UNIVERSITEIT GENT

UNIVERSITEIT GENT
FACULTEIT DIERGENEESKUNDE
Academiejaar 2008 – 2009
Het pineale complex bij de lagere vertebraten
door
Bart VERMEULEN
Promotor: Prof. Dr. Christian Burvenich
Medepromotor: Lic. Mieke Stevens
Literatuurstudie in het kader
van de masterproef
De auteur en de promotor geven de toelating deze literatuurstudie voor consultatie beschikbaar te
stellen en delen hiervan te kopiëren voor persoonlijk gebruik. Elk ander gebruik valt onder de
beperkingen van het auteursrecht, in het bijzonder met betrekking tot de verplichting de bron
uitdrukkelijk te vermelden bij het aanhalen van gegevens uit deze studie. Het auteursrecht betreffende
de gegevens vermeld in deze literatuurstudie berust bij de promotor(en). De auteur en de
promotor(en) zijn niet verantwoordelijk voor de behandelingen en eventuele doseringen die in deze
studie geciteerd en beschreven zijn.
Woord vooraf
Graag had ik hier even tijd en ruimte genomen om enkele mensen te bedanken.
Vooreerst wens ik mijn promotor Dr. Christian Burvenich en medepromotor Mieke Stevens te
bedanken voor hun uitstekende begeleiding. De verbeteringen en opmerkingen die zij gegeven
hebben, zijn uiterst bruikbaar, niet enkel voor deze literatuurstudie maar ook voor toekomstige
opdrachten.
Tevens wens ik mijn ouders te bedanken voor de talloze verbeteringen, kritische vragen en
zoektochten naar taalfouten.
Ook Pieter De Wolf mag niet ontbreken in mijn dankwoord. Zonder zijn computerkennis had ik dit werk
niet kunnen inleveren.
Tenslotte wil ik bij deze ook mijn vriendin Stephanie bedanken voor de steun in de zoektocht naar de
geschikte bronnen.
Inhoudsopgave……………………………………………………………………………………..
1
Samenvatting…………………………………………………………………………………………
2
I. Inleiding……………………………………………………………………………………………..
3
II. Literatuurstudie……………………………………………………………………………………
3
1. Anatomie………………………………………………………………………………….
3
1.1. Vissen………………………………………………………………………….
3
1.2. Amfibieën……………………………………………………………………...
5
1.3. Reptielen………………………………………………………………………
6
1.3.1. Retina……………………………………………………………
7
1.3.2. Lens……………………………………………………………
11
1.3.3. Kapsel…………………………………………………………
11
1.3.4. Cornea………………………………………………………...
12
1.3.5. Lumen…………………………………………………………
12
2. Embryologie………………………………………………………………………………
12
3. Functies & werking……………………………………………………………………….
13
4. Bespreking………………………………………………………………………………..
18
4.1 Waarom hebben zoogdieren geen pariëtaal oog?...................................
19
4.2 Hoe werkt het dan bij zoogdieren?...........................................................
19
III. Literatuurlijst………………………………………………………………………………………
19
Samenvatting
De epifyse van vele lagere gewervelden heeft uitlopers die lichtgevoelig zijn. Afhankelijk van de diersoort
en de lokalisatie van de uitlopers hebben deze verschillende benamingen gekregen.
In deze literatuurstudie worden verschillende artikels van de laatste honderd jaar samengevat om de
anatomie, de ontwikkeling en de werking overzichtelijker te maken. Er wordt nog veel onderzoek verricht
naar de genetica van onder andere de opsines, de productie van specifieke proteïnes, de gelijkenissen
met staafjes en kegeltjes van de laterale ogen, het circadiaans ritme, de melatoninesecretie en de invloed
ervan op het gedrag, de evolutie naar de epifyse van de zoogdieren. Om deze onderzoeken mogelijk te
maken is een basiskennis van de morfologie en fysiologie van deze organen vereist. Achtereenvolgens
worden de vissen, amfibieën en reptielen besproken en wordt er kort een link gelegd naar de zoogdieren.
2
I. Inleiding
Een lichtsensitieve of fotoreceptorische uitloper van de epifyse of pijnappelklier vindt men terug bij
meerdere niet-zoogdieren. De benaming van deze uitloper is afhankelijk van de diersoort en de daarbij
horende complexiteit van het orgaan. De functionaliteit ervan verbetert tijdens de evolutie en kent zijn
hoogtepunt bij het op het land komen en verblijven van de dieren, met andere woorden bij de reptielen
(17a).
Toch hebben niet alle reptielen dit orgaan. Bij uitgestorven diersoorten heeft men het bestaan van het
orgaan kunnen aantonen door de aanwezigheid van het pariëtale of pineale foramen in de fossiele
overblijfselen (Fig. 6.) (23). Het foramen werd onder andere gevonden bij vissen die 400 miljoen jaar
geleden leefden. Nog eerder in de evolutie was er al een mediaan oog aanwezig in de larvale stadia van
de manteldieren of Tunicata (23). Zoogdieren hebben geen pariëtaal oog (17a).
II. Literatuurstudie
1. Anatomie
1.1. Vissen
In de fossielen van uitgestorven vissen zoals Arthrodira, sommige haaien en de eerste longvissen heeft
men gepaarde pariëtale foramina gevonden. Men stelt dat beide pineale uitgroeisels equipotent waren,
maar ongelijk evolueerden (24).
Een veel bestudeerde visachtige is de zeeprik (Petromyzon marinus), evenals de driegetande vreedzame
zeeprik (Entosphenus tridentatus). Zij behoren tot de laagste gewervelde levensvormen, namelijk de
Cyclostomen. Deze vissen zijn in het bezit van twee mediane ogen. De meeste studies over de mediane
ogen van deze dieren zijn gebeurd op de larvale vorm, die de ammocoet wordt genoemd (Fig. 1. A.)
(17a).
2
1
Fig. 2. Schematische tekening van
een fotoreceptorcel, steuncel en
ganglioncel van het pineale oog
van een zeeprik. AX, axon; C,
centriolen; CI, cilium; D, disks; DS,
desmosoom; ER, ruw
endoplasmatisch reticulum; FP,
voetstuk van steuncel; GD,
dendriet van ganglion cel; IS,
binnenste segment; M,
mitochondrium; MT1,2, microtubuli;
MV, microvili; MY, gestapelde
membranen; N, kernen; OS,
buitenste segment; RP,
reflecterende plaatjes; SY, synaps
met synaptische ribbon en
synaptische vesikels.
Naar Collin (1969); vereenvoudigd
door E. E. Reid.
A
B
Fig. 1. A. Kop van een jonge ammocoet van Entosphenus tridentatus.
Pineale en pariëtale ogen zijn omcirkeld (liggen onder elkaar).
B. Schematische tekening van een dwarsdoorsnede doorheen het
pineale oog (boven) en pariëtale oog (onder) van E. tridentatus
Uit Eakin, 1973.
3
Reeds in 1935 beschreef J. Z. Young dat lichtinval op het pineale apparaat van een zeeprik de beweging
van het dier stimuleert. Het verwijderen of beschadigen van het apparaat deden de respons echter niet
verdwijnen (67). Toch duurde het tot 1963 vooraleer Eakin voor het eerst de ciliaire fotoreceptoren in deze
organen zag en beschreef (Fig. 2.) (13).
De twee mediane ogen zijn boven elkaar liggende vesikels of zakvormige organen (Fig. 3.). De meest
dorsale van de twee wordt het pineale oog of pineale orgaan genoemd omdat het een verlenging is van
de epifyse (pineale lichaam) (Fig. 1. A.). De andere noemen we het pariëtale orgaan (of parapineale
orgaan) gezien de homologe ontwikkeling met het pariëtale oog bij de reptielen (17a). Toch valt er een
kleine asymmetrie waar te nemen. Zo bevindt het pineale oog zich meer naar rechts, waar het pariëtale
oog zich meer aan de linkerzijde bevindt. Beide organen hebben een dun dak en een dikke bodem. De
bodem van het pineale oog bestaat uit kubieke of cilindrische cellen die onregelmatig uitpuilen in het
lumen (5, 17c, 42). De holte van het eerder afgeplatte, eivormige, pineale oog is ruim. Dit in tegenstelling
met de holte van de smallere, meer ronde, pariëtale vesikel die eerder nauw en gebogen is (17a, 17c).
Geen van beide ogen heeft een lens. De retina‟s van de twee organen bestaan uit drie celtypes:
sensorische cellen, steuncellen en ganglioncellen (17c). De sensorische cellen bestaan uit binnenste en
buitenste segmenten. Verder in de tekst zal het woord fotoreceptor gebruikt worden wanneer het over
deze sensorische cellen gaat. De steuncellen zijn makkelijk te herkennen aan het grote aantal granules in
hun cytoplasma. De ganglioncellen liggen basaal. Zij zijn gekenmerkt door hun grote kernen (17c).
3
Fig. 3. Lichtmicroscopische opname van een
longitudinale snede doorheen het pineale oog
(PI) en pariëtale oog (PA) van een jonge
ammocoet van E. tridentatus. De dorsale
zijde is aan de rechter kant van de figuur. F,
plooi in het dak van het pineale oog; G,
ganglion onder het pariëtale oog alsook twee
ganglioncellen in het pineale oog; IS,
binnenste segment van de pineale
fotoreceptor; OS, buitenste segment van de
pineale fotoreceptor. De pijl duidt het atrium
van het lumen van het pineale oog aan.
Vergroting X 480. Uit Eakin en Blaker.
Het pariëtale oog bevat aan de dorsale, dunne zijde
een zogenaamde omgekeerde retina omdat de
sensorische processen er achterwaarts geprojecteerd
worden, dit verloopt dus volgens dezelfde methode als bij de
laterale ogen. Aan de ventrale, dikke zijde bevindt zich een normale
of converse retina omdat daar de sensorische processen voorwaarts naar
de holte geprojecteerd worden. Deze normale retina komt overeen met deze in het
pariëtale oog van hagedissen en in de frontale organen van amfibieën (17c, 42).
Specifiek voor het pineale oog van de zeeprik is onder andere het lumen van het oog. Dit is gevuld met
afgeworpen membranen - ook lamellen of disks genoemd -
van het buitenste segment van de
fotoreceptoren. De binnenste segmenten reiken ver in de holte van het orgaan. Ze zijn gevuld met
mitochondria en ribosomen. Bovendien bevat het lumen celdebris en kleine microvilli van zowel
fotoreceptoren als steuncellen. De buitenste segmenten zijn meestal gebogen of golvend. Waarschijnlijk is
dit te wijten aan de grootte van de disks. Vissen hebben een kleiner aantal lamellen dan amfibieën en
reptielen; dit aantal kan variëren van 30 tot 130 (4).
De steuncellen zijn uniek in dat opzicht dat ze reflecterende plaatjes bevatten die verantwoordelijk zijn
voor de zilverachtige schijn van het orgaan. Het verschil met de plaatjes bij de hagedissen is dat deze bij
4
de vissen onregelmatig van vorm, grootte en positie zijn. De plaatjes bestaan grotendeels uit guanine
(42).
Deze plaatjes zijn veel minder uitgesproken aanwezig in het pariëtale oog en komen enkel voor in de
steuncellen van het dak van het orgaan (42).
Het pineale orgaan bij de echte vissen waaronder de haaien, straalvinnigen, kraakbeenvissen, beenvissen
en enkele anderen lijkt het minste op een oog. Het is eerder het topje van de epifyse dat onder de huid
ligt, waardoor het ook de eindvesikel van de epifyse genoemd wordt. De fotoreceptoren zenden hun
signaal rechtstreeks naar het lumen van de epifyse. Bij de echte vissen is er geen pigmentloze huid boven
het pineale orgaan (17c).
Bij sommige vissen is er een klein pariëtaal orgaan wat homoloog is aan het pariëtale oog van andere
vertebraten. Zo vond Rüdeberg in 1969 bij de regenboogforel een pariëtaal (of parapineaal) orgaan met
fotoreceptoren, steuncellen en ganglioncellen. Het bevindt zich aan de linkerzijde van het pineale orgaan
en heeft verbinding met het linkse habenulaire ganglion (50).
1.2. Amfibieën
Niet alle amfibieën hebben een uitloper van de epifyse, bij salamanders ontbreekt dit orgaan. Bij sommige
kikkersoorten is het enkel aanwezig bij de kikkervisjes en verdwijnt het bij hun transformatie tot volgroeide
kikker (17c).
De studie over het frontale orgaan bij amfibieën is grotendeels gebaseerd op de kikkervis van de
boomkikker (vroeger: Hyla regilla, huidige benaming: Pseudacris regilla) (Fig. 4. A.) en op het volwassen
stadium van de bruine kikker (Rana temporaria). De term frontaal wordt hier aangewend omdat het
orgaan zich tussen de frontale beenderen bevindt. De term orgaan wijst erop dat het niet op een oog lijkt
(17c).
4
A
Fig. 4. A. Pseudacris regilla, subadult, cirkel op de
kop duidt de positie van het derde oog aan
(frontale orgaan) tijdens de larvale stadia van deze
en adulte stadia van sommige andere kikkers.
B. Schematische tekening van een
dwarsdoorsnede doorheen het frontale orgaan van
een kikkervisje (P. regilla)
Uit Eakin, 1973.
B
Het orgaan bevindt zich bij de amfibieën ter hoogte van de voorste grenzen van de laterale ogen. De
bovenliggende huid is transparant, door de afwezigheid van pigmentcellen. Bovendien bevinden er zich
op deze plaats ook geen huidklieren. Men noemt deze uitwendig zichtbare plaats met een Engelse term
de “brow spot” (17c).
Bij sommige kikkers is het orgaan nog functioneel; bij anderen daarentegen is het rudimentair aanwezig of
verdwijnt het volledig tijdens de ontwikkeling. Het frontale orgaan is ongeveer één of twee tiende van een
millimeter. Het kan rond, ovaal of peervormig zijn. Het orgaan bezit geen lens en de bovenlaag is niets
meer dan een dunne cellaag. De holte is onregelmatig van vorm en grootte (Fig. 4. B.). Hoewel het niet op
een oog lijkt, transformeert het toch lichtenergie. Het licht komt toe via de brow spot en wordt daar
omgezet tot zenuwsignalen (17a).
5
De vorm van het buitenste segment van de receptorcel is zeer variabel, dit in tegenstelling tot de buitenste
segmenten van receptorcellen bij de hagedissen. Het binnenste segment van de receptorcel is
vergelijkbaar met dat van het pariëtale oog bij hagedissen. Hierop zijn twee uitzonderingen: de
afwezigheid van “striated rootlets”, vertrekkende van de centriolen en de aanwezigheid van een groter
aantal mitochondria. Striated rootlets zijn conische, gestreepte structuren die bestaan uit longitudinale
filamenten. Ze zijn een soort microtubuli. In de mitochondria bevinden zich granules, die bestaan uit
calcium, strontium, barium, ijzer, zilver of zelfs goud (17c). De synaps tussen het axon van een
sensorische cel en de dendriet
van een ganglioncel kan makkelijk gevonden worden door de hoge
concentraties aan synaptische vesikels en door de synaptische “ribbons”, die loodrecht op de membraan
staan (17c). Een synaptische ribbon is een presynaptisch organel, grotendeels bestaande uit proteïnen,
dat teruggevonden wordt op de plaats waar de synaptische overdracht plaatsvindt. Het is dus de plaats
waar de vesikels exocytose ondergaan. De histologische benaming hiervan is fasciolus synapticus. Het is
een bepaalde vorm van een synaptisch lichaam of corpuscula synaptica. (36) De ribbons zijn typisch voor
de kegeltjes van de laterale ogen. Ze zijn verantwoordelijk voor de vertraging van de vesikel afgifte, wat
resulteert in een verlengde staat van synaptische depressie in de duisternis (35). Bovendien kan je in de
receptorcellen grote opaque lichamen met dense kristallijne kernen waarnemen (17c). Er werd nog een
ander soort synaps gevonden. Bij deze worden geen synaptische ribbons, maar platte synaptische
cisternen, die parallel liggen met de axonale membraan, gebruikt. Pigmentgranules zijn niet in grote
aantallen aanwezig in de steuncellen en ganglioncellen. Desmosomen binden de steuncellen zowel
onderling als aan de fotoreceptoren. Filamentbundels zorgen voor interne steun (17c).
De tractus frontalis bevatten een variabel aantal gemyeliniseerde en niet-gemyeliniseerde vezels. De term
tractus wordt hier aangewend omdat de zenuwvezels binnen het centraal zenuwstelsel blijven, de retina is
namelijk een onderdeel van de hersenen. Het aantal gemyeliniseerde vezels in de tractus komt overeen
met het aantal grote ganglioncellen in het frontale orgaan. De hoeveelheid vezels neemt af naarmate men
dichter naar de epifyse gaat. Slechts twee tot vier procent van de vezels loopt van de epifyse verder naar
de hersenen wat aanduidt dat de meeste vezels stoppen in de epifyse. Sommige vezels transporteren
zenuwimpulsen naar het oog (17c).
1.3. Reptielen
In 1872 bestudeerde F. Leydig (40) het mediane orgaan van verscheidene Europese hagedissen
waaronder drie verschillende Lacerta spp. en de hazelworm (Anguis fragilis). Veertien jaar later werd
ontdekt dat het orgaan gelijkenissen heeft met een oog en werden voor het eerst de retina en lens
beschreven. In datzelfde jaar ontdekte Spencer (51) het pariëtale oog bij de brughagedis of tuatara
(Sphenodon punctatus). De brughagedis is een reptiel dat, ondanks de grote gelijkenis, niet tot de
hagedissen behoort. Brughagedissen komen enkel voor in Nieuw-Zeeland (17c). Het pineale complex
bestaat bij de tuatara uit een pineaal oog, een parafyse en een pineale saculus. Het oog bevat een
corneastructuur, rudimentaire lens en een eenvoudige retina. De parafyse is een groot orgaan dat uit
meerdere saculi bestaat en dat schijnbaar een secretorische functie heeft. De pineale saculus is een zeer
groot orgaan met een slecht gedifferentieerde retina (61).
Het pariëtale oog komt niet voor bij schildpadden, slangen en alligatorachtigen.
Bij verschillende hagedissoorten, zoals de gekko‟s (Gekkonidae), korsthagedissen (Helodermatidae) en
de Teiidae, is het eveneens afwezig (52).
Opmerkelijk is ook dat, volgens Tosini, de Crocodilia geen epifyse hebben (56). In een later werk van
dezelfde Tosini beweert hij echter dat de epifyse rudimentair aanwezig is (58).
6
Het pariëtale oog van de westelijke haagleguaan (Sceloporus occidentalis) (Fig. 5. A.) wordt uitvoerig door
Eakin beschreven. De grootte van het oog bedraagt niet meer dan 0,2 millimeter in diameter. Het oog
bestaat uit een cornea, lens en retina (Fig. 5. B.). De cornea is opgebouwd uit een binnenste, fibreuze
laag, een middelste, minder dens stratum en een buitenste epidermale laag. Deze laatste draagt bij tot de
grote schub boven het oog. De cornea is versmolten met de lens. De lens bestaat uit lange, cilindrische
cellen met basaal gelegen kernen (17c). Een fibreus kapsel omsluit het oog en zorgt voor de bevestiging
A 5
aan de huid.
Fig. 5. A. Dorsaal beeld van de kop
van een Sceloporus occidentalis. Het
derde oog is omcirkeld.
B. Schematische tekening van een
dwarsdoorsnede doorheen het derde
oog van S. occidentalis.
Uit Eakin, 1973.
B
6
Fig. 6. Tekening van de schedel van S.
occidentalis. Dorsaal aanzicht. FM,
foramen magnum; PF, pariëtale of
pineale foramen. Uit Eakin, 1973.
Fig. 7. Lichtmicroscopische
opname van een longitudinale
doorsnede doorheen de kop
van een S. occidentalis. CM,
cerebrum; EP, epifyse; LS,
longitudinale sinus (bloedvat);
P, hypofyse; PA, pariëtale oog;
PF, pariëtale foramen; PN,
nervus pariëtalis. Vergroting X
24. Uit Stebbins en Eakin (1958)
7
1.3.1. Retina
8
Er zijn drie soorten retinacellen: fotoreceptoren,
steuncellen en ganglioncellen (Fig. 8.).
Fotoreceptoren
bevatten
geen
pigment.
De
voorwaartse projectie naar het lumen van het oog
verloopt niet zoals bij de laterale ogen. Bij de
laterale ogen spreekt men dus van een inverse
positie van kegeltjes en staafjes. Bij het pariëtale
oog spreekt men van een converse positie van de
receptorische processen (17c).
Er zijn veel minder ganglioncellen dan steuncellen
en fotoreceptorcellen. Ganglioncellen zijn groot en
Fig. 8.
Lichtmicroscopische
opname van de
longitudinale snede
doorheen het
pariëtale oog van S.
occidentalis. CA,
capsule; CO, cornea;
G, ganglioncel; L,
lens; MA,
macrofaag; PC,
gepigmenteerde cel;
PN, nervus
pariëtalis; R, retina;
RC, receptorcel; S,
schub. Vergroting X
360. Uit Eakin en
Ferlatte.
hebben een grote, basaal gelegen kern (17c).
Het buitenste segment van de sensorische cel is een gemodificeerd cilium (Fig. 9. A.). Het bestaat uit een
stapel disks (lamellen) of platte saculae die uitpuilen in het lumen van het oog. De lamellen meten
ongeveer 2,5 micrometer in diameter en zijn 25-30 nanometer dik. Zowel de intralamellaire als
interlamellaire ruimte bedraagt ongeveer 10-15 nanometer. Een buitenste segment kan 250 of meer
7
lamellen bevatten. De lamellen komen aan één zijde samen in een schacht of schede. In het cytoplasma
van die schacht zit een axoneem, zijnde een bundel van microtubuli. De overgang van binnenste naar
buitenste segment noemt men het verbindingsstuk. De microtubuli (Fig. 9. B.) gaan doorheen het
verbindingsstuk naar het binnenste segment en hechten aan een smalle cilindrische structuur. Andere
termen voor deze cilinder zijn: distale centriool, axiale centriool, basaallichaam en kinetosoom. Op dwarse
doorsnede is te zien dat de microtubuli gevormd zijn uit 9 doubletten (17c). De centriolen bestaan uit
negen tripletten (Fig. 9. C.) (17a).
9 A
Fig. 9. A. EM van longitudinale doorsnede van
fotoreceptorische cilium van derde oog van S. occidentalis.
C1, kinetosoom; C2, proximale centriole; CP,
verbindingsstuk (connecting piece); D, disks in buitenste
segment; LU, lumen van het oog; MT1, microtubulus in
cilium; MT2, microtubulus in binnenste segment; SH,
schacht van het cilium; SR, striated rootlet.
B. en C. EM dwarsdoorsnede van respectievelijk
verbindingsstuk en distale centriole van fotoreceptor in
pariëtale oog van S. occidentalis. DM, doublet van
microtubuli; TM, triplet van microtubuli
Uit Eakin, 1973.
Het binnenste segment is het distale deel van de sensorische
cel. Één van de belangrijkste componenten van het binnenste
segment is het centriolair apparaat (17c). De distale centriole
is hier een onderdeel van en werd hoger reeds besproken.
Een tweede centriole staat loodrecht op het kinetosoom.
Beiden bevatten microtubuli in bundels van negen tripletten.
Verder is er ook nog de striated rootlet die, vertrekkende van
de centriolen, dieper de cel ingaat. Het gestreepte aspect
wordt gevormd door lichte en donkere banden. De rootlet
B
C
functioneert als anker voor de centriolen en het axoneem. Één van de functies van de distale centriole is
het organiseren van de ontwikkeling van de sensorische processen (17c).
De regio rond en onder de centriolen wordt de ellipsoïde genoemd. Die term werd gebruikt door de
gelijkenis met de geometrische vorm van dat gebied in de kegeltjes van de laterale ogen van kikkers.
Aanvankelijk werd gedacht dat hierin componenten aanwezig waren die het licht concentreerden en
geleidden (62, 64). Dit is bij nader inzien niet mogelijk aangezien bij de converse retina het licht eerst de
fotoreceptor passeert en later het binnenste segment met bijhorende ellipsoïde. Elektronenmicroscopisch
onderzoek heeft onthuld dat een ellipsoïde een aggregatie is van mitochondria. Het is met andere
woorden een gebied dat instaat voor energievoorziening. In het pariëtale oog van Sceloporus en andere
hagedissen echter zitten de mitochondria in het basale deel van de cel (17c).
Young (68) toonde in 1970 aan dat, in het laterale oog, proteïnen die diep in de cel gesynthetiseerd
worden, als het ware doorheen een kanaal van longitudinaal georiënteerde mitochondria en
cytoplasmatische microtubuli naar het verbindingsstuk (binnenste segment) getransporteerd worden.
Hierna worden de proteïnen in de lamellen van het buitenste segment (staafjes) verspreid via de schacht.
Een voorbeeld van zo een proteïne is opsine. Dit is de meest voorkomende molecule in lamellen. Als
opsine gecombineerd wordt met retinaldehyde, dan wordt dit een fotopigment, rhodopsine genaamd (17c).
In het pariëtale oog heeft men drie opsines teruggevonden (55, 28).
Het pinopsine is een blauwgevoelig fotopigment dat voor hyperpolarisatie zorgt. Het pariëtopsine of
melanopsine is een groengevoelig fotopigment dat voor depolarisatie zorgt. In 1998 ontdekte Provencio
het melanopsine, wat teruggevonden werd in melanoforen, de hersenen en het oog van Xenopus laevis
8
(48). Een onderzoek uit 2006 toont aan dat melanopsine ook in het pariëtale oog van de Ruïnehagedis
teruggevonden wordt, maar niet in de epifyse (28).
Bij een vitamine A -deficiëntie kan het oog geen fotopigment aanmaken en wordt het dier blind door de
degeneratie van de membranen van de buitenste segmenten. Dit toonde Eakin in 1964 aan in zijn
onderzoek omtrent de receptoren van het pariëtale oog van S. occidentalis (15).
Meer basaal in de cel, juist boven de kern om specifiek te zijn, ligt een regio die de paraboloïde genoemd
wordt maar eigenlijk geen vaste vorm heeft. De paraboloïde bestaat uit cisternae en granules en vervult
alvast in converse retina‟s geen optische functie. De grote, donkere granules bestaan uit glycogeen. De
meeste zijn clusters van subunits, die we bètapartikels noemen. De clusters noemen we alfapartikels en
zijn vaak stervormig (17c). Petit (47) beschreef in 1968 dat hagedissen die meerdere dagen onderworpen
waren aan belichting, meer glycogeengranules hadden en minder membraancomponenten in de
paraboloïde.
Eakin, Quay en Westfall (19) daarentegen beschreven reeds in 1961 dat glycogeen in grotere
hoeveelheden voorkomt bij hagedissen die aangepast zijn aan de duisternis. Glycogeen bevindt zich
boven de kern van fotoreceptorcellen, maar ook in de lens en in het lumen van het pariëtale oog (17c).
De kern van de sensorische cel is niet uniek en wordt weinig beschreven door onderzoekers.
Het basale einde van de cel vernauwt om uiteindelijk een zenuwvezel te vormen die we ook neuriet of
axon noemen. Dit axon is slechts enkele micrometers lang en maakt contact met de ganglioncel. Elk axon
bevat mitochondria, gestapelde cisternae met glycogeen granules, microtubuli en synaptische vesikels.
De vesikels zijn uniform wat grootte betreft en zijn electron-lucent (17c, 47). Op sommige plaatsen zijn de
vesikels versmolten met de celmembraan. Deze regio‟s met een dikkere celmembraan noemt men
synapsen. Hier vindt de overdracht van zenuwimpulsen plaats. Bovendien bevindt er zich loodrecht ten
opzichte van de membraan een synaptische ribbon met daar rond synaptische vesikels (17c).
Het buitenste segment van de sensorische cel heeft zowel karakteristieken van staafjes als van kegeltjes.
Elke disk is open naar het lumen toe, dit is een eerste gelijkenis met een kegeltje. Ook een supranucleair
lichaam van glycogeengranules en cisternae komt meer frequent voor bij kegeltjes dan bij staafjes.
Oliedruppeltjes, die in de mitochondria van kegeltjes voorkomen, zien we echter niet bij het geslacht
Sceloporus, maar wel bij Xantusia henshawi en Anguis fragilis (17c). Het groeipatroon verschilt ook
tussen kegeltjes en staafjes. De staafjes groeien continu en de kegeltjes groeien discontinu.
Electronenmicroscopie heeft uitgewezen dat de uiteinden van staafjes periodiek afgestoten worden en
vervolgens geïncorporeerd worden in gepigmenteerde epitheliumcellen, waar ze afgebroken worden. Bij
het pariëtale oog van reptielen zijn er macrofagen aanwezig die vervelde staafjes afbreken. Nieuwe disks
worden continu toegevoegd aan de basis van het buitenste segment. Dit gebeurt door invaginaties van de
ciliaire membraan. Bij de kegeltjes treedt er enkel regeneratie op als er verlies is van het buitenste
segment (17c).
Bunt en Kelly (3) hebben onderzoek verricht naar de fotoreceptoren in de epifyse van Rana pipiens, dit is
de luipaardkikker, die momenteel bij een ander geslacht ingedeeld is en nu Lithobates pipiens genoemd
wordt. Deze fotoreceptoren zijn gelijkaardig aan deze in het pariëtale oog. Het distributiepatroon van
proteïnen is sterk gelijkend met het distributiepatroon dat Young (69) in kegeltjes observeerde, namelijk
diffuus doorheen het buitenste segment. Bunt en Kelly (3) maakten ook melding van macrofagen in het
lumen van de epifyse. De macrofagen bevatten gestapelde membranen die lijken op buitenste
segmenten. Tevens produceren ze een verterend enzym wat zou wijzen op de afbraak ervan. Dit
9
suggereert een turnover van de buitenste segmenten van de epifyse van de kikker. Deze turnover is
normaliter een kenmerk van staafjes.
Eakin en Brandenburger (18) deden histochemische kleuringen die het verschil tussen kegeltjes en
staafjes zichtbaar moesten maken op het derde oog van Sceloporus spp.. Deze kleuring met osmium
tetroxide toonde aan dat de cellen zich gedragen als de staafjes van de laterale ogen wat betreft de
kleurbaarheid.
Ueck (59) verkreeg vergelijkbare resultaten in de studie over de pineale fotoreceptoren van Lithobates
pipiens. Eakin (16) haalde in een onderzoek aan dat de wijze waarop de disks van de pariëtale
oogreceptor afbreken na een korte fixatie ook wijst op een gelijkenis met de staafjes van de laterale
oogreceptor. Er is enkel een gelijkenis met de kegeltjes als je in acht houdt dat pariëtale oogreceptoren
ook ontvankelijk zijn voor verschillende lichtgolflengtes.
Samengevat is het dus moeilijk om de fotoreceptoren van het pariëtale oog in te delen in kegeltjes of
staafjes. De naam van de receptor is echter niet van belang, wel het begrijpen van de structuur en functie
ervan (17c). Bovendien heeft het onderzoek van Dodt, Ueck en Oksche in 1971 (10) uitgewezen dat het
niet de structuur van de buitenste segmenten is, maar wel het type fotopigment en de neurale
verbindingen in de retina, die aan de basis liggen van de reacties van staafjes en kegeltjes.
De receptorcellen zijn omringd door gepigmenteerde steuncellen. Deze steuncellen zijn, zoals de
receptorcellen, van ependymale oorsprong. De overvloedige pigmentgranules, bestaande uit melanine,
liggen grotendeels in de distale helft van de steuncellen. De granules zijn eivormig en meten ongeveer 2
bij 0,5 micrometer. Ze zitten geordend met hun lengte-as in de lengterichting van de cel (17c). Het
pigment kan verschuiven, dit werd reeds aangetoond door Nowikoff in 1910 (44). Het pigment beweegt
naar distaal bij lichtaangepaste dieren en beweegt naar basaal bij dieren die in totale duisternis zitten.
Deze resultaten werden bevestigd door het onderzoek van Eakin (17c). De migratie van de granules
gebeurt langs de longitudinaal gerangschikte microtubuli. Steuncellen bevatten minder mitochondria dan
receptorcellen. De nuclei van de steuncellen liggen perifeer, op dezelfde hoogte als de pigmentgranules.
Aan het basale uiteinde is de cel trompetvormig, men noemt dit ook het voetstuk. Dit deel maakt contact
met andere cellen en meestal ligt de celkern of nucleus in dit gepigmenteerde voetstuk. Het
verbindingscomplex bestaat uit een tight junction en een desmosoom. De functie van deze verbindingen is
respectievelijk een afsluiting voor moleculair transport en een celverbinding om de retina te verstevigen
(17c).
Het derde celtype in de retina van het pariëtale oog is een groot neuron, dat we ganglioncel noemen. Het
bevindt zich tussen het niveau van de receptorcelkernen en de voetstukken van de steuncellen. De
kenmerken van dergelijke cellen zijn: groot qua afmeting, grote kern, veel mitochondria en de
Nissllichaampjes. Een Nissllichaampje is een perinucleaire massa, die bestaat uit lagen of spiralen van
endoplasmatisch reticulum die rijk zijn aan ribonucleïnezuur. De ganglioncellen liggen tussen de axonen
van de receptorcellen waarmee ze contact maken. Één ganglioncel vormt gemiddeld een synaps met tien
fotoreceptoren. Deze verhouding bekom je het makkelijkst door de zenuwvezels te tellen. De vezelbundel
wordt omgeven door gliacellen en gaat door het oogkapsel, waar hij vanaf dan aangeduid wordt als de
pariëtale zenuw (17c).
In
de
pariëtale
zenuw
worden
zowel
gemyeliniseerde
als
niet-gemyeliniseerde
zenuwvezels
teruggevonden. Nadat de pariëtale zenuw de top van de epifyse bereikt heeft, loopt hij langs de anterieure
zijde van het orgaan, waarna hij links gaat liggen en zo verdergaat naar de basis van de epifyse. Hierna
dringt de zenuw de hersenstam binnen (17c).
10
J. A. Kappers vond precies hetzelfde verloop in Lacerta viridis en toonde aan dat de zenuwvezels het
habenulaire ganglion binnendringen (37, 38).
Eakin toonde in 1964 (14) aan dat de pariëtale zenuw van S. occidentalis van het oog naar de hersenen
loopt en niet omgekeerd. Dit deed hij door de zenuw door te snijden en drie dagen later te kijken waar
degeneratie had plaatsgevonden. De zenuwvezels ontwikkelen dus vanuit de ganglioncellen in de retina.
1.3.2. Lens
De lens bij S. occidentalis is bijna plat aan de bovenzijde
10
en slechts licht convex aan de onderzijde. Bij andere
species is de lens meer rond. De cellen zijn lange cilinders
die door middel van desmosomen stevig aan elkaar
vasthangen. De celkernen zijn basaal gelegen maar liggen
niet allemaal op dezelfde hoogte. Vanuit elke cel puilt een
lang cilium uit in de oogholte evenals een grote
hoeveelheid microvilli. De cilia zijn een overblijfsel van de
embryologische oorsprong; de lenscellen zijn namelijk
ontstaan uit ependymcellen van de neurale buis (Fig. 10.). De cilia
hebben als functie het cerebrospinale vocht in de hersenen rond
te sturen. In tegenstelling tot de lens van de laterale ogen, die
ontstaan zijn uit de huid, is de lens van het pariëtale oog ontstaan
Fig. 10. Schematische tekening van
de ontwikkeling van het pariëtale
oog en de laterale ogen bij
vertebraten. Uit Eakin (1970); E. E.
Reid.
vanuit de hersenen, meer bepaald uit de dorsale wand van het diëncephalon.
De lenscellen hebben een hoog metabolisme wat werd aangetoond door het dense cytoplasma, de vele
mitochondria, glycogeengranules en secretorische vesikels. Ook is er veel PAS-positief materiaal en RNA
aanwezig. De lenscellen produceren fibreuze proteïnen die crystallines genoemd worden (17c, 17d).
1.3.3. Kapsel
Het oog is langs alle zijden, behalve boven de lens, omsloten door een kapsel. Dit bestaat uit een smalle
gesecreteerde laag, ook wel de basale lamina genoemd. Hierboven ligt een laag bindweefsel dat
voornamelijk uit collageen bestaat. Als uitwendige laag hebben we nog de iridocyten, dit is een hoogst
gespecialiseerde laag. Deze iridocyten bevatten rechthoekige kristallen die licht breken en reflecteren
(17c, 22). Dit geeft het pariëtale oog een glinsterend aspect. Oorspronkelijk werd verondersteld dat de
kristallen uitsluitend uit guanine bestaan. Echter in ongeveer 25% van de onderzochte S. occidentalis was
er geen glinstering waar te nemen. Door dit fenomeen verder te onderzoeken, kwam men tot de
vaststelling dat zowel guanine als vetten verantwoordelijk zijn voor deze glinstering. Het kapsel loopt ter
hoogte van de cornea over in het subcutane bindweefsel. Hierin zitten kleine bloedvaten (17c).
De bloedtoevoer van het derde oog geschiedt voornamelijk via de anterieure pineale arterie. Dit is een tak
van de posterieure cerebrale arterie die op zijn beurt een aftakking is van de arteria carotis interna.
Capillairen dringen niet door tot in de retina en de lens is avasculair. Het veneuze bloed vloeit in de
pineale vene, die rond het oog ligt. Dit bloed loopt in de longitudinale sinus; dit is een grote vasculaire
holte die de dorsale delen van de epifyse en gerelateerde organen omsluit. In Sceloporus en Sphenodon
en verschillende species van de Zuid-Afrikaanse hagedissen ligt de anterieure pineale arterie links van de
symmetrieas (6, 17c, 53).
11
1.3.4. Cornea
De huid boven het oog is transparant. Deze gespecialiseerde regio van het integument noemen we de
cornea. Op deze plaats bevatten de cellen geen melanoforen. Bovendien spelen ook de dichte stapeling
van vezels in de binnenste laag, de afwezigheid van vezels in de middelste laag en de verticaal
georiënteerde filamenten een gunstige rol in de doorschijnendheid (17c).
De transparante interpariëtale schub die boven de cornea ligt, wordt afgescheiden door deze laatste.
Regelmatig treedt er vervelling op waarbij de oude schub vervangen wordt door een nieuwe. Bij sommige
reptielen heeft deze schub een geelachtige kleur. Mogelijk functioneert deze als lichtfilter (17c).
1.3.5. Lumen
In het lumen van het pariëtale oog vindt men grote cellen met pseudopodia terug. Ze bevatten lysosomen;
hierin zitten verteringsenzymen. Bovendien bevatten ze overschotten van intercellulaire vertering,
pigmentgranules en celafval. Deze cellen zijn macrofagen. In het pariëtale oog zorgen ze specifiek voor
de vertering van de versleten buitenste segmenten van de fotoreceptoren (17c, 47).
2. Embryologie
Om de ontwikkeling van het pariëtale oog te bestuderen, werden jonge embryo‟s zijdelings belicht onder
een dissectiemicroscoop. De pineale uitwas lijkt op een klein helder belletje op de top van de hersenen.
Nadien werden dwarsdoorsneden gemaakt die resulteerden in onderstaande foto‟s (14).
11
A
B
C
D
Figuren 11. A. tot D.
Lichtmicroscopische
dwarsdoorsneden doorheen het
pineale divertikel bij jonge
embryo‟s van S. occidentalis.
Doorsneden zijn van caudaal naar
rostraal gemaakt, vertrekkende
van A naar D. DI, diëncephalon;
EP, epifysair deel van het
divertikel; L, lens; PA, pariëtale
deel van divertikel; R, retina.
Vergroting X 700. Uit Eakin en
Baker (1964).
Op figuur 11 A. zie je duidelijk waar het pineale divertikel ontspruit uit de hersenen. De pijl duidt de
verbinding tussen de holte van het derde hersenventrikel en het lumen van het divertikel aan (14, 17d).
Figuur 11 B. geeft een doorsnede weer die zich enkele micrometers meer vooraan bevindt. Het achterste
deel van het divertikel wordt later de epifyse. Dit orgaan behoudt zijn positie juist boven de hersenen. Het
verbindingsstuk met het diëncephalon wordt eveneens behouden (14, 17d).
Deel C. van dezelfde figuur toont het achterste deel van het divertikel. Dit is het primordium van het
pariëtale oog. De cornea wordt hier weergegeven als de buitenste embryonale laag (ectoderm) van
afgeplatte cellen. Delen van de middelste embryonale laag (mesoderm), die later de diepere lagen van de
12
cornea zullen vormen, beginnen zich tussen het ectoderm en de lens te nestelen. In de embryogenese
heeft het pariëtale oog een positie die zich links van de middenlijn bevindt (14,17d).
Deel D. van figuur 11 toont een dwarsdoorsnede doorheen de vernauwing van het pineale divertikel. Deze
vernauwing deelt het divertikel op in het pariëtale oog en de epifyse. De holtes van beide organen zijn nog
steeds verbonden door middel van een nauw kanaal (14, 17d).
Er moet opgemerkt worden dat bij vissen, amfibieën, Sphenodon en vogels twee transversaal gerichte
pineale divertikels voorkomen (17d).
Door dieren te onderzoeken waarbij het pariëtale oog niet normaal gevormd was, heeft Eakin drie
conclusies kunnen trekken (Fig. 12.) (14).
Ten eerste is de ontwikkeling van het oog onafhankelijk van het bereiken van zijn normale positie.
Normale positie betekent hier dat het oog zich buiten de hersenvliezen bevindt, boven het cerebrum ligt
en in contact is met de huid.
Ten tweede werd vastgesteld dat het oog uit zichzelf differentieert, met andere woorden, er is geen
overgang van het oog in een ander orgaan.
De derde vaststelling is het feit dat de differentiatie van de cornea afhankelijk is van de pariëtale vesikel of
meer specifiek de lens van het derde oog (14).
Fig. 12. Lichtmicroscopische
opname van longitudinale snede
doorheen de kop van S.
occidentalis. Met een abnormaal
pariëtaal oog (PA) dat aan de top
van de epifyse (EP) hangt. CM,
cerebrum; CR, benige cranium;
LS, groot bloedvat (longitudinale
sinus). Vergroting X 112. Uit Eakin
(1964).
3. Functie & werking
Omtrent de functie van het derde oog zijn er veel hypotheses,
waarvan de meeste makkelijk verworpen kunnen worden.
1. Zo dacht men eerst dat het derde oog niet bezenuwd was, wat
deed veronderstellen dat het geen functie heeft. Deze hypothese
12
werd reeds vlug verworpen nadat ontdekt werd dat het pariëtale oog wel degelijk bezenuwd is (17e).
2. Reeds in 1886 werd geopperd dat het derde oog een temperatuurgevoelig orgaan was, wat het dier
moest waarschuwen voor oververhitting. Ook werd gedacht dat het diende om de eerste aan land
komende dieren te verwittigen voor uitdroging (17e).
Echter, thermische gevoeligheid is verspreid over de gehele huid wat veelvuldig werd aangetoond bij
blinde dieren. Dit zorgde ervoor dat deze hypothese verworpen werd. We zullen verder zien dat het
nochtans waarschijnlijk is dat het orgaan toch temperatuurgevoelig is.
3. Steyn (53) dacht in 1959 dat er zich migrerende cellen in het pariëtale oog bevonden die antirachitische
stoffen - met andere woorden vitamine D - doorheen het lichaam transporteerden. Nadien suggereerde
Eakin dat Steyn zich vergist had en hoogstwaarschijnlijk macrofagen aanzien had voor deze
transportcellen.
4. Stieda (54), die voor het eerst het frontale orgaan bij amfibieën ontdekte, noemde dit een klier.
Holmgren (33) en Oksche (45) opperden ook een secretorische functie van dit orgaan. Het afstoten van
de membranen van de buitenste segmenten werd als secretie aanzien. Aangezien er aanwijzingen zijn
13
dat de epifyse een secretorisch orgaan is en de grote gelijkenis tussen de receptoren in het derde oog en
de epifyse, wordt deze hypothese nog niet verworpen.
5. De fotoreceptorische functie heeft de meeste aanhangers omwille van de grote gelijkenis met de
laterale ogen. Aangezien het optisch apparaat niet goed ontwikkeld is, wordt verondersteld dat het derde
oog niet in staat is om een beeld te vormen op de retina. Er zijn echter geen twijfels over de
lichtgevoeligheid van het orgaan (17e).
Het pariëtale orgaan bij jonge kikkervisjes is zichtbaar doorheen de transparante epidermis. Bagnara (2)
toonde in 1960 aan dat, wanneer de epifyse verwijderd werd, de kikkervisjes van de Xenopus laevis niet
bleker werden als ze in het donker geplaatst werden.
Eakin (12) voerde in 1961 dezelfde proeven uit, maar in plaats van een epifysectomie deed hij een
pariëtalectomie. Hij merkte geen verschil in pigmentatie tussen de behandelde dieren en de controlegroep
totdat hij de proef opnieuw uitvoerde met een groep waarbij hij ook de laterale ogen verwijderde. De
dieren waarbij zowel het pariëtale oog als de laterale ogen verwijderd werden, verbleekten niet wanneer
men ze in het donker plaatste. Uit dit experiment trok Eakin de conclusie dat het pariëtale orgaan
lichtgevoelig is. Licht zorgt ervoor dat het pariëtale orgaan geen zenuwimpulsen stuurt naar de epifyse. Bij
afwezigheid van licht valt deze inhibitie weg. Dan wordt een hormoon gesecreteerd dat contractie van
huidmelanoforen, met andere woorden een verbleking van het dier, teweegbrengt (12).
Eakin voerde ook een experiment uit waarbij hij een groep in totale duisternis en een groep in constante
belichting ging vergelijken. Hij merkte dat er een pigmentverschuiving optrad in de steuncellen. Bij de in
duisternis gehouden dieren verschoof het pigment naar achter in de retina. Bij de lichtgeadapteerde
dieren verschoof het pigment naar het lumen van het oog (19).
Gundy (30) onderzocht het verschil tussen skinks (Scincidae) - deze zijn een familie van hagedissen zonder ledematen die graven en skinks met goed ontwikkelde ledematen die bovengronds leven. De
eerste, in dit geval de Afrikaanse slanghagedis of Feylinia currori, heeft geen pariëtaal foramen, hoewel
het pariëtale been er zeer dun is. Het pariëtale oog bij hen is gedegenereerd. De tweede categorie skinks
bezit een groot pariëtaal foramen en een goed functionerend pariëtale oog. Gundy concludeerde dat de
ontwikkeling van het pariëtale oog in verband staat met de relatieve hoeveelheid licht waaraan het dier
wordt blootgesteld. Uiteraard moet deze stelling geïnterpreteerd worden in het licht van de evolutie van de
skinks.
Neurofysiologische studies op het pariëtale oog en de laterale ogen vertonen enkele verschillen tussen
beide.
Dodt en Scherer (8, 9) verkregen trage, graduele, positieve potentialen die geassocieerd werden met
inhibitie van zenuwimpulsen bij het nemen van een electroretinogram van het pariëtale oog van een
Ruïnehagedis of Lacerta sicula (nu: Podarcis siculus). Deze hagedis bevat overigens zowel een pariëtaal
als een pineaal oog. Ze vonden drie verschillen met de laterale ogen.
Ten eerste is de polariteit omgekeerd, wat te wijten is aan het verschil in structurele polariteit. De
verklaring hiervoor is dat de receptoren in het pariëtale oog naar voor lopen en in de laterale ogen naar
achter.
Vervolgens is de respons van het pariëtale oog trager en vereist het pariëtale oog een duizend maal
hogere belichting om een respons uit te lokken. Dit laatste kan makkelijk verklaard worden door de
slechtere lichtverzamelcapaciteit van de cornea en lens. Bovendien is het pariëtale oog neurologisch
minder ontwikkeld. Er zijn meer bepaald geen bipolaire neuronen aanwezig in het pariëtale oog.
14
Een derde verschil is de reactie van laterale ogen en pariëtale oog op licht van verschillende golflengtes.
Het pariëtale oog is lichtgevoelig. De pieken liggen op 450 nm en op 520 nm, dit is respectievelijk in het
blauwe en groene spectrum. De piek van het laterale oog ligt op 560 nm (8, 9).
Hamasaki (31) bestudeerde het pariëtale oog van Iguana iguana. Hij kwam tot de conclusie dat de
respons van het pariëtale oog op wit licht uit twee componenten bestaat: 1) een positieve aan-respons en
een negatieve uit-respons en 2) een negatieve aan-respons en geen respons op het einde van de
belichting. Het pariëtale oog van de iguana lijkt fysiologisch op de laterale ogen van nocturne reptielen
zoals gekko‟s en kaaimannen. Bij een tweede onderzoek van Hamasaki (32) bepaalde hij dat bij stimulatie
van de blauwgevoelige fotoreceptoren de positieve component van het ganglion gestimuleerd wordt en
dat bij stimulatie van de groengevoelige fotoreceptoren de negatieve component gestimuleerd wordt.
Door verschillende proeven heeft men kunnen bevestigen dat licht de enige stimulus is die de activiteit
van de frontale of pineale zenuw kan veranderen. Infraroodlicht, mechanische en chemische stimuli
kunnen dit niet. Het frontale orgaan bij amfibieën is gevoelig voor straling gaande van ultraviolet tot rood,
uitgedrukt in golflengtes is dit van 321 nm tot 727 nm. De responsen komen van twee verschillende
groepen van cellen. Deze twee celtypes verschillen in hun respons op licht. De achromatische cellen
reageren op kwalitatief verschillende stimuli met dezelfde aspecifieke respons (17e). De chromatische
cellen reageren afhankelijk van de verschillend golflengtes (7).
Het achromatische systeem is louter inhibitorisch en zorgt voor uit-responsen; de hoogste gevoeligheid
ligt op 560-580 nm. Het chromatische systeem bestaat uit twee componenten; 1) De midden en lange
golflengtes (blauw-groen tot rood; 14
434
tot
excitatie
673
nm)
waarbij
veroorzaken
de
hoogste
gevoeligheid op 515 nm ligt. 2) Korte
golflengtes (ultraviolet tot blauw; 321
tot 448 nm) inhiberen de spontane
activiteit; de hoogste gevoeligheid ligt
op 355 nm (Fig. 13) (17e).
De excitatie werd gemeten na het
13
1
Fig. 13. Diagram van de verhouding
tussen fotoreceptoren en
ganglioncellen in het frontale orgaan
van kikkers volgens Hamasaki (1970).
Vereenvoudigd door E. E. Reid.
orgaan blootgesteld te hebben aan
ultraviolet licht. De inhibitie werd
gemeten na het orgaan bloot te
stellen
aan
licht
zonder
het
blauwe deel van het spectrum
(17e) (Fig. 14.).
Er is geen verandering in de prikkeldrempel van de chromatische
respons na blootstelling aan wit licht. De drempel van de achromatische
respons daarentegen, verandert grotendeels bij adaptatie naar licht of
donker (17e).
De activiteit van de frontale zenuw verschilt in minstens één aspect van
de optische zenuw. Het frontale orgaan reageert op lange golflengtes
met excitatie en op korte golflengtes met inhibitie. Bij beide kan de
reactie enkele minuten aanhouden nadat de stimulus gestopt is. De
aangehouden excitatie kan verbroken worden door het frontale orgaan
15
Fig. 14. Reacties van het frontale
orgaan van Rana esculante.
A) Positie van de elektrodes; PN,
nervus pinealis; FO, frontaal orgaan;
PT, tractus pinealis; EP, epifyse.
B) Respons op wit licht
(achromatisch).
C-F) Chromatische responsen op
licht van verschillende golflengtes.
Tijdsduur wordt weergegeven door
de horizontale zwarte lijnen.
Naar Dodt, Ueck en Oksche, 1971.
Bewerkt door E. E. Reid.
bloot te stellen aan korte golflengten. Omgekeerd kan aangehouden inhibitie verbroken worden door
belichting met lange golflengten (17e).
Tosini en Avery (57) vonden in 1994 dat de thermoregulatie setpoints, dit is een temperatuur waarop het
dier zijn gedrag verandert om af te koelen of op te warmen, veranderen wanneer ze het pariëtale oog
bedekten met lichtfilters van verschillende golflengtes. Het effect is afhankelijk van de golflengte.
Tosini (58) schreef in 2001 een artikel over de fotoreceptieve organen. De retina‟s van de laterale ogen,
de epifyse, het pariëtale oog en de hersenen bezitten allemaal fotoreceptoren.
De rol van het pariëtale oog in het circadiaans ritme van Anolissen is complex. De melatonine receptoren
komen veel voor in de linkse habenula, dit is de steel van de epifyse, maar zijn afwezig in de rechtse
habenula. Het verder onderzoek hiernaar kan een rol spelen in het begrijpen van depressies en
gemoedswisselingen bij de mens. (60, 63)
Men heeft bij de Iguana iguana of de groene leguaan gevonden dat er circadiaanse oscillators bestaan in
de retina, het pariëtale oog en in de epifyse. Van deze melatoninesecreterende organen is het enkel de
epifyse die melatonine vrijstelt in de bloedbaan. Toch wordt bij de groene leguaan de locomotorische
activiteit niet gestuurd door het ritmisch circulerende melatonine. Dit in tegenstelling met vogels, andere
hagedissen en zeeprikken. De intern gestuurde lichaamstemperatuur verliest wel haar ritme indien de
epifyse niet meer werkt. Dit patroon van circadiaanse organisatie is verschillend van deze bij Anolis
carolinensis en Sceloporus occidentalis (41).
In diezelfde studie (41) wordt een mooi overzicht weergegeven van de circadiaanse organisatie: “i) Bij alle
vertebraten is er een circadiaanse as die bestaat uit de retina‟s, de epifyse en de suprachismatische
nucleus (SCN), ii) in vele niet-zoogdier vertebraten is de epifyse zowel fotoreceptor als circadiaanse
oscillator, en iii) in alle niet-zoogdier vertebraten zijn er extraretinale en extrapineale circadiaanse
fotoreceptoren aanwezig.”
De melatoninevrijstelling is zeer complex en valt buiten het onderwerp van deze literatuurstudie.
6. Eakin en Stebbins (20) postuleren dat het pariëtale oog functioneert als dosimeter van zonnestraling.
De gegenereerde impulsen gaan naar en door de epifyse tot in de neurale centra waar ze geïntegreerd
worden met de impulsen van andere fotoreceptoren in de epifyse en de laterale ogen. Uiteindelijk wordt
de hypofyse gestimuleerd of geïnhibeerd. Dit beïnvloedt op zijn beurt het gedrag van het dier. Een
onderdeel van dit gedrag is het dag-en-nachtritme of het circadiaans ritme.
Na een onderzoek van Eakin en Stebbins (21), waarbij ze een groep Sceloporus occidentalis
pariëtalectomiseerden, kwamen ze tot de conclusie dat deze significant langer in de zon lagen dan de
controlegroep. Bovendien waren deze dieren minder schuw dan de controlegroep.
R. Glaser (29) kwam in 1958 tot dezelfde conclusie wat betreft het meer in de zon liggen. Hij bedekte het
pariëtale oog van Xantusia vigilis met aluminium folie en beschreef een grotere locomotorische activiteit
bij deze dieren dan bij de controlegroep.
Eakin en Stebbins (21) vonden in hun veldstudie met de S. occidentalis en in hun laboratoriumonderzoek
met Uma inornata dat in de glandula thyroidea of schildklier een dikker folliculair epitheel en minder colloïd
aanwezig was in vergelijking met de controlegroep. Dit wijst op een actieve klier en een verhoogd
metabolisme.
Hoewel sommige onderzoekers elkaar tegenspreken, is het hoogstwaarschijnlijk dat pariëtalectomie een
effect heeft op de gonaden, dit omdat slechts enkele onderzoekers het hiermee niet eens zijn. De
reproductieactiviteit verhoogt, meer bepaald versnelt de spermatogenese, verzwaren de eierstokken en
telt men meer eisprongen dan bij de controlegroep (17e).
16
Een zeer gelimiteerd onderzoek, uitgevoerd door Stebbins (17e), wees uit dat als de dieren minder
voedsel aangeboden kregen, de gepariëtalectomiseerden minder lang overleefden dan de controlegroep.
Palenschat (44), heeft een tijdje onderzoek gedaan naar het pariëtale oog van Anguis fragilis , dit is een
hagedis zonder ledematen, in het Nederlands ook hazelworm genoemd. Palenschat heeft dit onderzoek
nooit afgerond maar had reeds volgende bevindingen: 1) Gepariëtalectomiseerde dieren verliezen vlugger
de synchronisatie met de „Zeitgeber‟, een benaming die gebruikt wordt voor de interne klok die het
circadiaans ritme reguleert. 2) Gepariëtalectomiseerden zijn actiever dan de controlegroep. 3) Blinde
dieren met intacte pariëtale ogen vertonen nog steeds aan- en uit-responsen. 4) De activiteit van de
controlegroep is groter dan bij de gepariëtalectomiseerden in violet licht, maar in groen licht is het
omgekeerde waar. 5) De frequentie van de cyclus waarin de dieren actief zijn, ligt hoger bij de
gepariëtalectomiseerden dan bij de controlegroep.
7. Hutchison en Kosh (34) stelden vast dat het pariëtale oog naast de indirecte functie als lichtmeter ook
een directe functie als warmtemeter heeft. Het vroeger op de dag tevoorschijn komen, langer in de zon
blijven en het vertonen van een grotere locomotorische activiteit van gepariëtalectomiseerde dieren
zouden hier een gevolg van zijn.
Ze zagen dat de dieren die een pariëtalectomie ondergingen een hogere temperatuur hadden dan de
controlegroep. Bovendien kwam men tot de vaststelling dat er een faseverschil van 3 uur was in het
circadiaans ritme van deze dieren.
8. Ellis-Quinn en Simon (25) deden onderzoek naar het verband tussen oriëntatie en het circadiaans
ritme. Ze hadden twee groepen Sceloporus jarrovi, één groep die in het laboratorium gehouden werd
onder een natuurgetrouw dag-en-nachtritme. De andere groep werd onderworpen aan een
faseverandering van 6 uur. Ze stelden vast dat de groep met de faseverandering zich oriënteerde naar
een plaats op ongeveer 270° van waar de normale groep zich naartoe oriënteerde. Dit is 90° in
tegenwijzerzin. Merk op dat 90° één vierde van een cirkel is en dat 6 uur één vierde van een dag/nacht
cyclus is. Deze resultaten kloppen niet helemaal, eigenlijk was er een shift van tussen de 66° en 70°. Dit
werd ook gevonden bij homing studies bij de duif. Waarom dit zo is, wordt volop bij de duif bestudeerd. Na
drie uur verbeterde bij beide groepen hun gevoel voor oriëntatie en werd de 90° shift beter benaderd.
In een ander deel van hun onderzoek stelden ze vast dat de gepariëtalectomiseerde dieren na twee
dagen nog steeds niet teruggekeerd waren naar hun schuilplaats. Alle normale dieren en de
controlegroep waarbij een sneetje boven het pariëtale oog gemaakt werd, waren wel teruggekeerd naar
hun schuilplaats binnen de twee dagen. Bovendien hadden alle experimentele dieren voordien, dit is voor
hun pariëtalectomie, bewezen dat ze wel succesvol hun schuilplaats konden bereiken (25).
Freake (26) heeft in 1976 onderzoek gedaan naar het homing gedrag van Tiliqua rugosa of
pijnappelskink. Homing is de mogelijkheid van sommige dieren om naar een bepaalde plaats terug te
keren nadat ze hiervan verwijderd werden. Eerst plaatste hij twee groepen skinks op een bepaalde
afstand van hun schuilplaats. Één groep had toegang tot visuele aanwijzingen tijdens de verplaatsing en
één groep niet. De oriëntatie was duidelijk slechter bij deze laatste groep. Later herhaalde hij de proef,
ditmaal met één groep die toegang had tot alle visuele aanwijzingen en één groep die enkel de lucht zag.
Bij beide groepen was de oriëntatie even goed. In een derde proef maakte hij een groep waarbij hij het
pariëtale oog afplakte en een groep waarbij hij dit niet deed. De groep waarbij hij dit niet deed, oriënteerde
zich veel beter dan de experimentele groep (26).
In een artikel van 1999 zegt Freake dat de extra-oculare receptoren bij sommige amfibieën zich in de
epifyse zelf bevinden en dat deze amfibieën zich met behulp van deze receptoren kunnen oriënteren aan
de hand van gepolariseerd licht (27).
17
4. Bespreking
Pariëtalectomie leidt tot verhoogde blootstelling aan licht. De lichaamstemperatuur bij normale activiteit ligt
hierbij hoger dan de standaard. Bij geslachtsrijpe dieren kan dit zorgen voor het versnellen van de
kweekcyclus. Het pariëtale oog voorkomt deze versnelling tijdens jaren waarin er een abnormale
hoeveelheid zonlicht en warmte is (17e).
Kort samengevat is de belangrijkste functie van het pariëtale oog: inhiberen. Het vormt een fijne regeling
van het circadiaans ritme. Bedekken of verwijderen van het pariëtale orgaan verhoogt de
schildklierwerking, verhoogt de locomotorische activiteit en verplaatsing ten opzichte van de home range.
Het verhoogt eveneens de spermatogenese alsook de aanwezigheid op het aardoppervlak, weg van
schuilplaatsen. Ook zonnen deze dieren meer, hebben ze een verminderde angst- en vluchtreactie.
Bovendien verhoogt de thermische gevoeligheid (34).
Men kan stellen dat het pariëtale oog dient om de lichaamstemperatuur te regelen bij sommige
diersoorten waarbij thermoregulatie afhankelijk is van hun gedrag (49).
Er werd reeds gesuggereerd dat het verlies van dit orgaan tijdens de evolutie in verband staat met
endothermie. Anderzijds is dit orgaan zeer frequent en onafhankelijk van elkaar verloren gegaan in de
evolutie van de viervoeters (2).
In een artikel van 2008 wordt een onderzoek, uitgevoerd door Yoshizawa en Jeffery (66), beschreven
waarin de fotoreceptoren van Astyanax mexicanus of de blinde holenvis bestudeerd worden. Dit diertje
ondergaat een bilaterale oogdegeneratie tijdens de embryonale ontwikkeling. Toch heeft het nog de
mogelijkheid om licht te detecteren. Het pariëtale oog bevat een rhodopsineachtige stof die niet te
detecteren is in de bilaterale ogen. Ondanks meer dan een miljoen jaar evolutie in de duisternis is de
lichtdetectie door het pineale oog bewaard gebleven in deze diersoort.
Er moet nog veel onderzoek gebeuren, wat wordt bevestigd door het feit dat pas in 2001 door Japanse
onderzoekers ontdekt werd dat de Takydromus tachydromoides naast een pineaal orgaan en pariëtaal
oog, ook een parapineaal orgaan bezit. Het bevindt zich juist onder het pariëtale oog en is morfologisch
vergelijkbaar met het pineale orgaan. Beide organen bezitten fotoreceptorachtige cellen met buitenste
segmenten die reageren op anti-rhodopsin en anti-pinopsin (65).
4.1. Waarom hebben zoogdieren geen pariëtaal oog?
Er zijn twee hypotheses: 1) Het pariëtale oog is in de evolutie reeds vele malen verloren gegaan,
zoogdieren zouden kunnen ontstaan zijn uit warmbloedige reptielen die het pariëtale oog reeds kwijt
waren. Deze warmbloedige dieren regelden de lichaamstemperatuur door middel van productie en
behoud van energie in het lichaam. Dit is in tegenstelling met hun voorgangers die afhankelijk waren van
de zon om hun lichaam op te warmen. 2) Het is echter ook mogelijk dat er een selectie heeft
plaatsgevonden waarbij de sterkste schedels uitgeselecteerd werden, dit zijn de schedels zonder pariëtaal
foramen omdat de kracht bij deze beter verdeeld wordt en omdat de kauwspieren hier beter op kunnen
hechten (17b).
4.2. Hoe werkt het dan bij zoogdieren?
Fotosensitiviteit van de epifyse ontbreekt bij de zoogdieren, deze eigenschap is verloren gegaan tijdens
de evolutie. Neuroanatomische studies hebben echter uitgewezen dat lichtgerelateerde informatie de
epifyse binnenkomt via een polysynaptische weg. De retina van de laterale ogen zorgt voor de innervatie
van de suprachiasmatische kern (SCN); deze zorgt bij de zoogdieren voor het circadiaans ritme. Vanuit
18
deze SCN vertrekt een signaal naar achtereenvolgens de paraventriculaire hypothalamische kern (PVH),
het ruggenmerg, het superieure cervicale ganglion en uiteindelijk de epifyse. Een belangrijke opmerking is
dat, indien geen licht op de retina valt, de epifyse nog steeds ritmisch functioneert, maar dan niet meer
volgens het externe dag-en-nachtritme (39).
De epifyse produceert melatonine, deze stof is verantwoordelijk voor de regulatie van de reproductie
waaronder de gonadotropine secretie en de timing van de puberteit (39).
Ratten die constant in de duisternis zitten of blind zijn, vertonen testiculaire atrofie en de daarbij horende
verlaging van testosterongehaltes. Deze effecten normaliseren na verwijdering van de epifyse. Melatonine
is het meest van belang bij seizoenkwekers. Opmerkelijk is dat het signaal van de daglengte zowel
positief als negatief kan verwerkt worden in de reproductiecyclus. Melatonine wordt gebruikt bij mensen
om de slaap te reguleren. In lage dosissen heeft het een hypnotisch effect (39).
Alle onderzoekers zijn het erover eens dat onderzoek naar het pineale complex van de lagere
gewervelden ons een beter inzicht kan geven omtrent de structuur, werking en functie van onze eigen
epifyse.
III. Literatuurlijst
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
12
13
14
15
16
17
18
19
20
21
22
23
24
25
26
27
19
Bagnara J.T. (1960). Pineal regulation of the body lightening reaction in amphibian larvae. Science 132, 1481-1483.
Bennett A. F., Ruben J. A., (1986). The metabolic and thermoregulatory status of therapsids. In Hotton N., MacLean P. D.,
Roth J. J., Roth E. C. (eds.), The ecology and biology of mammal-like reptiles, pp. 207-218. Smithsonian Institution Press,
Washington, D.C.
Bunt A. H., Kelly D. E. (1971). Frog pineal photoreceptor renewal: preliminary observations. Anat. Rec. 171, 99-116.
Collin J.-P., (1969a). La cupule sensorielle de l’organe pinéal de la lamproie de planer. L’ultrastructure des cellules sensorielle
et ses implications fonctionnelles. Arch. Anat. Micr. Morph. Exp. 58, 145-182.
Collin J.-P., (1969b). Contribution a l’étude de l’organe pineal. De l’épiphyse sensoirelle a la glande pinéale : modalité de
transormation et implications fonctionelles. Annales de la Station Biologique de Besse-en-Chandesse, Supp. 1, 1-359.
Dendy A., (1911). On the structure, development and morphological interpretation of the pineal organs and adjacent parts of
the brain in the tuatara (Sphenodon punctatus). Phil. Trans. Roy. Soc. Lond. 201, 227-331.
Dodt E., Heerd E., (1962). Mode of action of pineal nerve fibers in frogs. J. Neurophysiol. 25, 405-429.
Dodt E., Scherer E. (1968a). Photic responses from the parietal eye of the lizard Lacerta sicula camestris (De Betta).Vision
Res. 8, 61-72.
Dodt E., Scherer E. (1968b). The electroretinogram of the third eye. Adv. Electrophysiol. Path. Visual system 6, 231-237.
Dodt E., Ueck M., Oksche A, (1971). Relations of structure and function: the pineal organ of lower vertebrates. In J.E.
Purkynĕ Centenary Symposium (Prague), Kruta, V., ed., p. 253-278.
Eakin R. M., (1960). Number of photoreceptors and melanocytes in the third eye of the lizard, Sceloporus occidentalis. Anat.
Rec. 138, 345.
Eakin R. M., (1961). Photoreceptors in the amphibian frontal organ. Proc. nat. Acad. Sci. Wash. 47, 1084-1088.
Eakin R. M., (1963). Lines of evolution of photoreceptors. In General Physiology of Cell Specilization, Mazia, D., and Tyler,
A., eds., p. 393-425. New York: McGraw-Hill.
Eakin R. M., (1964a). Development of the third eye in the lizard, Sceloporus occidentalis. Rev. Suisse Zool. 71, 267-285.
Eakin R. M., (1964b). The effect of vitamin A deficiency on photoreceptors in the lizard Sceloporus occidentalis. Vision Res.
4, 17-22.
Eakin R. M., (1965). Differentiation of rods and cones in total darkness. J. Cell Biol. 25, 162-165.
Eakin R. M., (1973). The Third Eye. University of California Press.
a) Chapter I, b) Chapter II, c) Chapter III, d) Chapter IV, e) Chapter V.
Eakin R. M., Brandenburger J. L., (1970). Osmic staining of amphibian and gastropod photoreceptors. J. Ultra. Res. 30, 619641.
Eakin R. M., Quay W. B., Westfall J. A., (1961). Cytochemical and cytological studies of the parietal eye of the lizard,
Sceloporus occidentalis. Z. Zellforsch. 53, 449-470.
Eakin R. M., Stebbins R. C., (1959). Parietal eye nerve in the fence lizard. Science 130, 1573-1574.
Eakin R. M., Stebbins R. C., Wilhoft D. C., (1959). Effects of pariëtalectomie and sustained temperature on thyroid of lizard,
Sceloporus occidentalis. Proc. Soc. Exp. Biol. and Med. 101, 162-164.
Eakin R. M., Westfall J. A., (1960). Further observations on the fine structure of the pariëtale eye of lizards. J. Biophys.
Biochem. Cytol. 8, 483-499.
Edinger T., (1955). The size of parietal foramen and organ in reptiles. A rectification. Bull. Mus. Comp. Zool. Harvard Univ.
114, 1-34.
Edinger T. (1956). Paired pineal organs. Progr. Neurobiol., 121-129.
Ellis-Quinn B. A., Simon C. A., (1991). Lizard homing behaviour: the role of the parietal eye during displacement and radiotracking, and time-compensated celestial orientation in the lizard Sceloporus jarrovi. Behav. Ecol. Sociobiol. 28, 397-407.
Freake M.J., (1976). Homing behaviour in the sleepy lizard (Tiliqua rugosa): the role of visual cues and the parietal eye.
Behav. Ecol. Sociobiol. 2001, vol. 50 (6), p. 563-569.
Freake M. J., (1999). Evidence for orientation using the e-vector direction of polarised light in the sleepy lizard (Tiliqua
28
29
30
31
32
33
34
35
36
37
38
39
40
41
42
43
44
45
46
47
48
49
50
51
52
53
54
55
56
57
58
59
60
61
62
63
64
65
66
67
68
69
20
rugosa). J. Exp. Biol. 202, 1159-1166.
Frigato E., Vallone D., Bertolucci C., Foulkes N. S., (2006). Isolation and characterization of melanopsine and pinopsine
expression within photoreceptive sites of reptiles. Naturwissenschaften 93 (8), 379-385.
Glaser R., (1958). Increase in locomotor activity following shielding of the parietal eye in night lizards. Science 128, 15771578.
Gundy G. C., ( 1972). A comparative morphological study of the epiphyseal complex in skinks. Master’s thesis, Department
of Biology, University of Pittsburgh.
Hamasaki D. I., (1968). Properties of the parietal eye of the green iguana. Vision Res. 8, 591-599.
Hamasaki D. I., (1969). Spectral sensitivity of the parietal eye of the green iguana. Vision Res. 9, 515-523.
Holmgren N., (1918). Zur Kenntnis der Parietalorgane von Rana temporaria. Ark. Zool. 11, 1-13.
Hutchison V. H., Kosh R. J., (1974). Thermoregulatory Function of the Parietal Eye in hte Lizard Anolis carolinensis.
Oecologia (Berl.) 16, 173-177.
Jackman S. L., Choi S.-Y., Thoreson W. B., Rabl K., Bartoletti T. M., Kramer R. H., (2009). Tole of the synaptic ribbon in
transmitting the cone light response. Nat. Neur. Sci. 12, 303-310.
Jastrow H., (2009). Vocabulary of microscopic anatomy. Internetreferentie: http://www.unimainz.de/FB/Medizin/Anatomie/workshop/EM/EMSBE.html
Kappers J. A., (1965). Survey of the innervation of the epiphysis cerebri and the accessory pineal organs of vertebrates. In
Structure and Function of the Epiphysis Cerebi, Kappers J. A., Schadé J. P., Eds. Progr. Brain Res. 10, 87-153. Amsterdam:
Elsevier.
Kappers J. A., (1967). The sensory innervation of the pineal organ in the lizard Lacerta viridis, with remarks on its position in
the trend of pineal phylogenetic structural and functional evolution. Z. Zellforsch. 81, 581-618.
Kronenberg H. M., (2008). Williams Textbook of Endocrinology, 11th ed. Saunders Elsevier, Philadelphia, p. 94.
Leydig F., (1872). Die in Deutschland lebenden Arten der Saurier. Tübingen: H. Laupp’schen Buchhandlung.
Menaker M., Moreira L. F., Tosini G., (1997). Evolution of circadian organization in vertebrates. Braz. J. Med. Biol. Res. 30
(3), 305-313.
Meiniel A., (1971). Etude cytophysioloque de l’organe parapineaal de Lampetra planeri. J. Neuro-Visceral Rel. 32, 157-199.
Meiniel A., Collin J.-P., (1971). Le complexe pinéal de l’ammocète (Lampetra planeri, Bl.). Z. Zellforsch. 117, 354-380.
Nowikoff M., (1910). Untersuchungen über den Bau, die Entwicklung und die Bedeutung des Parietalauges von Sauriern. Z.
Wiss. Zool. 96, 118-207.
Oksche A., (1952). Der Feinbau des Organon frontale bei Rana temporaria und seine funktionelle Bedeutung. Morph. Jahrb.
92, 123-167.
Palenschat D., (1964). Beitrag zur lokomotorischen Aktivität der Blindschleiche (Anguis fragilis L.) unter besonderer
Berücksichtigung des Parietalorgans. Dissertation zur Erlangung des Doktorgrades der Mathematisch)Naturwissenschaftlichen
Fakultät der Georg-August-Universität zur Göttingen.
Petit A., (1968) Ultrastructure de la rétine de l’oeil pariétal d’un Lacertilien, Anguis fragilis. Z. Zellforsch. 92, 70-93.
Provencio I, Jiang G, De Grip W.J., Hayes W. P., Rollag M. D., (1998). Melanopsin: An opsin in melanophores, brain, and
eye. Proc. Natl. Acad. Sci. 95 (1): 340-345.
Roth J. J., Roth E. C., (1980). The parietal-pineal complex among paleovertebrates. in: Thomas R. D. K.,
Olson E. C. (eds.). A Cold Look at the Warm- Blooded Dinosaurs. Westview Press, Boulder. Pp.189-231.
Rüdeberg C., (1969). Structure of the parapineal organ of the adult rainbow trout, Salmo gairdneri Richardson. Z. Zellforsch.
93, 282-304.
Spencer W. B., (1886a). The parietal eye of Hatteria. Nature (Lond.) 34, 33-35.
Spencer W. B., (1886b). On the presence and structure of the pineal eye in Lacertilia. Quart. J. Micr. Sci. 27, 165-238.
Steyn W., (1959). Epithelial organization and histogenesis of the epiphyseal complex in lizards. Acta. Anat. 37, 310-335.
Stieda L., (1865). Ueber den Bau der Haut des Frosches (Rana temporaria L.). Arch. Anat. Physiol. 1865, 52-79.
Su C.-Y., Luo D.-G., Terakita A., Shichida Y., Liao H.-W., Kazmi M. A., Sakmar T. P., Yau K.-W., (2006). Parietal-eye
phototransduction components and their potential evolutionary implications. Science ,N.Y. 311 (5767), 1617-1621.
Tosini G., (1997). The pineal complex of reptiles: physiological and behavioral roles. Ethol. Ecol. Evol. 9, (4), 313-333.
Tosini G, Avery R. A., (1994) Occlusion of the parietal eye induces a transient wavelength-dependent shift in lizard
thermoregulatory set points. J. Exp. Zool. 269 (1), p 84-87.
Tosini G, Bertolucci C, Foà A., (2001). The circadian system of reptiles : a multioscillatory and multiphotoreceptive system.
Physiol. Beh. 72 (4): 461-471.
Ueck M., (1971). Strukturbesonderheiten der Anurenepiphyse nach prolongierter Osmierung und Anwendung der
Actylcholinesterase-Reaktion. Z. Zellforsch. 112, 526-541.
Underwood H., Calaban M., (1987). Pineal melatonin rhythms in the lizard Anolis carolinensis: II. Photoreceptive inputs. J.
Biol. Rhythms 2, 195-206.
Ung C. Y. J, Molteno A. C. B., (2004). An enigmatic eye: the histology of the tuatara pineal complex. Clin. Exp. Ophtalmol.
32 (6), 614-618.
Walls G. L., (1942). The Vertebrate Eye and Its Adaptive Radiation. Bloomfield Hills, Michigan: Cranbrook Press.
Wiechmann A. F., Wirsig-Wiechmann C. R., (1992). Asymmetric distribution of melatonin receptors in the brtain of the lizard
Anolis carolinensis. Brain Res. 593, 281-286.
Winston R., Enoch J. M., (1971). Retinale cone receptor as an ideal light collector. J. Opt. Soc. Amer. 61, 1120-1121.
Yoshikawa T., Okano T., Kokame K., Hisatomi O., Tokunaga F., Oishi T., Fukada Y., (2001). Immunohistochemical
localization of opsins and alpha-subunit of transducin in the pineal complex and deep brain of the Japanese grass lizard,
Takydromus tachydromoides. Zool. Sci. 18, 325-330.
Yoshizawa M., Jeffery W. R., (2008). Shadow response in the blind cavefish Astyanax reveals conservation of a functional
pineal eye. J. Exp. Biol. 211 (3), 292-299.
Young J. Z., (1935). The photoreceptors of lampreys. Pt. 2: The function of the pineal complex. J. Exp. Biol. 12, 254-270.
Young, R. W., (1970). Visual cells. Sci. Amer. 223, 80-91.
Young, R. W., (1971). The renewal of rod and cone outer segments in the rhesus monkey. J. Cell biol. 49, 303-318.