De aanpassingen van broedende roofvogels op

Door:
Begeleider:
Anja Jansen
Maarten Loonen
September – November, 2004
Inhoud
Voorwoord
2
Samenvatting / Abstract
3/4
Inleiding
5
Cycli
6
De lemmingen
9
Roofvogels
12
De middelste jager
14
Herkenning
Verspreiding en migratie
Reproductie
Dieet
- in de broedperiode
- buiten de broedperiode
reactie op lemmingdal
reactie op lemmingpiek
De sneeuwuil
14
14
14
15
15
15
15
16
17
Herkenning
Verspreiding en migratie
Reproductie
Dieet
- in de broedperiode
- buiten de broedperiode
reactie op lemmingdal
reactie op lemmingpiek
Conclusie / Discussie
17
17
17
18
18
18
18
18
19
Cycli
Roofvogels
19
21
Literatuur
22
Bijlagen
24
Bijlage 1
Bijlage 2
Bijlage 3
Bijlage 4
24
25
26
27
Omslag: van links naar rechts, van boven naar beneden: middelste jager, sneeuwuil, lemming.
1
Voorwoord
Ik heb dit onderwerp gekozen omdat ik gefascineerd ben door het arctische
gebied en de processen die zich daar afspelen.
In eerste instantie was ik van plan om een scriptie te schrijven over de middelste
jager, maar mede omdat er over de middelste jager zelf nog vrij weinig bekend is
(en dus vrij weinig over te vinden), heb ik besloten mij toch meer op het grotere
ecologische geheel waar de middelste jager een grote rol in speelt te gaan
richten, en ook te gaan schrijven over de lemmingcyclus waar de middelste jager
en eigenlijk alle arctisch levende dieren van afhankelijk zijn.
Veel mensen hebben mij geweldig geholpen met deze scriptie. Ik heb ladingen
informatie gekragen van Ko de Korte, Hans Schekkerman heeft mij
observatiedata laten zien en mij verteld over de middelste jager in het veld.
Verder zijn vele mensen mij zeer behulpzaam geweest door mij informatie te
sturen via de e-mail en de post. Tenslotte wil ik mijn begeleider Maarten Loonen
bedanken voor alle hulp en steun die hij mij gegeven heeft.
Deze scriptie is een acht - weeks scriptie. Ik heb er meer tijd aan besteed dan
vereist. Mijn interne begeleider was Maarten Loonen, en mijn externe begeleider
was Ko de Korte. Ik heb deze scriptie gedaan bij het Arctisch centrum.
Uiteindelijk heb ik, onder andere door deze scriptie, veel interesse gekregen in
de lemmingcyclus, de hiervan afhankelijke Arctisch broedende roofvogels en de
middelste jager.
2
Samenvatting
De lemmingcyclus beïnvloedt de vegetatie en het dierenleven op de toendra.
Veel dieren zijn afhankelijk van lemmingen. Naast de lemmingcyclus bestaan er
ook nog andere cycli, zoals bijvoorbeeld de boreale cyclus van de sneeuwhaas
en de lynx. Een ding wat opvalt bij deze cycli is dat hoe noordelijker je kijkt, hoe
korter ze zijn. Naast de cyclus van de prooidieren zoals lemmingen en
sneeuwhazen die direct de aantallen predatoren beïnvloedt bestaan er ook
secundaire cycli, de predatoren jagen namelijk ook op andere soorten en deze
aantallen zullen zich dan ook cyclisch gaan gedragen.
De precieze oorzaken van cycli zijn onbekend, er zijn wel verschillende theorieën
over. De twee basis theorieën zijn: bottom-up control (de cyclus wordt
veroorzaakt door een element (planten) dat onderaan de voedselketen staat) en
top-down control (de cyclus wordt veroorzaakt door een element (predatoren) dat
bovenaan de voedselketen staat). Waarschijnlijk worden cycli door een
combinatie van deze factoren veroorzaakt.
De vorm van een cyclus wordt beïnvloed door verscheidene factoren. De
belangrijkste factor zijn waarschijnlijk de predatoren. Predatoren kunnen de
populatieaantallen van hun prooidier stabiliseren, of juist de populatiecrash
langer en dieper maken.
De lemming cyclus loopt niet gelijk over de hele Arctis. Dit betekent dat in
sommige gebieden de lemmingen in grote dichtheden voorkomen, terwijl in
andere gebieden en bijna geen lemmingen zijn.
De dichtheid van broedende roofvogels neemt toe met de lemmingdichtheid. Ook
het totaal aantal uitgevlogen jongen per populatie neemt toe. Als de
lemmingdichtheid aan de lage kant is broedt de middelste jager niet, de
sneeuwuil jaagt naast lemmingen dan ook op andere dieren. Als de
lemmingdichtheid zeer laag is broedt ook de sneeuwuil niet.
Roofvogels zijn belangrijke lemming predatoren, met name de middelste jager en
de sneeuwuil. De middelste jager broedt in zeer grote dichtheden als de
lemmingdichtheid hoog is, en broedt niet als er weinig lemmingen zijn, dan trekt
hij uit het gebied weg. Als er weinig lemmingen zijn zullen sneeuwuilen niet
broeden, maar op de toendra blijven rondtrekken. Een familie sneeuwuilen heeft
erg veel lemmingen nodig in de broedperiode. Een sneeuwuil vangt jonge vogels
voor zijn jongen als er niet voldoende lemmingen zijn. Er is nog meer onderzoek
nodig naar de lemmingcyclus en de daarvan afhankelijke dieren.
3
Abstract
The lemming cycle influences vegetation and animals on the tundra. A lot of
animals are dependent on the lemming. Other population cycles exists besides
the lemming cycle, like the boreal cycle of the snowshoe hare and the lynx. The
further you get northward, the shorter these cycles get. Next to predator-prey
cycles like the lemming and the snowshoe hare which directly influence the
numbers of predators, secondary cycles exist, because the predators hunt on
other species too, and those population numbers will behave in a cyclic way as
well.
The exact causes of cycles are unknown, but there are many theories. The
basics of those theories are: bottom-up control (the cycle is caused by an
element (plants) on the bottom of the food chain) and top-down control (the cycle
is caused by an element (predators) on the top of the food chain). Probably the
cycles are caused by a combination of these factors.
The shape of a cycle is influenced by different factors. The most important factor
is probably the predators. Predators can stabilize the numbers of their prey, or
they can make a population crash longer and deeper.
The lemming cycle doesn’t have the same phase all over the arctic, which means
that in some areas the lemmings can get quite abundant, while in other areas
there are just a few.
The density of breeding predatory birds increases with lemming density. The
number of fledglings also increases. If the lemming density is low the pomarine
skua will not breed, the snowy owl will hunt other prey next to lemmings. If the
lemming density is extreme low the snowy owl won’t breed either.
Birds of prey are important lemming predators, in particular the pomarine skua
and the snowy owl. The pomarine skua will breed in very high densities if
lemming abundance is high, but it won’t breed and will leave the area if there are
few lemmings. A family of snowy owls needs a lot of lemmings in the breeding
period. A snowy owl will sometimes catch a young bird for its chicks if the
lemming abundance is low. If there are few lemmings the snowy owls won’t
breed at all, and fly around on the tundra, searching for food. There is more
research needed on the lemming cycle and the animals depending on the
lemming cycle.
4
Inleiding
De toendra is een bijzonder gebied. Ondanks de extreme omstandigheden en de
schaarse vegetatie komen er iedere lente weer veel vogels om te broeden. Dit
maakt de toendra een belangrijk gebied voor veel vogelsoorten.
De lemming is een belangrijk element van de toendra. Lemmingen beïnvloeden
de vegetatie en het dierenleven op de toendra. Lemmingen eten de vegetatie,
roofdieren eten de lemmingen, en als er niet genoeg lemmingen zijn eten deze
roofdieren andere dieren. Zo beïnvloedden de lemminghoeveelheden bijna alle
dieren die op de toendra leven.
De lemminghoeveelheden volgen een cyclus. Dit houdt in dat er het ene jaar veel
lemmingen zijn, de aantallen afnemen tot een minimum is bereikt, dan de
aantallen weer toenemen, tot een piek en dan weer afnemen. De lemmingcyclus
duurt ongeveer vier jaar. Waar deze cyclus precies door veroorzaakt wordt is niet
bekend, al zijn er veel theorieën over. De cyclus beïnvloedt veel dieren en zelfs
planten op de toendra, in deze dieren en planten zijn ook vierjarige cycli
zichtbaar.
Ieder jaar komen er veel roofvogels naar de toendra om te broeden. De meeste
van deze roofvogels hebben de lemmingen als hun belangrijkste prooi. Ze
hebben de lemmingen nodig om zichzelf en hun jongen te voeden. Als er niet
genoeg lemmingen zijn moeten de roofvogels zich aanpassen. Op welke
manieren kunnen ze dat doen?
De middelste jager is een zeevogel die in de broedperiode een lemmingspecialist
is (daarom zal ik hem in deze scriptie een roofvogel noemen). Buiten de
broedperiode leeft deze vogel op zee. Hij voedt zich dan voornamelijk door
voedsel te stelen van andere zeevogels. Er is nog vrij weinig bekend van deze
vogel, men weet bijvoorbeeld niet hoeveel er van zijn, en wat hij precies doet als
er weinig lemmingen zijn. Hier zijn verschillende theorieën over.
In de broedperiode is de sneeuwuil afhankelijk van lemmingen. Ook jagen ze wel
op kleine en jonge vogels. Buiten de broedperiode eet de sneeuwuil bijna alle
kleine dieren die op de toendra leven.
Omdat de middelste jager en de sneeuwuil belangrijke lemming predatoren zijn,
die voor hun broedsucces afhankelijk zijn van de lemmingcyclus, heb ik deze
vogels uitgekozen als onderwerp van deze scriptie.
De vraag die hieruit voortkomt is hoe broedende roofvogels op de toendra, met
name de sneeuwuil en de middelste jager, zich aanpassen aan de wisselende
hoeveelheden lemmingen. Deze vraag ga ik proberen te beantwoorden door te
kijken naar hoe cycli zoals de lemmingcyclus in zijn werk gaan, en hoe de
verschillende predatoren, met name roofvogels, hier op reageren.
5
Cycli
In enkele soorten zoogdieren zijn dichtheidscycli waar te nemen, waarbij de
aantallen dieren om de zoveel jaar variëren en de aantallen predatoren dat
patroon volgen met ongeveer een jaar vertraging. De toename van predator
dichtheid als reactie op de toename van de prooi dichtheid noemt men een
numerieke respons.
Hoe simpeler de leefgemeenschap, hoe duidelijker zo’n cyclus in een
ecosysteem naar voren komt. Deze duidelijke cycli worden dus voornamelijk
gevonden in gebieden waar de soortenrijkdom relatief laag is, zoals in de
arctische en de boreale gebieden.
Cycli zijn het best zichtbaar bij voedselspecialisten die niet migreren. Veel dieren
richten zich op een andere soort voedsel als het geprefereerde voedsel
zeldzaam is, en dan zal de cyclus minder duidelijk zijn. Ook kunnen dieren
wegtrekken naar andere gebieden als hun geprefereerde prooi (of een
vervangende prooi) niet voldoende aanwezig is. De aanpassingen van het
gedrag van de predatoren afhankelijk van de prooi dichtheid noemt men een
functionele respons.
Een voorbeeld van een predator prooi cyclus is de cyclus van de poolvos, de
sneeuwuil, de hermelijn en de arctisch broedende roofvogels met de lemmingen
en de veldmuizen; deze cyclus is vierjarig, en komt voor in arctische gebieden.
Een ander voorbeeld is de cyclus van de lynx, de coyote en de rode vos met de
sneeuwhaas; deze cyclus is tienjarig, en komt voor in boreale gebieden.
Hieronder is een 4 jarige arctische cyclus: de hermelijn - lemming cyclus (figuur
1), en een 10 jarige boreale cyclus: de lynx - sneeuwhaas cyclus (figuur 2)
grafisch weergegeven.
Figuur 1: De hermelijn - lemming cyclus. Het is in deze figuur duidelijk te zien dat de lemming
cyclus ongeveer 4 jaar duurt, en dat de aantallen van de hermelijn de aantallen van de
lemmingen met enkele vertraging volgen. (bron: Gilg et al. 2003)
6
Figuur 2: De lynx – sneeuwhaas (hare) cyclus. Het is in deze figuur duidelijk te zien dat de
sneeuwhaas cyclus ongeveer 10 jaar duurt, en dat de aantallen van de lynx de aantallen van de
sneeuwhaas met enkele vertraging volgen. (bron: MacLulich 1937)
De cycli van herbivoren (prooidieren) kunnen beïnvloed worden door interne en
externe factoren:
Voorbeelden van externe factoren zijn: voedsel beschikbaarheid en voedsel
kwaliteit, de dichtheid van predatoren, en ziektes en parasieten.
Voorbeelden van interne factoren zijn: stress, en de overleving van jongen en het
geslachtsrijp worden van jongen. (White, 1998, Sedal et al. 1993)
Cycli zijn ook aanwezig bij dieren die niet direct afhankelijk zijn van lemmingen of
sneeuwhazen. In de cyclus van de lynx en de sneeuwhaas is het opvallend dat
de hoenders ook een cyclus hebben die gelijk op loopt met die van de
sneeuwhaas en de lynx (Hammarstrom, 2001). In de cyclus van de lemmingen
en zijn predatoren is het opvallend dat die gelijk op loopt met een cyclus in
arctisch broedende ganzen (Bety et al. 2001) en andere arctisch broedende
vogels zoals steltlopers (Blomqvist et al. 2002). Dit lijkt veroorzaakt te worden
door dat de predatoren, als hun prooi op een minimum zit, over moeten
schakelen naar een andere prooi. Omdat enkele predatoren een piek lijken te
beleven als hun gewoonlijke prooi begint af te nemen (Gilg et al. 2003,
Angerbjorn et al.1999), hebben ze veel vervangend voedsel nodig. Dit heeft een
behoorlijke invloed op de populatie van de alternatieve prooisoort.
Ook kunnen deze cycli veroorzaakt zijn door dat de planten die deze dieren eten
intensief gegeten zijn door de lemmingen of de sneeuwhaas, en het volgende
jaar in kleine aantallen voorkomen of veel afweerstoffen hebben.
De precieze oorzaak van een populatiecyclus is niet bekend. Het kan zijn dat de
predatoren de cyclus veroorzaken (top-down control) of de beschikbaarheid en
kwaliteit van het voedsel van het prooidier (bottom-up control), maar
waarschijnlijk is de oorzaak een combinatie van deze factoren.
7
In tabel 1 staat een overzicht van verschillende cycli in arctisch en boreaal
gebied, en de mogelijke oorzaken van deze cycli. De cycli in arctisch gebied en
de cycli binnen boreaal gebied worden voornamelijk veroorzaakt door plant herbivoor en predator - prooi relaties. De cycli binnen een gebied hangen met
elkaar samen, omdat het ene dier afhankelijk is van de dichtheid van het andere
dier. Het lijkt er op dat de duur van de duidelijke cycli afneemt met de toename
van de breedtegraad (Akcakaya, 1992). Waar dit door veroorzaakt wordt is niet
zeker, maar gezien aan de basis van de arctische cyclus de lemming staat, en
aan de basis van de boreale cyclus de sneeuwhaas, is het mogelijk dat de duur
van de cycli samenhangt met deze diersoort en diens levenscyclus. Een
voorbeeld van een cyclus waarvan de timing bepaald wordt door de levenscyclus
van een nematode parasiet is de cyclus van het schotse moerassneeuwhoen
(Lagopus lagopus scoticus). In tegenstelling tot de arctische en boreale cycli
heeft deze cyclus geen duidelijke invloed op het hele ecosysteem.
Tabel 1: Enkele voorbeelden van cycli en hun mogelijke oorzaken. Onder de arctische predatoren
vallen o.a. de poolvos en de sneeuwuil, onder boreale predatoren vallen o.a. de lynx.
Cyclus
gebied
duur
oorzaak
referentie
Lemmingen (Lemmus sp.)
arctisch
4 jaar
voedselkwaliteit
Sedal et al. 1993
predatie
Gilg et al. 2003
Predatoren
arctisch
4 jaar
voedselkwantiteit
Angerbjorn et al. 1999
Ganzen
arctisch
4 jaar
predatie
Bety et al. 2001
Steltlopers
arctisch
4 jaar
predatie
Blomqvist et al. 2002
Sneeuwhaas (Lepus americanus)
boreaal
10 jaar
predatie
Keith et al. 1984
voedselkwantiteit
Krebs et al. 1995
Predatoren
Kraaghoen (Bonasa umbellus)
boreaal
10 jaar
voedselkwantiteit
Breitenmoser et al. 1993
boreaal
10 jaar
predatie
Hammarstrom, 2001
gematigd
5 jaar
parasiet
Dobson et al. 1992
Schotse moerassneeuwhoen
(Lagopus lagopus scoticus)
Een verklaring voor het voorkomen van duidelijke cycli in arctische en boreale
gebieden is dat de ecosystemen daar biologisch gezien vrij simpel in elkaar
zitten (Bliss et al. 1973). De soortenrijkdom is vrij laag door de vele limiterende
factoren in het milieu, en hierdoor kunnen deze ecosystemen niet makkelijk
bufferen tegen fluctuaties en instabiliteit in het milieu, voedsel of populatie
hoeveelheden (White, 1998). Dus als een soort op een dichtheids-minimum zit
hebben de predatoren maar beperkte keus in andere prooidieren om naar over te
schakelen, waardoor een cyclus duidelijk zichtbaar wordt in al deze dieren in het
ecosysteem.
8
De lemmingen
Een belangrijk element van de toendra is de lemming. Op de
Europese/Russische toendra is de Siberische lemming (Lemmus sibiricus) het
meest algemeen, met daarna de halsbandlemming (Dicrostonyx torquatus)
(Wiklund et al. 1999). Verder spelen veldmuizen ook een rol; ze komen voor op
de toendra, en hun aantallen volgen dezelfde trend als de lemming cyclus.
Bijna alle predatoren op de toendra zijn afhankelijk van de lemmingen. De
hoeveelheid lemmingen op de toendra is onderhevig aan een cyclus: het ene
jaar zijn er veel meer lemmingen dan in het andere jaar. Ook verschilt het aantal
per plaats. Deze plaatselijke verschillen in lemmingdichtheid worden veroorzaakt
door barrières in het landschap. Zo kan aan de ene kant van een rivier of een
bergketen de lemming heel algemeen zijn, en aan de andere kant vrij zeldzaam.
Uit de metingen van lemmingaantallen in verschillende gebieden door onder
andere Erlinge in 1994 (Angerbjorn et al. 1999) (zie bijlage 1). Hier komt uit naar
voren dat de lemmingcyclus niet over de hele Arctis gelijk loopt, maar dat er
grote verschillen zijn per locatie.
Door de grote variatie in aantallen lemmingen per jaar moeten de predatoren die
hiervan afhankelijk zijn zich aanpassen. Enkele manieren om aan te passen aan
fluctuerende prooi hoeveelheden zijn wegtrekken naar een ander gebied of
overstappen op een andere voedselbron (functionele respons). De residente
predatoren stappen over op een andere voedselbron, en de migrante predatoren
trekken weg. Bijvoorbeeld de poolvos en de sneeuwuil gaan ganzenkuikens en
andere (jonge) vogels eten, de jagers trekken weer terug naar zee. Ook zullen al
deze soorten geen of weinig jongen krijgen als er weinig lemmingen zijn.
Waardoor de lemmingcyclus wordt veroorzaakt is een grote vraag, waar
inmiddels verschillende theorieën over zijn bedacht. Een voorbeeld hiervan is de
theorie dat de lemmingcyclus veroorzaakt zou zijn door predatoren (Gilg et al.
2003): top-down control, een ander voorbeeld is dat de cyclus veroorzaakt zou
zijn door afweerstoffen in planten (Sedal et al. 1993): bottom-up control.
Gilg e.a. (2003) vinden dat er geen bewijs is dat voedsel of ruimte voor
lemmingen gelimiteerd zijn op het moment van een maximum en dat de cyclus
dus niet door die factoren veroorzaakt kan worden. Dan blijven predatoren over
als veroorzakers van de cyclus. Volgens Gilg e.a. zijn de belangrijkste
lemmingpredatoren de hermelijn, de poolvos, de sneeuwuil en de kleinste jager.
De hermelijn heeft een vertraagde respons op de lemmingaantallen, waarbij de
aantallen volwassen hermelijnen hoog zijn een jaar nadat de lemmingaantallen
hoog waren. De andere predatoren reageren direct op de stijging van de
lemmingaantallen. De lemmingaantallen worden gestabiliseerd door de predatie
van de poolvos, de sneeuwuil en de kleinste jager, en het cyclische patroon
wordt door de vertraagde respons van de hermelijn veroorzaakt.
9
Angerbjorn e.a. (1999) hebben gevonden dat poolvossen door predatie de
populatiecrash van de Siberische lemming dieper en langer maakten, maar geen
bewijs gevonden dat de vossen deze cyclus ook daadwerkelijk veroorzaken. Wel
wordt de vos sterk beïnvloed door de lemmingcyclus, de aantallen volwassen
vossen is op een piek ongeveer 1 jaar nadat de lemming aantallen in dat gebied
een piek hebben gehad. Dit komt doordat de vossen veel jongen kunnen
grootbrengen in een lemmingpiek waardoor het jaar daarna er veel vossen in de
vruchtbare leeftijd zullen zijn.
Vogels migreren iedere zomer naar de Arctis, en als er een lemming piek is, zal
dat ook in datzelfde jaar tot grote aantallen broedende roofvogels leiden, die
jagen op de lemming. Pitelka e.a. (1955a) zegt dat roofvogels de lemmingcyclus
dempen en verlengen, door in de zomermaanden op ze te jagen als er veel zijn,
en ze met rust te laten als er weinig zijn. In de maanden juni, juli en augustus
wordt er nauwelijks groei in de lemming populatie waargenomen doordat de
lemmingen worden gegeten door de aanwezige roofvogels. De grootste groei
van de lemmingpopulatie zit tussen augustus en juni. Zonder de predatie door
roofvogels in de zomermaanden hadden de lemmingaantallen sneller hun top
bereikt, en was de hele cyclus sneller verlopen.
Sedal e.a. (1993) hebben getest of proteinase inhibitors geproduceerd door
planten bij verwonding effect heeft op de lemming cyclus. Deze inhibitors zorgen
ervoor dat eiwitten uit planten niet verteerd en opgenomen kunnen worden door
herbivoren, maar uitgescheiden worden. Daar komt bij dat de pancreas als
reactie op de verminderde eiwit vertering meer enzymen gaat uitscheiden,
waardoor de herbivoor veel essentiële aminozuren verliest. De herbivoor zal
hierdoor kleiner blijven, minder fit zijn en soms zelfs sterven. Verwondingen bij
planten worden veroorzaakt door begrazing, dus als er veel lemmingen zijn zal
de begrazing hoog zijn en zullen er veel inhibitors in planten aanwezig zijn.
Dezen zullen ook enige tijd (1-2 jaar) in de planten aanwezig blijven. Sedal e.a.
hebben bewezen dat er een cyclus bestaat in inhibitors in de voedselplanten van
lemmingen, en dat de lemmingen sterk en nadelig door deze inhibitors beïnvloed
worden. Zelfs bijvoeren is niet voldoende om het eiwitverlies aan te vullen, dit is
een bewijs dat voedselkwaliteit belangrijker is dan voedselkwantiteit voor de
lemmingafname. Ook kan de voedselkwaliteit een verklaring zijn voor het feit dat
cycli synchroon lopen in verschillende diersoorten met een overlappend dieet, en
dat er geen cycli zichtbaar zijn in populaties herkauwers die de inhibitors wel
kunnen afbreken in hun spijsverteringskanaal.
Gilg e.a. (2003) hebben geconcludeerd dat voedselkwantiteit en ruimte geen
limiet waren voor het aantal lemmingen, maar hebben daarbij geen rekening
gehouden met voedselkwaliteit. Sedal e.a. (1993) hebben de invloeden van de
voedselkwaliteit op de lemming getest, en zijn tot de conclusie gekomen dat de
kwaliteit een belangrijke invloed heeft op de fitness van de lemming. Ook wijst
Sedal op het feit dat in afnemende lemmingpopulaties de lemmingen zich anders
gedragen en er fysiek slechter aan toe zijn, wat niet door enkel predatie
10
veroorzaakt kan worden. Daarnaast is door Angerbjorn e.a. (1999) en Pitelka
e.a. (1955a) gevonden dat de poolvossen en de roofvogels wel degelijk een
effect hebben op de lemmingcyclus, en waarschijnlijk geldt dit ook voor de
hermelijn. De vertraagde respons in aantallen van de poolvos (Angerbjorn et
al.1999) en de hermelijn (Gilg et al. 2003) zal ook zeker een invloed hebben op
de vorm van de cyclus.
De overlevingskans van veel verschillende arctische dieren hangt af van de
lemmingdichtheid. Als er weinig lemmingen zijn, zullen roofdieren en roofvogels
in aantallen achteruit gaan, en gaan jagen op de andere dieren die op dat
moment in de Arctis aanwezig zijn, of wegtrekken naar een ander gebied.
11
Roofvogels
Veel roofvogels op de toendra zijn sterk afhankelijk van de lemmingen. Het is
hun belangrijkste voedselbron, voornamelijk in het broedseizoen. In een jaar met
weinig lemmingen zullen de meeste van deze vogels met weinig succes of niet
broeden. In jaren waarin er veel lemmingen in een gebied zitten zullen vogels
daar succesvol broeden.
Vogels kunnen zich verplaatsen over grote gebieden, maar ze broeden over het
algemeen binnen een bepaald gebied, en als hun prooi daar niet te vinden is
kunnen ze niet broeden. Veel vogels jagen binnen een voedselterritorium, en om
daar genoeg voedsel te kunnen vinden voor henzelf en hun jongen moeten de
prooi dichtheden behoorlijk hoog zijn.
Een opvallend fenomeen in de Arctis is non-breeding, wat inhoud dat van
populaties vogels in sommige jaren maar enkele of helemaal geen vogels aan
broeden toekomen. Enkele soorten roofvogels waarbij dit fenomeen voorkomt als
de aantallen lemmingen erg laag zijn, zijn jagers, sneeuwuilen en
ruigpootbuizerds.
Pitelka e.a. (1955a) heeft op de toendra van Alaska onderzoek gedaan naar de
belangrijkste lemmingetende roofvogels, en heeft gevonden dat de middelste
jager, de sneeuwuil en de velduil het belangrijkst waren. Ook de grote
burgemeester, de kleine jager en de kleinste jager spelen een rol, maar de grote
burgemeester is niet gespecialiseerd in lemmingen, en de populaties van de
kleine en kleinste jager waren vrij klein.
Figuur 3: De
belangrijkste lemming
predatoren volgens
Pitelka (1955a). Naast
de vliegende
predatoren zijn de
poolvos en de
hermelijn belangrijke
lemming predatoren in
Alaska. Ook in Siberië
is de poolvos een
belangrijke lemming
predator (Wiklund et
al. 1999).
In de jaren waarin lemmingen vrij algemeen waren, broedden er grote
dichtheden middelste jagers op de toendra. Sneeuwuilen kwamen niet in zulke
hoge dichtheden voor als middelste jagers, maar sneeuwuilen kunnen wel meer
jongen grootbrengen, en deze jongen hebben erg veel lemmingen nodig;
gemiddeld 4 tot 5 lemmingen per dag (Pitelka et al. 1955a). Een overzicht van de
hoeveelheden lemmingen en de hoeveelheden roofvogels in verschillende jaren
12
staat in tabel 2, waaruit naar voren komt dat de broeddichtheid van de roofvogels
toeneemt met de dichtheid van de lemmingen.
Tabel 2: Overzicht van de verschillen van de broeddichtheid van verschillende roofvogelsoorten
en de verschillen van de lemmingdichtheden in drie opeenvolgende jaren nabij Barrow, Alaska.
De dichtheid van de roofvogels neemt toe met de lemmingdichtheid. (Pitelka et al. 1955a).
1951
1952
1953
Brown/Siberian lemming
(individuals per acre)
1 to 5
15 to 20
70 to 80
Pomarine jaeger
Uncommon, no
breeding
4 breeding pairs
per square mile
18 breeding pairs per square
mile
Snowy owl
Scarce, no
breeding
0.2 to 0.5 breeding
0.2 to 0.5 breeding pairs per
square mile; few nonbreeders
Short-eared owl
Absent
One record
3 to 4 breeding pairs per
square mile
Pitelka e.a. (1955a) zegt dat de timing en de broedvoortgang van in de Arctis
broedende roofvogels afhankelijk is van de tijd die een broedcyclus duurt tot de
jongen vrijwel zelfstandig zijn, de ruiperiode tijdens het broeden die zorgt dat de
ouders meer eten nodig hebben en niet te laat kunnen beginnen met broeden, de
vermindering in lemmingaantallen voordat de zomer-reproduktie begint en de
toename van lemmingaantallen door de jongen van de zomer-reproduktie.
Wiklund e.a. (1998, 1999) heeft op de Siberische toendra onderzoek gedaan
naar de distributie van roofvogels, en is er achter gekomen dat de grootste
dichtheden kleinste jagers en middelste jagers op dezelfde plaatsen zijn als de
grootste dichtheden sneeuwuilen, en dat daar ook de lemmingdichtheid het
hoogst is.
De ruigpootbuizerd nestelt ook waar de lemmingdichtheid het hoogst is, maar
vermijdt gebieden waar de sneeuwuil dichtheid hoog is, waarschijnlijk omdat de
jongen van de ruigpootbuizerd gevoelig zijn voor predatie, en gevaar lopen
gedood te worden door een sneeuwuil.
De grafieken van de roofvogeldichtheid vergeleken met de lemmingdichtheid zijn
te zien in bijlage 2.
Ook Krebs (2003) heeft de dichtheid van roofvogels en prooidieren op de toendra
onderzocht. De grafieken hiervan zijn te vinden in bijlage 3. Uit deze grafieken
zijn moeilijk harde conclusies te trekken, omdat er vrij weinig datapunten zijn.
De belangrijkste vliegende lemming predatoren in Alaska zijn: de sneeuwuil, de
middelste jager en de velduil (Pitelka et al. 1955a, Figuur 3), in Siberië zijn dit de
sneeuwuil, de middelste jager, de ruigpootbuizerd en de kleinste jager (Wiklund
et al. 1998, 1999). Ik zal de middelste jager en de sneeuwuil wat verder
uitdiepen.
13
De middelste jager
Herkenning
De middelste jager (Stercorarius pomarinus) is de grootste soort van het genus
Stercorarius. Opvallend aan de middelste jager is zijn zware, tweekleurige snavel
en zijn staartprojectie: brede, lepel-vormige middelste staartveren die gedraaid
zijn aan het einde (Olsen et al. 1997). Er zijn twee verschillende kleuren van
volwassen vogels: een lichte en een donkere morph. De juveniele vogels zijn
gevlekt zoals een jonge meeuw. Vrouwtjes zijn groter dan mannetjes, en
mannetjes hebben een iets duidelijker staartprojectie.
Verspreiding en migratie
De jagers overwinteren op zee in tropische en subtropische gebieden; de jagers
brengen driekwart van hun leven op zee door. De belangrijkste
overwintergebieden in Europa en Afrika zijn: West Afrika (tussen Senegal en de
Golf van Guinee), langs de rest van de West en de Oost Afrikaanse kust, en aan
de oostkant van de Middellandse Zee (bij Israël en Egypte). Ook zijn er
overwinterende middelste jagers gezien in Scandinavië, België en Groot
Britannië. In Amerika overwinteren er middelste jagers zuidwaarts vanaf Noord
Carolina en Oregon, langs de oostkust en westkust van Midden en Zuid Amerika,
en op de Galapagos eilanden. In Azië overwinteren er middelste jagers langs de
Perzische golf en de Arabische zee, verder zitten ze her en der in Indonesië,
langs de kust van Australië en de noordkust van Nieuw Zeeland. Er zijn enkele
exemplaren geobserveerd in Antarctica.
De migratie noordwaarts vanuit de overwintergebieden begint rond maart, en de
migratie zuidwaarts vanuit de broedgebieden begint in augustus.
Zie bijlage 4 voor de verspreiding van de middelste jager.
Middelste jagers broeden in de hele Arctis, met uitzondering van NO Canada en
Groenland. De grootte van de totale broedpopulatie is onbekend. Dit komt
doordat er per jaar grote variatie in aantallen jagers in de broedgebieden zijn.
Reproductie
Pitelka e.a. (1955b) hebben het broedgedrag van de middelste jager
geobserveerd. Middelste jagers broeden vlakbij de Arctische oceaan, in vochtige,
moerassige gebieden met veel water zoals riviertjes en meren; het leefgebied
van de lemming. Het nest wordt op een hooggelegen stuk grond gebouwd.
Middelste jagers bouwen geen nest van nestmateriaal of door een kuil te graven,
ze nestelen op de open grond. De broedcyclus duurt ongeveer tien tot elf weken.
De middelste jager is sterk afhankelijk van de lemmingen; het is het enige
prooidier dat ze eten tijdens de broedperiode. Ze kunnen zich dan ook alleen
succesvol voortplanten in periodes en op plaatsen met hoge lemmingdichtheid,
ongeveer een keer per drie, vier jaar. (Wiley et al. 2000)
14
In jaren waarin lemmingen heel algemeen zijn, broeden er erg veel middelste
jagers. Ze broeden dan in hogere dichtheden dan de meeste roofvogels.
Middelste jagers leggen bij hoge lemming dichtheden maximaal twee eieren.
Zowel het mannetje als het vrouwtje heeft twee broedpatches, elk groot genoeg
voor een ei.
Pitelka e.a. (1955b) heeft gevonden dat middelste jagers erg territoriaal zijn
gedurende de hele nestcyclus. Foerageren gebeurt over het algemeen binnen
het territorium. In een periode waarin lemmingen schaars zijn worden de territoria
vergroot. De middelste jager eet uitsluitend lemmingen, zelfs als er nesten van
andere vogels nabij zijn, zullen ze die kuikens niet grijpen.
Dieet
in de broedperiode
De middelste jager is zeer afhankelijk van de lemmingen, omdat het hun enige
prooi is in de broedperiode. Ze zijn dan ook zeer gespecialiseerd in het jagen op
lemmingen, ze graven ze zelfs op uit hun holen. De dichtheid broedende jagers
op de toendra is afhankelijk van de lemmingdichtheid.
buiten de broedperiode
Buiten de broedperiode voedt de middelste jager zich door voedsel te stelen van
andere zeevogels en hierbij wil hij ook de vogels zelf nog wel eens te pakken
nemen, als ze verzwakt zijn. Ook leeft deze vogel van aas.
Reactie op lemmingdal
In een lemmingdal legt de middelste jagers geen eieren, maar trekken ze bijna
direct na aankomst op de toendra weer terug naar zee.
Er bestaat een theorie dat middelste jagers in een lemmingdal op zoek gaan
naar plaatsen met meer lemmingen om daar te gaan broeden, dit noemt men
nomadisch broedgedrag (Pitelka et al. 1955a).
De theorie van de nomadische broedpopulaties is waarschijnlijk ontstaan doordat
de middelste jager in het ene jaar op punt A met een hoge lemmingdichtheid
gezien wordt, en in het volgende jaar, als op punt A de lemming dichtheden laag
zijn, op punt B waar dan een hoge lemmingdichtheid is. Een verklaring hiervan
kan zijn dat de jagers op zoek gaan naar andere plaatsen om te broeden, maar
het is ook mogelijk dat dit verschillende populaties jagers zijn, die ieder jaar naar
hetzelfde gebied terugkeren en alleen gaan broeden als er genoeg lemmingen
zijn, en anders terugkeren naar zee; dus dan zal het ene jaar populatie A
broeden op punt A, en het volgende jaar populatie B op punt B. Dit zou
overeenkomen met bijvoorbeeld het broedgedrag van de kleinste jager in
groenland (De Korte, 1985, 1986).
Pitelka e.a. (1955a) denkt dat de grote concentraties jagers die broeden in een
lemming piek erop wijzen dat de jagers naar gebieden trekken waar de
15
lemmingdichtheid hoog is, en dat de soort moeilijk zou kunnen overleven als ze
maar een keer in de drie - vier jaar zouden broeden. De kleinste jager kan zijn
populatie op peil houden met een succesvol broedjaar in de drie tot vier jaar (De
Korte, 1985, 1986).
Dit gedrag lijkt echter niet voor te komen bij andere soorten jagers, de meeste
jagers zijn behoorlijk trouw aan zowel hun partner als aan hun broedplek: het
grootste deel keert terug naar hetzelfde broedterritorium, met dezelfde partner.
Als er van territorium of partner wordt gewisseld (wat meestal met elkaar
samenhangt) wordt dat over het algemeen veroorzaakt doordat de originele
partner niet is teruggekeerd (Pietz et al. 1994).
Ook zijn er regelmatig middelste jagers geobserveerd die na aankomst in de
broedgebieden op de toendra vrijwel direct weer naar zee vertrokken (in
tegenovergestelde richting als aankomst) als het voedselaanbod te laag was.
(Schekkerman, ongepubliceerde migratie data).
Reactie op lemmingpiek
Pitelka e.a. (1955a) hebben gezien dat als de lemmingdichtheid gemiddeld is,
dus nog niet op een piek (in 1952), alleen de jagers die al broedervaring hebben
gaan broeden, en dat ze hun broeden ook zo getimed hebben dat de jongen
uitkomen zodra de lemmingaantallen toenemen door de zomer-reproduktie van
de lemmingen. Dus niet alle jagers broedden in 1952, maar degenen die
broedden, waren erg succesvol. Het jaar daarna, in 1953, waarin de
lemmingaantallen op een piek zaten, broedden er veel meer jagers, ook de
jonge, onervaren dieren. Het broeden was niet gesynchroniseerd zoals in 1952,
en er zijn veel nesten mislukt en vroegtijdig verlaten. Toch is het mogelijk dat
door de grote aantallen jagers die in 1953 broedden er wel meer jongen zijn
grootgebracht dan in 1952, want in 1953 was de dichtheid jagers vier tot vijf keer
zo groot als in 1952.
Ook is het opvallend dat in 1953 er veel verscheurde en half opgegeten
lemmingen rondom de broedgebieden werden gevonden, terwijl in 1952 de hele
lemming werd gegeten.
16
De sneeuwuil
Herkenning
De Sneeuwuil (Nyctea scandiaca) kan een spanwijdte hebben van 1,40 tot 1,70
meter en één tot twee kilo wegen. Vrouwelijke sneeuwuilen zijn wit met zwarte
vlekjes, mannelijke sneeuwuilen zijn praktisch geheel wit. De sneeuwuilen krijgen
meer wit naarmate ze ouder worden. Ze hebben gele ogen en een zwarte
snavel. Jonge sneeuwuilen zijn bruinig van kleur.
Verspreiding en migratie
De sneeuwuil is de enige roofvogel die het gehele jaar door in de Arctis kan
blijven (NGC), zolang er voldoende lemmingen zijn. De sneeuwuil leeft in open
gebieden, en komt nauwelijks in bosgebied. Als er weinig voedsel beschikbaar is
of als het extreem koud is in de winter, migreren ze ten zuiden van de poolcirkel.
Onvolwassen mannetjes trekken dan het verst naar het zuiden, soms zelfs tot in
Noord Amerika en halverwege Europa en Azië. Vrouwtjes blijven noordelijker.
Zie figuur 5 voor de verspreiding van de sneeuwuil.
Figuur 5: De verspreiding van de sneeuwuil. De blauwe gebieden zijn de gebieden waar de
sneeuwuil in de winter voorkomt, de groene gebieden zijn de gebieden waar de sneeuwuil in de
zomer voorkomt. ‘s Zomers komt de sneeuwuil voornamelijk boven de poolcirkel voor, ‘s winters
trekken ze soms verder zuidelijk. (Bron: Owl)
Reproductie
Sneeuwuilen bouwen hun nest op droge, hoger gelegen delen van de toendra,
waar de sneeuw vanaf is geblazen door de wind. Deze hooggelegen plaatsen
liggen veilig voor smeltwateroverstromingen en zijn gemakkelijk om uit te kijken
naar prooi of predator (Warren). Het nest is een uitgegraven kuiltje, dat wordt
gevuld met stukjes vegetatie en veren. Sneeuwuilen kunnen tot twaalf eieren
leggen, het aantal eieren hangt sterk af van de lemmingdichtheid. Beide ouders
broeden en zorgen voor de jongen. De nestcyclus duurt drie tot drie en een halve
maand. Een jonge sneeuwuil heeft zo’n vier tot vijf volgroeide lemmingen per dag
nodig (Pitelka et al. 1955b). Een familie sneeuwuilen kan wel 1500 lemmingen
eten voor de jongen uitvliegen! In een lemmingpiek kan het broedsucces bijna
100% zijn. als er weinig lemmingen zijn komen uilen voor in dichtheden van 1 uil
per 26 km2, als er veel lemmingen zijn in dichtheden van 1 uil per 2,6 km 2 (Owl).
17
Dieet
in de broedperiode
Ze jagen in de broedperiode voornamelijk op lemmingen en veldmuizen, maar
als lemmingen schaars zijn pakken ze soms ook de jonge kuikens van andere
vogels zoals de sneeuwhoen.
buiten de broedperiode
Sneeuwuilen jagen op kleine zoogdieren als hazen, konijnen, muizen, ratten,
eekhoorns en marmotten; vogels als sneeuwhoenders, fazanten, zangvogels,
kustvogels, eenden, ganzen, meeuwen en kleinere uilen. Ook eten ze vis en aas.
Reactie op lemmingdal
Als er weinig lemmingen zijn legt een sneeuwuil geen eieren. In plaats daarvan
zoekt hij naar gebieden waar wel genoeg te eten is om zelf te overleven. Zo
kunnen sneeuwuilen op plaatsen terechtkomen waar je ze normaal niet zou
verwachten, ver van hun broedgebied.
Reactie op lemmingpiek
In een lemmingpiek kan een vrouwtje tot twaalf eieren leggen. Het vrouwtje zit bij
de jongen en scheurt de lemmingen in stukken om aan haar jongen te voeren als
het mannetje haar een prooi brengt. Het mannetje jaagt bij mooi weer aan één
stuk door. Hij vangt daarbij zo veel lemmingen, dat hij een voorraad aanlegt
rondom zijn nest. (NGC) Bij slecht weer zijn de lemmingen minder actief, en zijn
ze minder zichtbaar voor de jagende sneeuwuil, die daardoor minder voedsel
kan vinden voor zijn jongen. Enkele dagen slecht weer achter elkaar kan de dood
betekenen voor de kuikens. (Warren)
18
Conclusie / Discussie
Cycli
De vorm van een cyclus hangt af van de ingewikkeldheid van het voedselweb, de
planten waar een herbivoor zich aan voedt en de predatie.
Aan de basis van een cyclus staat een kleine, niet-herkauwende herbivoor, die
de mogelijkheid heeft zich snel voort te planten. In omstandigheden waarbij er
genoeg en goede kwaliteit voedsel beschikbaar is en er weinig predatoren
aanwezig zijn, kunnen ze zich snel in aantallen uitbreiden. Doordat ze regelmatig
in hoge dichtheden voorkomen zijn ze een makkelijke prooi voor predatoren, die
dan ook in aantallen toenemen, en zo de aantallen van hun prooi beïnvloeden
(numerieke respons). Als de aantallen herbivoren afnemen door minder ideale
omstandigheden (meer afweerstoffen in planten en minder planten door
toegenomen herbivorie, meer predatoren) reageren de predatoren daarop door
een alternatieve prooi te eten, of door weg te trekken (functionele respons). Dit
heeft als gevolg dat de aantallen predatoren afnemen, en minder jongen
voortbrengen. Ook heeft de verhoogde predatie op de alternatieve prooi grote
gevolgen; deze zal ook een cyclus in populatiedichtheid krijgen.
Hoe noordelijker, hoe korter de cyclus. In arctische gebieden zijn de cycli
ongeveer 3-5 jaar, in boreale gebieden ongeveer 10 jaar, en in Finland, op de
overgang tussen arctische en boreale gebieden, duren de cycli van verschillende
soorten hoenders (Auerhoen (Tetrao urogallus), Hazelhoen (Bonasa bonasia),
Korhoen (Tetrao tetrix )) ongeveer 6-7 jaar (Hammarstrom, 2001).
De cyclus in arctisch gebied duurt 4 jaar, met een centrale plaats voor de
lemmingen. Deze cyclus wordt beïnvloed door het voedsel van de lemmingen, en
beïnvloed door predatoren van de lemmingen, die weer een cyclus veroorzaken
in dichtheden van soorten die gelden als alternatieve prooien.
De cyclus in boreaal gebied duurt 10 jaar, met een centrale plaats voor de
sneeuwhaas. Ook deze cyclus wordt beïnvloed door het voedsel van de
sneeuwhaas, en beïnvloed door predatoren, die weer een cyclus veroorzaken in
alternatieve prooien.
Cycli komen voor in gebieden waarin de levensgemeenschap en het voedselweb
vrij simpel in elkaar zitten. Als een voedselweb ingewikkelder in elkaar zit, dan
hangt de overleving van predatoren niet zo sterk af van maar enkele soorten, en
zal de het effect van predatie op deze soorten veel minder zijn. Ook zal dan de
druk van de herbivoren niet op maar enkele plantensoorten liggen die, als de
druk groot is, heftig zullen reageren door veel afweerstoffen aan te maken of
sterk in aantallen te verminderen.
De verschillende fases in een cyclus veroorzaken ook fysieke veranderingen in
het dier; bij de sneeuwhaas zijn in verschillende fases van de cyclus verschillen
19
in conditie en geboortecijfer (Hodges et al. 1999b, Sinclair et al. 2003), ook bij de
lemmingen zijn er ook grote verschillen in conditie te zien in de verschillende
fases van de cyclus (Sedal et al. 1993).
Cycli van de lemmingen en de sneeuwhaas waarschijnlijk veroorzaakt door
meedere factoren; zowel predatie als voedselkwaliteit en kwantiteit. (Krebs 1996,
Krebs et al. 1995, Hodges et al. 1999a)
20
Roofvogels
Het broedsucces van roofvogels op de toendra hangt voornamelijk af van de
dichtheid van lemmingen binnen het broedgebied. Zowel de concentratie
broedende roofvogels als het aantal uitgevlogen jongen is hoger als de dichtheid
lemmingen hoog is.
Andere factoren die het broedsucces van roofvogels kunnen bepalen zijn het
weer (een prooi is moeilijker zichtbaar bij slecht weer), de broedervaring van de
ouders (jonge, onervaren ouders hebben een hogere kans op mislukking van het
broedsel), en de plaatsing van het nest; of het op een verhoging ligt (tegen
smeltwateroverstromingen en goed om naar prooi of indringers uit te kijken) of uit
de buurt is van andere roofvogels (om predatie op de jongen te beperken).
Als de dichtheid van de lemmingen vrij laag is, zullen roofvogels deels moeten
terugvallen op een andere prooi, zoals andere kleine zoogdieren en jongen van
vogels. Als de dichtheid van lemmingen erg laag is, zullen roofvogels helemaal
niet broedden.
De middelste jager valt niet terug op een andere prooi, maar zal niet broeden als
de lemmingdichtheid erg laag is. De theorie bestaat dat de middelste jager naar
andere gebieden trek waar er wel genoeg lemmingen zijn om te broeden, maar
deze theorie botst met observaties, er is namelijk gezien dat de middelste jager
direct weer richting zee vloog als er weinig lemmingen waren in het broedgebied.
De sneeuwuil kan wel deels terugvallen op een andere prooi, maar zal ook niet
broeden als er te weinig lemmingen zijn, een familie sneeuwuilen heeft namelijk
behoorlijk veel voedsel nodig om te overleven. Als er te weinig lemmingen zijn
zullen sneeuwuilen blijven rondtrekken op de toendra, op zoek naar voedsel.
Er is nog vrij weinig bekend van het gedrag en de populatiegrootte van
roofvogels op de toendra. Ook zou het belangrijk zijn om meer te weten van de
lemmingcyclus, met name de invloeden van roofvogels op de lemmingcyclus en
vice versa. Omdat er zo weinig bekend is, worden er veel theorieën die nog niet
goed bewezen zijn herhaald en aangenomen door andere onderzoekers. Om
meer te weten te komen over de lemmingcyclus en de dieren die daarvan
afhankelijk zijn, is er meer onderzoek nodig in verschillende jaren en in
verschillende gebieden, het liefst experimenteel in plaats van beschrijvend
onderzoek. Ook is het belangrijk om uit te zoeken wanneer er sprake is van topdown of bottom-up control.
21
Literatuur:
Akcakaya HR (1992) Population-cycles of mammals – evidence for a ratio-dependent predation
hypothesis. ECOLOGICAL MONOGRAPHS 62: 119-142
Angerbjorn A, Tannerfeldt M, Erlinge S (1999) Predator-prey relationships: Arctic foxes and
lemmings. JOURNAL OF ANIMAL ECOLOGY 68: 34-49
Bety J, Gauthier G, Giroux JF, Korpimaki E (2001) Are goose nesting success and lemming
cycles linked? Interplay between nest density and predators. OIKOS 93: 388-400
Bliss LC, Courtin GM, Pattie DL, Riewe RR, Whitfield DWA, Widden P (1973) Arctic tundra
ecosystems. ANNUAL REVIEW OF ECOLOGY AND SYSTEMATICS 4: 359-399
Blomqvist S, Holmgren N, Akesson S, Hedenstrom A, Pettersson J (2002) Indirect effects of
lemming cycles on sandpiper dynamics: 50 years of counts from southern Sweden. OECOLOGIA
133: 146-158
Breitenmoser U, Slough BG, Breitenmoserwursten C (1993) Predators of cyclic prey – is the
Canada lynx victim or profiteer of the snowshoe hare cycle. OIKOS 66: 551-554
Dobson AP, Hudson PJ (1992) Regulation and stability of a free-living host-parasite system –
(Trichostrongylus tenuis) in red grouse. Two population-models. JOURNAL OF ANIMAL
ECOLOGY 61: 487-498
Gilg O, Hanski I, Sittler B (2003) Cyclic dynamics in a simple vertebrate predator-prey
community. SCIENCE 302: 866-868
Hammarstrom A (2001) Long time fluctuations of three willow grouse populations in Sweden.
Master thesis, Department of Animal Ecology Swedish University of Agricultural Sciences
Hodges KE, Krebs CJ, Sinclair ARE (1999a) Snowshoe hare demography during a cyclic
population low. JOURNAL OF ANIMAL ECOLOGY 68: 581-594
Hodges KE, Stefan CI, Gillis EA (1999b) Does body condition affect fecundity in a cyclic
population of snowshoe hares? CANADIAN JOURNAL OF ZOOLOGY-REVUE CANADIENNE
DE ZOOLOGIE 77: 1-6
Keith LB, Cary JR, Rongstad OJ, Brittingham MC (1984) Demography and ecology of a declining
snowshoe hare population. JOURNAL OF WILDLIFE MANAGEMENT M90: 1-43
Korte J de (1985) Clutch size, laying date and incubation in relation to energy reserves.
BEAUFORTIA 35: 93-127
Korte J de (1986) Breeding success and growth of young. Bijdr. Dierk., Amsterdam. 56: 1-23
Krebs CJ (1996) Population cycles revisited. JOURNAL OF MAMMALOGY 77: 8-24
Krebs CJ, Boutin S, Boonstra R, Sinclair ARE, Smith JNM, Dale MRT, Martin K, Turkington R
(1995) Impact of food and predation on the snowshoe hare cycle. SCIENCE 269: 1112-1115
Krebs CJ, Danell K, Angerbjorn A, Agrell J, Berteaux D, Brathen KA, Danell O, Erlinge S,
Fedorov V, Fredga K, Hjalten J, Hogstedt G, Jonsdottir IS, Kenney AJ, Kjellen N, Nordin T,
Roininen H, Svensson M, Tannerfeldt M, Wiklund C (2003) Terrestrial trophic dynamics in the
22
Canadian Arctic. CANADIAN JOURNAL OF ZOOLOGY-REVUE CANADIENNE DE ZOOLOGIE
81: 827-843
MacLulich DA (1937) Fluctuations in the Number of the Varying Hare (Lepus americanus). Univ.
of Toronto Press, Toronto
NGC: Holt D (2004) Owls: Silent hunters, National Geographic Channel
Olsen KM, Larsson H (1997) Skuas and jaegers. A guide to the skuas and jaegers of the world.
GMB uitgeverij, The Netherlands
Owl, http://www.owlpages.com/species/nyctea/scandiaca/Default.htm, accessed nov 26.
Pietz PJ, Parmelee DF (1994) Survival, site and mate fidelity in south polar skuas Catharacta
maccormicki at Anvers Island, Antarctica. IBIS 136: 32-38
Pitelka FA, Tomich PQ, Treichel GW (1955a) Ecological relations of jaegers and owls as lemming
predators near Barrow, Alaska. ECOLOGICAL MONOGRAPHS 25: 85-118
Pitelka FA , Tomich PQ, Treichel GW (1955b) Breeding behavior of jaegers and owls near
Barrow, Alaska. CONDOR 57: 3-18
Sedal T, Andersen KJ, Hogsted G (1993) Grazing-induced proteinase inhibitors: a possible cause
for lemming population cycles. OIKOS 70: 3-11
Sinclair ARE, Chitty D, Stefan CI, Krebs CJ 2003 Mammal population cycles: evidence for
intrinsic differences during snowshoe hare cycles. CANADIAN JOURNAL OF ZOOLOGY-REVUE
CANADIENNE DE ZOOLOGIE 81: 216-220
Warren L, http://magma.nationalgeographic.com/ngm/0212/feature6/, accessed oct 27.
White I (1998) http://www.envf.port.ac.uk/geog/teaching/environ/tundra/index.htm, accessed nov
1.
Wiklund CG, Angerbjorn A, Isakson E, Kjellen N, Tannerfeldt M (1999) Lemming predators on the
Siberian tundra. AMBIO 28: 281-286
Wiklund CG, Kjellen N, Isakson E (1998) Mechanisms determining the spatial distribution of
microtine predators on the Arctic tundra. JOURNAL OF ANIMAL ECOLOGY 67: 91-98
Wiley RH, Lee DS (2000) Pomarine Jaeger (Stercorarius pomarinus): THE BIRDS OF NORTH
AMERICA 483. The Birds of North America, Inc.,Philadelphia, PA.
23
Bijlage 1
De verschillen in lemmingdichtheid tussen verschillende plaatsen.
In deze tabel is de
lemmingdichtheid per
onderzoeksplaats
opgenomen.
Hierin is duidelijk te
zien dat in hetzelfde
jaar op verschillende
plaatsen de
lemmingcyclus in een
andere fase is.
(Bron: Angerbjorn et al.
1999)
24
Bijlage 2
De dichtheid van roofvogels tegen de lemmingdichtheid
rough legged buzzard
R2 = 0.0622
snowy owl
R2 = 0.2126
1.8
0.7
1.6
0.6
predator per km2
predator per km2
1.4
1.2
1
0.8
0.6
0.4
0.5
0.4
0.3
0.2
0.1
0.2
0
0
0
0
5
10
15
20
lem m ing index per km 2
(# lem m ings and voles per 100 trap days)
a.
10
15
20
lem m ing index per km 2
(# lem m ings and voles per 100 trap days)
b.
R2 = 0.0678
long tailed skua
R2 = 0.0257
1.4
4
1.2
3.5
1
3
predator per km2
predator per km2
5
0.8
0.6
0.4
pomarine skua
2.5
2
1.5
1
0.2
0.5
0
0
5
10
15
0
20
0
lem m ing index per km 2
(# lem m ings and voles per 100 trap days)
c.
d.
R2 = 0.0739
In grafiek a tot en met d is de roofvogel
dichtheid uitgezet tegen de prooidichtheid, in
grafiek e is de sneeuwuil tegen de
ruigpootbuizerd uitgezet.
snowy owl vs rough legged
buzzard
1.8
1.6
1.4
rough legged buzzard
5
10
15
20
lem m ing index per km 2
(# lem m ings and voles per 100 trap days)
In grafiek a is de ruigpootbuizerd te zien,
waarvan de dichtheden niet met de
lemmingdichtheid lijken toe te nemen. In
grafiek b, c en d nemen de
roofvogeldichtheden wel toe met de
lemmingdichtheid. Dit verschil is te verklaren
doordat de ruigpootbuizerd hoge dichtheden
sneeuwuilen vermijdt. Dit is te zien in grafiek e.
1.2
1
0.8
0.6
0.4
0.2
0
-0.2
0
0.2
0.4
0.6
0.8
(Bron: Wiklund et al. 1998)
snow y ow l
e.
25
Bijlage 3
De dichtheid van roofvogels tegen de prooidichtheid
gyrfalcon
R2 = 0.0905
0.09
0.1
0.08
0.09
predator density per km2
predator density per km2
R2 = 0.0001
0.07
0.06
0.05
0.04
0.03
0.02
0.01
0
snowy owl
0.08
0.07
0.06
0.05
0.04
0.03
0.02
0.01
0
0
20
40
60
80
0
prey density per km 2
2000
4000
6000
prey density per km 2
a.
b.
R2 = 0.0169
In grafiek a en b is de roofvogel dichtheid
uitgezet tegen de prooidichtheid, in grafiek c is
de giervalk tegen de sneeuwuil uitgezet.
gyrfalcon vs snowy owl
0.09
In grafiek a is de giervalk te zien, waarvan de
dichtheden niet echt lijken toe te nemen met
prooidichtheid. In grafiek b is de sneeuwuil te
zien, en daarvan lijken de dichtheden wel toe
te nemen met prooidchtheid. In grafiek c is te
zien dat de giervalk hoge dichtheden
sneeuwuilen niet lijkt te vermijden. Wel kan het
verschil tussen de sneeuwuil en de giervalk
verklaard worden door te weinig data.
falcon density per km2
0.08
0.07
0.06
0.05
0.04
0.03
0.02
0.01
(Bron: Krebs et al. 2003)
0
0
0.02
0.04
0.06
0.08
0.1
ow l density per km 2
c.
26
Bijlage 4
De verspreiding van de middelste jager
De verspreiding van de middelste jager. De lichtgrijze gebieden zijn de gebieden waar de
middelste jager overwinterd, de donkergrijze gebieden zijn de broed gebieden van de middelste
jager. Als de middelste jager niet broedt komt hij in de gestreepte gebieden voor.
(Bron: Olsen et al. 1997)
27