Universiteit Gent, haar werknemers of studenten bieden geen enkele garantie met betrekking tot de juistheid of volledigheid van de gegevens vervat in deze masterproef, noch dat de inhoud van deze masterproef geen inbreuk uitmaakt op of aanleiding kan geven tot inbreuken op de rechten van derden. Universiteit Gent, haar werknemers of studenten aanvaarden geen aansprakelijkheid of verantwoordelijkheid voor enig gebruik dat door iemand anders wordt gemaakt van de inhoud van de masterproef, noch voor enig vertrouwen dat wordt gesteld in een advies of informatie vervat in de masterproef. UNIVERSITEIT GENT FACULTEIT DIERGENEESKUNDE Academiejaar 2013-2014 ZIJN INSECTEN DE EIWITBRON VAN DE TOEKOMST? door Flore BOERJAN Promotoren: Dierenarts Jana Pauwels Prof. dr. Geert Janssens Literatuurstudie in het kader van de Masterproef ©2014 Flore Boerjan VOORWOORD Vooreerst wil ik mijn promotor, dierenarts Jana Pauwels, en mijn copromotor, professor Geert Janssens, bedanken voor de goede begeleiding bij het voltooien van deze literatuurstudie. Ik ben blij met de vrijheid en het vertrouwen die ik hierbij kreeg. Verder dank ik vrienden en familie voor hun steun en interesse en voor het nalezen van dit werk. INHOUDSOPGAVE SAMENVATTING & TREFWOORDEN ................................................................................................... 1 INLEIDING ............................................................................................................................................... 2 LITERATUURSTUDIE ............................................................................................................................. 2 1. HISTORISCHE EN CULTURELE KADERING ENTOMOFAGIE ................................................ 2 2. NUTRITIONELE SAMENSTELLING ........................................................................................... 4 2.1. INSECTEN VAN BIJ ONS ................................................................................................... 5 2.2. CHITINE .............................................................................................................................. 7 2.3. BIJPRODUCTEN ................................................................................................................. 9 2.4. DIERVOEDERS................................................................................................................... 9 3. ECOLOGISCH ASPECT ........................................................................................................... 11 4. ECONOMISCH ASPECT .......................................................................................................... 13 5. WETGEVING ............................................................................................................................. 15 6. VOEDSELVEILIGHEID ............................................................................................................. 17 6.1. VOEDSELALLERGIEËN ................................................................................................... 17 6.2. VOEDSELPATHOGENEN ................................................................................................ 18 6.3. TOXINES ........................................................................................................................... 18 BESPREKING ....................................................................................................................................... 19 REFERENTIELIJST .............................................................................................................................. 20 SAMENVATTING & TREFWOORDEN De zoektocht naar duurzame alternatieve eiwitbronnen heeft onderzoekers op het spoor van insecten gebracht. Onderzoek heeft uitgewezen dat ze heel wat in hun mars hebben. Vooreerst zijn het hoogwaardige eiwitbronnen voor zowel mens als dier. Daarenboven bieden ze talrijke ecologische voordelen in vergelijking met traditionele eiwitbronnen. Doordat ze in staat zijn organisch afval om te zetten in hoogwaardige eiwitten, worden ze aanzien als een “missing link” in de voedselketen. Naast de voedingsindustrie vinden insecten en afgeleiden ook toepassingsmogelijkheden in andere industrieën waaronder de biomedische, de farmaceutische en cosmetische sector. Er dienen evenwel nog heel wat hindernissen overwonnen te worden vooraleer insecten als duurzame alternatieve eiwitbron voor mens en dier kunnen ingeschakeld worden. Ten eerste zijn er nog een aantal hiaten in de wetgeving waardoor onder andere het vervoederen van insecten aan landbouwhuisdieren niet is toegestaan in de EU. Ten tweede is er nog maar weinig onderzoek gebeurd naar veilige productieen bewaarmethoden. Een derde probleem stelt zich in de (voorlopig nog) hoge kostprijs van insecten waardoor ze geen competitieve eiwitbron kunnen zijn voor de huidige commerciële diervoeders. Ten slotte, maar niet in het minst, bestaat er in het Westen nog heel wat aversie tegenover het eten van insecten. Trefwoorden: Alternatieve eiwitbronnen - Diervoeders - Insecten - Novel food 1 INLEIDING Om een constant aangroeiende wereldpopulatie te kunnen voorzien in haar nutritionele behoeften, zou de voedselopbrengst volgens de Voedsel- en Landbouworganisatie (Food and Agriculture Organization, FAO) van de Verenigde Naties tegen 2050 naar schatting met 70 percent moeten toenemen (van Huis et al., 2013). Daarvoor zou volgens de International Feed Industry Federation (IFIF) de vleesproductie (pluimvee/varken/rund) moeten verdubbelen en de zuivel- en visproductie bijna moeten verdrievoudigen (International Feed Industry Federation, 2014). Door de globaal toenemende vraag naar voedsel en de accumulatie van biologische afvalstromen, is er nood aan alternatieven om aan deze uitdagingen tegemoet te komen. In 2013 bracht de FAO, in samenwerking met het Wageningen University & Research Centre (WUR), een rapport uit over de toekomstperspectieven die eetbare insecten kunnen bieden voor mens en dier (van Huis et al., 2013). Vooral in de tropen, de subtropen en gematigde klimaatregio’s als China en Japan worden insecten reeds geconsumeerd maar in het westen behoren de zes-potige diertjes voorlopig nog tot een nichemarkt (Stegeman et al., 2010). Insecteneiwit is van hoogwaardige kwaliteit (Stegeman et al., 2010) en momenteel wordt onderzocht hoe ze geïmplementeerd kunnen worden in voeders (Veldkamp et al., 2010; Veldkamp et al., 2012; Jagran BV, 2013) alsook hoe ze kunnen worden opgenomen in de westerse voedingsgewoonten (van Huis et al., 2013). Daarvoor dienen nog enkele obstakels overwonnen te worden. Zo moeten de hiaten in de wetgeving opgevuld worden (van der Spiegel et al., 2013) en moet de kostprijs naar omlaag (Veldkamp et al., 2012) om insecten klaar te maken voor de markt. Ook zullen inspanningen nodig zijn om de heersende aversie tegenover het eten van insecten bij westerlingen weg te werken (van Huis, 2013; van Huis et al., 2013). LITERATUURSTUDIE 1. HISTORISCHE EN CULTURELE KADERING ENTOMOFAGIE Stegeman et al. (2010) vermeldden dat er wereldwijd zo’n 1400 soorten eetbare insecten bestaan die voornamelijk in de tropen, de subtropen en in gematigde gebieden zoals China en Japan geconsumeerd worden. In de tropen (het gebied tussen de keerkringen) komen ze in bepaalde seizoenen in grote getale voor, waardoor ze gemakkelijk handmatig verzameld worden ( Figuur 1: Eetbare insecten in kaart (naar Jongema, 2013)). Analyse van coprolieten heeft aangetoond dat entomofagie 1 reeds in de prehistorie plaatsvond (Reinhard & Bryant, 1992). In het westen is de belangstelling er pas sinds enkele jaren gekomen en behoren de zes-potige eiwitbronnen voorlopig nog tot een nichemarkt (Stegeman et al., 2010). Hoewel over entomofagie in Europa weinig gegevens te vinden zijn, beschrijven Dreon & Paoletti (2009) dat tot 1 Entomofagie: (van het Griekse woord ἔντομος - éntomos, "insect" en φᾰγεῖν - phăgein "eten") het consumeren van insecten als voedsel (Wikipedia, 2013) 2 30 jaar geleden in de Italiaanse Alpen insecten gegeten werden. In de zomer gingen de kinderen er sprinkhanen (Decticus verrucivorus) vangen in weilanden om ze te voederen aan de kalkoenen in hun tuin. Vooraf aten de kinderen zelf de sterk ontwikkelde springpoten op (Dreon & Paoletti, 2009). In 2013 stelde Jongema aan de hand van gegevens uit de literatuur een lijst op van eetbare insecten. Het totaal aantal eetbare soorten kwam hiermee op 1959 (zie Figuur 1). Figuur 1: Eetbare insecten in kaart (naar Jongema, 2013) Tot nu toe wordt de meerderheid van de insecten ter consumptie in het wild verzameld (Laos, 2010). Van Itterbeeck & van Huis (2010) stelden de hypothese dat de natuurlijke omgeving van insecten door de geschiedenis heen gemanipuleerd werd teneinde de voorspelbaarheid van voorkomen en beschikbaarheid van eetbare insecten te verhogen tot op het niveau van semi-cultivatie. Het is pas sinds het laatste decennium dat insecten voor humane consumptie gekweekt worden, onder andere in Thailand, Laos (Laos, 2010) en Nederland (Stegeman et al., 2010). Een bijzondere toepassing van eetbare insecten wordt gezien in de integratie ervan in landbouwsystemen in de ruimte (Katayama et al., 2008; Yang et al., 2009; Li et al., 2013). Naast de vaststelling dat een dieet gebaseerd op insecten beantwoordt aan de nutritionele behoeften van astronauten, kunnen insecten de ecologische kringloop sluiten door oneetbare biomassa of afval om te zetten tot eetbare componenten wat als bijkomend voordeel heeft dat ze niet in competitie gaan met de mens op gebied van voederbronnen. Insecten aan boord van het ruimteschip kunnen bovendien de planten bestuiven en hun feces kunnen dienen als voeder voor vissen en insecten (Katayama et al., 2008). 3 Aan insecten worden in verschillende niet-Westerse culturen geneeskundige krachten toegewezen (Pemberton, 1999; Chakravorty et al., 2011). De zijderups (Bombyx mori) wordt in de traditionele Chinese geneeskunde gebruikt voor de behandeling van diabetes mellitus omwille van zijn bloedglucose verlagend effect (Li et al., 2004). Wattanathorn et al. (2012) zien in de poppen van de zijdevlinder (Bombyx mori) een potentieel nieuwe preventiemethode voor de ziekte van Alzheimer. Onderzoek aan de Universiteit Gent heeft voor het eerst uitgewezen dat insecteneiwit een hoge bloeddruk kan tegengaan door het remmen van het Angiotensin Converting Enzyme (ACE) (Vercruysse et al., 2005). Dit anti-hypertensief effect werd later in een in vivo-studie bij ratten bevestigd (Staljanssens et al., 2011). Deze ontdekking biedt volgens de onderzoekers interessante perspectieven voor het incorporeren van insecteneiwit in functionele voeding 2 en zogenaamde ‘nutraceuticals’3 (Vercruysse et al., 2005). 2. NUTRITIONELE SAMENSTELLING Figuur 2: Nutritionele waarde van insecten (naar Stegeman et al., 2010) De voedingswaarde van insecten ligt voornamelijk in hun hoge eiwitgehalte (zie Tabel 1, p.5). De kwaliteit van eiwitten wordt bepaald door hun aminozuursamenstelling en verteerbaarheid. Dit laatste is onder andere afhankelijk van het chitinegehalte van het insect. Wanneer chitine verwijderd wordt, zouden insecteneiwitten een vergelijkbare kwaliteit vertonen met eiwitten van gewervelden (DeFoliart G. R., 1992). Een analyse van de nutritionele samenstelling van 78 eetbare insecten in Mexico heeft aangetoond dat de eiwitverteerbaarheid bij de mens vrij hoog ligt. De meeste insecten scoren hoger dan 85%, met een spreiding tussen 77-98% (Ramos-Elorduy et al., 1997). In vleesvarkens bleek de eiwitverteerbaarheid van larven van de zwarte soldaatvlieg (Hermetia illucens) met 76% net onder die van sojaschroot te liggen (77,2%) (Newton et al., 1977). Proeven met Hermetia illucens larven in visvoeder leverden een “Een functioneel voedingsmiddel is (of kan) gelijkaardig (zijn) in voorkomen als een conventioneel voedingsmiddel, wordt geconsumeerd als deel van een gewoon dieet, en bezit aantoonbare fysiologische voordelen en/of vermindert het risico op chronische ziekte bovenop aan zijn basis nutritionele functies te voldoen.” (Policy Paper - Nutraceuticals/Functional Foods and Health Claims On Foods, 2002) 3 “ Een nutraceutical is een product, geïsoleerd of gezuiverd uit een voedingsmiddel, dat in het algemeen verkocht wordt onder een medische vorm en is normaal gezien niet in een voedingsmiddel verwerkt. Van een nutraceutical is aangetoond dat het fysiologische voordelen bezit of bescherming biedt tegen chronische ziekte.” (Policy Paper - Nutraceuticals/Functional Foods and Health Claims On Foods, 2002) 2 4 lage eiwitverteerbaarheid (63,1%) op (Kroeckel et al., 2012). Vleeskuikens vertoonden een hoge eiwitverteerbaarheid (98,5%) voor meel van vliegenmaden (Musca domestica) (Hwangbo et al., 2009). Veldkamp et al. (2012) bevelen aanvullend onderzoek aan om de voederwaarde van verschillende soorten insecten voor verschillende diersoorten (met name vleeskuikens, leghennen, biggen, vleesvarkens) te bepalen zodat deze essentiële informatie in de voerformulering kan worden opgenomen. Tabel 1: Nutritionele samenstelling van enkele insecten (in % op droge stof) (naar ¹: Finke (2002); ²: Ramos-Elorduy et al. (1997); ³: Hwangbo et al. (2009); *: Newton et al. (1977)) Insect Ruw Ruw Ruwe Overige Ruwe Bruto energie eiwit vet celstof koolhydraten as (KJ/100g) Acheta domesticus¹ 66,56 22,08 22,08 2,60 3,57 1905,79 Bombyx mori (rups)¹ 53,76 8,09 6,36 25,43 6,36 1631,18 Galleria mellonella (rups)¹ 33,98 60,00 19,52 3,37 1,45 2721,96 Hermetia illucens (larve)* 42,10 34,80 7,00 1,40 14,60 - Musca domestica (larve)³ 63,99 24,31 - 1,25 5,16 2312,79 Schistocerca sp.² 61,00 17,00 10,00 7,00 4,60 1787,76 Tenebrio molitor (larve)¹ 47,18 43,08 7,44 0,26 3,08 2417,63 Zophobas atratus morio¹ 46,79 42,04 9,26 2,61 2,38 2409,63 2.1. INSECTEN VAN BIJ ONS Binnen de EU wordt enerzijds potentieel gezien in de bandkrekel (Gryllus sigillatus), de huiskrekel (Acheta domesticus), de buffaloworm (Alphitobius diaperinus) en de meelworm (Tenebrio molitor) voor menselijke consumptie. Anderzijds worden de zwarte soldaatvlieg (Hermetia illucens), larven van de huisvlieg (Musca domestica) en de meelworm (Tenebrio molitor) aangehaald als potentiele nieuwe eiwitbronnen voor diervoeders (van der Spiegel et al., 2013). In afwachting van een duidelijk Europees standpunt over de status van insecten gaf het FAVV (Federaal Agentschap voor de Veiligheid van de Voedselketen) eind 2013 zijn goedkeuring voor het in de handel brengen van tien soorten voor humane consumptie in België (zie Figuur 3-11): -de huiskrekel (Acheta domesticus), -de Afrikaanse treksprinkhaan (Locusta migratoria migratorioides), -de morioworm (Zophobas atratus morio), -de meelworm (Tenebrio molitor), -de buffaloworm (Alphitobius diaperinus), -de wasmotrups (Galleria mellonella), -de Amerikaanse woestijnsprinkhaan (Schistocerca americana gregaria), -de bandkrekel (Gryllus sigillatus), 5 -de rups van de kleine wasmot (Achroia grisella) en -de rups van de zijdevlinder (Bombyx mori) (FAVV, 2013). De bij ons voorkomende soorten worden in de Belgische en Nederlandse soortenregisters in drie categorieën opgedeeld (Belgian Species List , 2014) (Nederlands Soortenregister, 2014): -“Inheems of op eigen kracht ons land bereikt en heeft zich minimaal 10 jaar achtereen voortgeplant.”: de buffaloworm (Alphitobius diaperinus) de meelworm (Tenebrio molitor) de huisvlieg (Musca domestica) de wasmotrups (Galleria mellonella) de kleine wasmotrups (Achroia grisella) -“Inburgerend of door de mens geïntroduceerd en heeft zich tussen 10 en 100 jaar zelfstandig kunnen handhaven (voortplantend).”: de bandkrekel (Gryllus sigillatus) -“Ingeburgerd of door de mens geïntroduceerd, en heeft zich minimaal 100 jaar na introductie zelfstandig kunnen handhaven (voortplantend).”: de huiskrekel (Acheta domesticus) Figuur 3: De huiskrekel Figuur 5: De morioworm en de meelworm Figuur 4: De Afrikaanse treksprinkhaan Figuur 6: De meelworm en de buffaloworm Figuur 7: De wasmotrups 6 Figuur 8: De Amerikaanse woestijnsprinkhaan Figuur 10: De kleine wasmotrups Figuur 9: De bandkrekel Figuur 11: De zijderups 2.2. CHITINE Chitine is een polysaccharide dat deel uitmaakt van het exoskelet van insecten en andere geleedpotigen, waaronder spin- en kreeftachtigen. Ook andere voedingsmiddelen zoals paddenstoelen bevatten chitine. Het wordt door chitinase omgezet tot chitosan en vervolgens glucosamine. Samen met het plantaardige cellulose is chitine één van de meest voorkomende natuurlijke polymeren op aarde (Macdonald et al., 2013). Chitine beslaat 5-20% van het insectengewicht op droge stof basis (Paoletti et al., 2007). Een onderzoek uitgevoerd door Finke (2007) toonde aan dat de bestudeerde insecten chitinegehalten vertoonden die varieerden van 2,7-49,8 mg/kg op vers gewicht en 11,6-137,2 mg/kg op droge stof basis. Paoletti et al. (2007) stelden chitinase activiteit vast in het maagsap van de mens. Dit endogeen chitinase werd AMCase (Acidic Mammalian Chitinase) genoemd daar de activiteit van het enzym werd aangetoond bij zure maag-pH. Het enzym kon echter niet bij alle proefpersonen worden vastgesteld. Er wordt dan ook gesuggereerd dat een verminderde AMCase-expressie het gevolg is van de afwezigheid van chitinerijke voedingsproducten in het dieet van westerlingen (Paoletti et al., 2007). Ook de humane commensale darmbacterie Clostridium paraputrificum zou chitinolytische activiteit bezitten. Mensen die insecten eten zouden een hoger resistentieniveau tegenover parasitaire infecties vertonen. Dit kan verklaard worden doordat ze een hogere AMCase-activiteit bezitten en AMCase het chitine in de parasitaire celwand afbreekt (Muzzarelli et al., 2012). 7 AMCase-activiteit werd ook aangetoond bij koeien en muizen (Suzuki et al., 2002). Hoewel recente studies hebben uitgewezen dat chitinase een rol speelt in de vertering van chitine door insectivore zoogdieren zoals vleermuizen, betwijfelen Adrangi & Faramarzi (2013) of dit ook het geval is bij mensen. Bij vissen werden noch chitinase-activiteit noch chitinolytisch actieve bacteriën gedetecteerd, wat volgens de auteurs een verklaring kan zijn voor een verminderde verteerbaarheid en groeiprestatie bij incorporatie van percentages larvenmeel hoger dan 33% (Kroeckel et al., 2012). Chitine en chitosan kunnen enerzijds fungeren als allergenen (zie p.17) maar anderzijds ook de aspecifieke afweer stimuleren, waardoor ze een potentieel interessant alternatief vormen voor antibiotica in de veehouderij (van Huis et al., 2013). De antimicrobiële activiteit van chitosan wordt door Razdan & Pettersson (1994) geïllustreerd aan de hand van een vermindering van de concentratie aan korte keten vetzuren in het cecum van kippen op een dieet met chitosan. Diezelfde auteurs waarschuwen echter voor mogelijk nadelige gevolgen van dit antimicrobiële chitosan op lange termijn voor dieren die afhangen van darmflora voor fermentatie van nutriënten. Lage voederconcentraties (0,06%) chitosan zouden volgens Khambualai et al. (2008) de groeiprestatie van kippen verbeteren, in tegenstelling tot wat bleek uit een eerdere studie uitgevoerd door Razdan & Pettersson (1994) met hoge chitosangehalten (30g/kg). Khambualai et al. (2009) suggereren dat het positieve effect van lage concentraties chitosan te wijten is aan de aanwezigheid van hypertrofische epitheliale cellen en villi in de dunne darm. Razdan & Pettersson (1994) toonden aan dat chitine de verteerbaarheid negatief beïnvloedt doordat het als onoplosbare vezel instaat voor een verminderde darmtransittijd waardoor water en nutriënten het duodenum sneller passeren. Koh & Iwamae (2013) vonden dat chitine bij kippen voornamelijk in de proventriculus verteerd wordt maar dat verhoging van het chitinegehalte geen stimulerend effect heeft op de chitinolytische mucosale enzymes (Koh & Iwamae, 2013). Een interessante hypothese die uit het onderzoek van Koh & Iwamae (2013) rees, is dat chitinolytische enzymes aanwezig in maïs, sojabonen en gerst de vertering van chitine zouden kunnen bevorderen maar daarvoor is meer onderzoek nodig. Naast zijn invloed op de verteerbaarheid en zijn immunologische effecten, zou chitine een rol kunnen spelen als voedingsvezel (Paoletti et al., 2007). Hierdoor zouden insecten volgens Belluco et al. (2013) plantenvezels kunnen vervangen. In Japan wordt bijvoorbeeld reeds chitine geïsoleerd uit schaaldieren en in ontbijtgranen verwerkt als bron van vezels en calcium (Belluco et al., 2013). 8 2.3. BIJPRODUCTEN Zijde en honing zijn gekende bijproducten van insecten. Maar insecten genereren nog meer waardevolle producten zoals karmijnzuur en afgeleiden van chitine. Naast de toepassing in de voedselindustrie wordt aan honing allerlei geneeskundige krachten toegewezen, van antibacterieel over anti-inflammatoir tot anti-carcinogeen. Er gebeurt veel onderzoek naar het antibacteriële effect van honing, vooral omdat het werkzaam zou zijn tegen multiresistente kiemen waaronder MRSA (Methicilline resistente Staphylococcus aureus) (Ewnetu et al., 2013). Karmijnzuur is een rode kleurstof (E120), afgeleid van de cochenilleluis (Dactylopius coccus var. Costa), die gebruikt wordt als pigment voor verven, cosmetica en voeding (Wikipedia, 2013). De kleurstof kan echter contactallergiën (Ha et al., 2003; Shaw, 2009; Suzuki et al., 2011) en voedselallergiën (Kägi et al., 1994; Baldwin et al., 1997) induceren. Chitosan en chitooligosacchariden, hydrolyseproducten van chitine, bieden potentieel voor hun gebruik in de biomedische, farmaceutische, voedings- en waterzuiveringsindustrie. Enkele voorbeelden: - antimicrobiële film voor verlengde houdbaarheid van fruit en groenten (Devlieghere et al., 2004) - wonddressings (Ribeiro et al., 2009) (in combinatie met honing en gelatine bij brandwonden (Wang et al., 2012)) - vaccinatie in de aquacultuur (Li et al., 2013) - cariëspreventie (Tarsi et al., 1997; Hayashi et al., 2007; Stamford Arnaud et al., 2010) - waterzuivering (Lalov et al., 2000; Paulino et al., 2008) - anti-inflammatoire eigenschappen (Chou et al., 2003; Chung et al., 2012) - anti-tumorale eigenschappen (Qin et al., 2002; Qin et al., 2004; Qi & Xu, 2006; Shen et al., 2009) - systemen om medicatie toe te dienen (Tozaki et al., 1997; Janes et al., 2001; de Campos et al., 2004) -… 2.4. DIERVOEDERS De belangrijkste bestanddelen van huidige diervoeders zijn dierlijk meel (echter in de EU verboden conform de wet EG 999/2001 in het kader van de BSE-problematiek (zie p. 15, wetgeving), vismeel, visolie, sojabonen en andere granen. Van de totale productiekost van pluimvee-, varkens- en rundsvlees gaat volgens de FAO zo’n 60-70 percent naar voeder (van Huis et al., 2013). Uit een studie uitgevoerd door White & Capper (2013) bleek dat de hoogste variabele productiekost voor rundsvlees het voeder was. In derdewereldlanden beslaan voederkosten 60-75% van de totale productiekost voor pluimvee, waardoor de interesse groeit in het bepalen van de voedingswaarde van alternatieve en lokaal beschikbare voederbronnen (Karimi, 2006). 9 Vismeel speelt omwille van zijn hoge eiwitwaarde een belangrijke rol in de kritische productiefasen van vleeskuikens en leghennen en in startvoeders voor biggen (Veldkamp et al., 2010). Vismeel en -olie worden ook aan diervoeders toegevoegd om de gehalten aan omega-3-vetzuren in hun eindproducten te verhogen met als nadeel dat vlees en eieren hierdoor een vissmaak kunnen krijgen (Pike, 1999; Kolacz et al., 2003; Rymer & Givens, 2010). De FAO registreerde een toenemende vraag naar vismeel hand in hand gaande met een toenemende prijs. Samen met een verhoogde productiedruk in de aquacultuur, strengere quota en meer controles op ongereglementeerde visvangst, heeft dit onderzoekers aangespoord op zoek te gaan naar alternatieve en duurzame eiwitbronnen (van Huis et al., 2013). Volgens een studie uitgevoerd door Veldkamp et al. (2012) kunnen insecten op een efficiënte manier organische zijstromen omzetten tot hoogwaardige eiwitrijke grondstoffen, waardoor ze als duurzaam ingrediënt kunnen worden ingezet in pluimvee- en varkensvoeders. Uit deze haalbaarheidsstudie van Wageningen UR (University & Research centre) Livestock Research blijkt dat de zwarte soldaatvlieg (Hermetia illucens), de huisvlieg (Musca domestica) en de meelworm (Tenebrio molitor) het interessantst zijn voor grootschalige productie omwille van hun korte voortplantingscyclus. Productiedieren als varkens en pluimvee nemen in natuurlijke omstandigheden insecten tot zich (Savory et al., 1978; Baubet et al., 2004; Irizar et al., 2004; Giménez-Anaya et al., 2008). Dierlijk eiwit in het voeder resulteert bij varkens en pluimvee in een gelijke of iets betere productiviteit en een betere darmgezondheid van voornamelijk jonge dieren en vermindert kannibalisme en vederpikken bij pluimvee (McKeegan et al., 2001; Veldkamp et al., 2010). Het aminozuurprofiel van diereiwitten sluit beter aan bij de aminozuurbehoeften van varkens en pluimvee dan dat van plantaardige bronnen waardoor er geen extra vrije aminozuren toegevoegd dienen te worden. Ook de toevoeging van fytase en monocalciumfosfaat om te voldoen aan de hoge mineralenbehoeften van leghennen, is bij dierlijke voeders niet nodig (Veldkamp et al., 2010). Het gebruik van voederfosfaten staat momenteel ter discussie omdat volgens sommige bronnen de wereldvoorraden uitgeput raken (Koppelaar & Weikard, 2013). Vitamine B12 is enkel aanwezig in voeders van dierlijke oorsprong wat een verklaring zou kunnen bieden voor een verhoogde frequentie van vederpikken en kannibalisme bij pluimvee op een zuiver plantaardig dieet (McKeegan et al, 2001) maar volgens van Krimpen et al. (2009) moet nog verder onderzoek gebeuren naar de exacte oorzaak hiervan. Plantaardige eiwitbronnen doen het aandeel fermenteerbare koolhydraten in voeders toenemen, waardoor darmflora en gezondheid van voornamelijk jonge dieren negatief beïnvloed wordt (Veldkamp et al., 2010). Ook dragen ze bij aan een aanzienlijke toename van het kaliumgehalte in voeders, met als gevolg een verhoogde wateropname. Bij pluimvee leidt dit tot nattere mest met verhoogde infectiedruk en voetzoollaesies tot gevolg (Vieira & Lima, 2005; Eichner et al., 2007). Zuidhof et al. 10 (2003) stelden echter een wateriger consistentie van de excreta vast bij kalkoenen gevoederd met larven van de huisvlieg (Musca domestica) in vergelijking met een commercieel sojavoeder. De verklaring hiervoor leggen de onderzoekers bij het feit dat de vogels op het dieet van vliegenlarven een overmaat aan proteïnen kregen waardoor ze meer water opnamen voor desaminatie en excretie ervan. De nutritionele waarde van larven zou volgens Zuidhof et al. (2003) die van soja overstijgen waardoor ze als een interessant eiwitsupplement gezien worden. Hiervoor zijn echter inspanningen nodig om dit commercieel haalbaar te maken, zoals de automatisatie van het kweek- en oogstproces (Zuidhof et al., 2003). Dit werd bevestigd door Hwangbo et al. (2009) die bijkomend vond dat tryptofaan- en lysinegehalten in de borstspier van kippen aanzienlijk toenamen wanneer zij gevoederd werden met een dieet dat voor 5-20% uit vliegenlarven (Musca domestica) bestond. Ook de zijderups (Bombyx mori) is via verhoogde productiviteit en verminderde kost een veelbelovende eiwitbron voor de pluimveeindustrie bevonden (Khatun et al., 2003; Ijaiya & Eko, 2009). Er zijn nog maar weinig studies gebeurd naar insecten in varkensvoeder. Een proef die een dieet op basis van sojameel vergeleek met een dieet op basis van larvenmeel van de zwarte soldaatvlieg (H. illucens), wees uit dat de larven een waardevollere bron van aminozuren, vetten en calcium zijn. Er bleek echter verder onderzoek nodig naar de optimale gehalten ervan in varkensvoeder en naar efficiënte productiemethoden (Newton et al., 1977). Naar het gebruik van insecten als voeder in de aquacultuursector zijn reeds vele onderzoeken gebeurd met eveneens gunstige resultaten (Bondari & Sheppard, 1981; St-Hilaire, 2007). Dit is in 2013 gelegaliseerd in de Europese Unie (zie p.15, wetgeving). 3. ECOLOGISCH ASPECT Massakweek van insecten is veel minder belastend voor het milieu dan vleesproductie. Insecten zetten voedsel veel efficiënter om naar lichaamsmassa (voederconversie rund:13% versus krekel:60%), stoten nagenoeg geen broeikasgassen uit (met uitzondering van sommige insecten waaronder kakkerlakken Figuur 12: Uitstoot van broeikasgassen, energieverbruik en landverbruik voor de productie van 1kg eiwitten van meelwormen in vergelijking met melk, varkens-,kippen- en rundsvlees (naar Ooninckx & de Boer, 2012) 11 en termieten die methaangas produceren (Hackstein & Stumm, 1994)) en vergen slechts weinig landbouwoppervlak (Oonincx et al., 2010; Oonincx & de Boer, 2012) (zie Figuur 12). Deze vergelijking is interessant vanuit het oogpunt van humane voeding maar om de ecologische voetafdruk van diervoeders na te gaan, zou het volgens Oonincx & de Boer (2012) waardevoller zijn de vergelijking te maken met ingrediënten in diervoeders zoals soja- en vismeel. Reeds in 1979 kwam men tot de bevinding dat larven van de huisvlieg (Musca domestica) niet alleen een nieuwe interessante eiwitbron voor pluimvee zijn maar ook dat ze kunnen dienen als verwerkers van organisch afval (Ocio & Viñaras, 1979). Voorlopig is het echter nog niet toegestaan organische zijstromen te gebruiken voor de kweek van insecten die nadien vervoederd worden aan landbouwhuisdieren (zie p.15, wetgeving). Van der Spiegel et al. (2013) meldt dat er daarenboven extra voorzichtigheid in acht moet worden genomen betreffende het voederen van genetisch gemodificeerde gewassen (GGO) aan insecten. Die kunnen namelijk ingebouwde insecticiden bevatten die de groei van insecten remmen. Momenteel loopt in Nederland een piloot-studie om insecten op grote schaal te kweken. Het “JAMOconcept” beoogt organisch afval via vliegenlarven (Musca domestica) om te zetten in een veilige en waardevolle eiwitrijke grondstof voor de voedings-, voeder- en farmaceutische industrie. De huisvlieg is hiervoor bijzonder geschikt bevonden omwille van haar korte levenscyclus, hoge haalbare productiedichtheid, lage ziektegevoeligheid en hoog aanpassingsvermogen aan verscheidene afvalstromen. Het JAMO-concept geeft bedrijven de kans de technische geschiktheid van hun organische reststromen uit te testen en maakt een eerste schatting van het economische rendement ervan. Eind 2014 zou de demo fabriekslijn operationeel moeten zijn (Jagran BV, 2013). Het oogsten van veldsprinkhanen op akkers in India zorgt ervoor dat er minder insecticiden moeten worden aangewend om de geteelde gewassen te beschermen (Anand et al., 2008). Een nadeel van de toenemende commercialisatie van eetbare insecten is dat sommige soorten bedreigd worden in hun voortbestaan (Ramos-Elorduy, 2006). Daarnaast wordt het potentieel van insecten als substraat voor biodiesel onderzocht (Li et al., 2011 a & b; Zheng et al., 2012). Vooral de larven van de zwarte soldaatvlieg (Hermetia illucens) worden hiervoor interessant bevonden. Zij zouden bijproducten uit de landbouw, industrie en stedelijk afval kunnen omzetten naar vet van goede kwaliteit (C16-18 vetzuren) voor de productie van biodiesel (ManzanoAgugliaro et al., 2012). 12 4. ECONOMISCH ASPECT De stijgende vraag, gevolgd door stijgende prijzen van soja- en vismeel, allebei traditionele eiwitbronnen voor dieren, dragen bij aan een groeiende interesse voor insecten als alternatieve eiwitbron in veevoeder (van Huis et al., 2013). In juli 2013 kwam een werkgroep samen met stakeholders over insectenkweek als alternatieve voederbron voor varkens in het kader van het Actieplan Alternatieve Eiwitbronnen (AAE, 2013). Dit is een overkoepelend initiatief van de Vlaamse Overheid en de Belgische beroepsvereniging van mengvoederfabrikanten (BEMEFA). Het AAE heeft tot doel bestaande eiwitbronnen beter te valoriseren en te promoten binnen de EU om onafhankelijkheid van import te creëren. Dit zou voordelen opleveren op vlak van biodiversiteit, milieu, voedselveiligheid (gecontroleerde productie binnen de EU), werkgelegenheid en voedselzelfvoorziening. In 2015 zal er een evaluatiemoment plaatsvinden gevolgd door de uitwerking van het verder te volgen traject (AAE, 2013). In Nederland bestaan reeds een achttiental bedrijven waar insecten gekweekt worden, hoofdzakelijk ten behoeve van dierentuinen en huisdierenwinkels (Veldkamp et al., 2012). Daar worden volgende insecten gekweekt: de meelworm (Tenebrio molitor), de buffaloworm (Alphitobius diaperinus), de morioworm (Zophobas atratus morio), de huiskrekel (Acheta domesticus), de bandkrekel (Gryllus sigillatus), de veldkrekel (Gryllus campestris), de Europese treksprinkhaan (Locusta migratoria), fruitvliegjes (Drosophila spp.), de wasmotrups (Galleria mellonella), de dola of kongo-rozenkever (Pachnoda marginata), en de kakkerlakken Shelfordella tartara en Blaptica dubia. Drie van die bedrijven produceren ook insecten voor menselijke consumptie. Alle drie zijn ze lid van VENIK (Vereniging Nederlandse Insecten Kwekers), een organisatie die kwekers verenigt en instaat voor het op de markt brengen van eetbare insecten. Verder is VENIK een informatiebron naar de buitenwereld toe, steunt ze onderzoek en schept ze praktische samenwerkingsvoordelen voor haar leden. De Nederlandse overheid trekt subsidies uit voor het onderzoek naar insecten als dierlijk en menselijk voedsel aan Wageningen UR (University & Research Center). Reeds sinds begin 2008 zijn er in Nederland gevriesdroogde sprinkhanen, meelwormen en buffalowormen voor humane consumptie te koop (Stegeman et al., 2010). Nederland was hiermee een koploper in de introductie van insecten voor menselijke consumptie op de Westerse markt maar intussen zijn ze ook in België te verkrijgen (miniFOOD, 2013; Spice Bazaar, 2014). In Ohio, Verenigde Staten, vindt massaproductie plaats van de zwarte soldaatvlieg (Hermetia illucens) die voorlopig dient als voer voor zoo-dieren maar de firma hoopt in 2014 de toestemming te krijgen van de Food and Drug Administration (FDA) om de larven ook voor landbouwhuisdieren en aquacultuur te produceren (EnviroFlight, 2014). Op dit moment is de kostprijs van insecten nog veel te hoog om ze te incorporeren in veevoeders (Veldkamp et al., 2012). Insecten zijn hierdoor nog geen competitieve alternatieve eiwitbron voor vismeel en plantaardige eiwitten zoals granen en soja. In de toekomst kan men dit volgens Veldkamp et al., (2012) verhelpen door insecten te kweken in grotere bedrijven met een hogere automatisatie/mechanisatiegraad. 13 Voor het op de markt brengen van insecten voor humane consumptie in het Westen stellen zich drie te overwinnen hindernissen: - Vooreerst is er de aversiefactor. In het Westen bestaat de misvatting dat insecten enkel gegeten worden in ontwikkelingslanden, uit noodzaak om te overleven. De FAO hoopt dit vooroordeel uit de wereld te helpen door de positieve aspecten van insecten, zoals hun hoge nutritionele waarde en lage impact op het milieu, in het licht te zetten (van Huis et al., 2013). De mens is een gewoontedier en daarom is het niet gemakkelijk nieuwe elementen aan zijn dieet toe te voegen (Pliner & Salvy, 2006). Toch is dat volgens van Huis (2013) ook niet onmogelijk. Hij illustreert dit aan de hand van het voorbeeld van sushi, initieel gewantrouwd, nu populair in het Westen. - Een tweede aandachtspunt is het dierenwelzijn. Sommige consumenten willen de garantie dat wat op hun bord komt een “schoon leven” heeft geleid (Sparks et al., 2001). Tracey et al. (2003) en Neely et al. (2011) hebben bewijs geleverd voor nociceptie (pijnzin) bij fruitvliegjes (Drosophila). Eisemann et al. (1984) beschrijven echter dat insecten normaal gedrag, zoals eten, blijven vertonen na het lijden van schade bijvoorbeeld het verlies van ledematen. De auteurs beschouwen dit als een bewijs dat insecten, in tegenstelling tot gewervelde dieren, geen pijn voelen. Verder onderzoek hieromtrent is nodig om tot eenduidige conclusies te komen. - Ten slotte moeten inspanningen geleverd worden om de Westerse bevolking te informeren. De FAO stelt dat het beste instrument hiertoe educatie is, gebaseerd op onderzoek (van Huis et al., 2013). Verder is er ook marketing, reclame en hulp van de media nodig. In 1999 concludeerde DeFoliart (1999) dat er een evolutie merkbaar was op dit vlak. Wijlen Gene DeFoliart, een vooraanstaand onderzoeker in het vakgebied, lanceerde in 1988 The Food Insects Newsletter, een online platform over entomofagie (The Food Insects Newsletter, 1988). Intussen bestaan er kookboeken (bijvoorbeeld: Man eating bugs: the art and science of eating insects (Menzel & D'Aluisio, 1998), Het Insectenkookboek (van Huis et al., 2012)) en gastronomische labo’s waar culinaire experimenten gebeuren (Ento in London en The Nordic Food Lab in Kopenhagen) tot zelfs het Tokyo Mushikui (‘insecten eten’) Festival. In maart 2010 publiceerde de Vlaamse overheid het rapport van een verkennende studie rondom alternatieve eiwitbronnen voor menselijke consumptie (Cazaux et al., 2010). Hieruit blijkt dat Vlaanderen achterop hinkt ten opzichte van Nederland wat betreft onderzoek naar alternatieve eiwitbronnen waaronder insecten. Het ontbreekt België aan expertise, onderzoek en toepassingsmogelijkheden. Het aanboren van een nieuwe markt met de introductie van alternatieve eiwitbronnen hoeft volgens Cazaux et al. (2010) niet enkel als bedreiging voor de klassieke veehouderij gezien te worden maar kan ook kansen bieden op vlak van tewerkstelling, voedselvoorziening, milieu, derdewereldproblematiek, dierenwelzijn etc. 14 5. WETGEVING Uit eigen communicatie met de federale overheidsdienst volksgezondheid, veiligheid van de voedselketen en leefmilieu (Eline Rademakers) blijkt dat er momenteel op Europees niveau aan richtlijnen wordt gewerkt met betrekking tot insecten in de voedselketen. Er zijn namelijk nog veel onduidelijkheden omtrent de wettelijke omkadering van insecten als voedselbron voor mens en dier (van der Spiegel et al., 2013). Vooreerst stellen (van der Spiegel et al., 2013) in vraag of insecten geclassificeerd kunnen worden onder de noemer ‘Novel food’. In de Europese wetgeving vallen insecten onder de noemer ‘voedingsmiddelen en voedselingrediënten bestaande of geïsoleerd uit planten alsmede voedselingrediënten die uit dieren zijn geïsoleerd, met uitzondering van voedingsmiddelen en voedselingrediënten die volgens traditionele vermeerderings- of teeltmethodes zijn verkregen en die sinds lang veilig voor voedingsdoeleinden worden gebruikt’ ((EG) 258/97 art. 1 e). Insecten waarvan de kop, vleugels of poten worden verwijderd alvorens ze worden aangeboden, kunnen aldus als ‘Novel food’ geclassificeerd worden. Auteurs van der Spiegel et al. (2013) en Belluco et al. (2013) stellen zich bijgevolg de vraag of insecten in hun geheel (zoals bijvoorbeeld meelwormen) hiertoe behoren. Uit een interpretatiedocument van de Novel food wet (Directorate General Health and Consumer Protection (SANCO D4) European Commission, 2002) blijkt dat het helemaal niet de bedoeling is dat insecten in hun geheel hierbuiten vallen. Men oppert dan ook om deze wet anders te verwoorden: ‘This novel food category could be reworded in order to make it clear that it covers foods or food ingredients consisting of animals, as well as those isolated from animals.’ Het uiteindelijke doel van deze verordening bestaat erin de veiligheid van de consument te garanderen (EG 258/97 art.3 (1)). Vooraleer zo’n Novel food op de markt komt, zal het een reeks van risicoanalyses moeten ondergaan, uitgevoerd door het European Food and Safety Agency (EFSA). Op dit moment kunnen insecten reeds toegelaten worden op de markt na het indienen van een aanvraagdossier zodat de veiligheid ervan als voedingsmiddel kan onderzocht worden. Naar aanleiding van een rondvraag van de Europese Commissie en in afwachting van een duidelijk Europees standpunt over de status van insecten gaf het FAVV (zie p.5) eind 2013 zijn goedkeuring voor het in de handel brengen van tien soorten voor humane consumptie: de huiskrekel (Acheta domesticus), de Afrikaanse treksprinkhaan (Locusta migratoria migratorioides), de morioworm (Zophobas atratus morio), de meelworm (Tenebrio molitor), de buffaloworm (Alphitobius diaperinus), de wasmotrups (Galleria mellonella), de Amerikaanse woestijnsprinkhaan (Schistocerca americana gregaria), de bandkrekel (Gryllus sigillatus), de rups van de kleine wasmot (Achroia grisella) en de rups van de zijdeworm (Bombyx mori). levensmiddelenwetgeving De enige vereiste gerespecteerd worden. is Dit dat de betreft algemene de principes toepassing van van de goede hygiënepraktijken, traceerbaarheid, meldingsplicht, etikettering en de implementatie van een 15 autocontrolesysteem gebaseerd op de HACCP4-principes (Federaal Agentschap voor de veiligheid van de voedselketen, 2013). Insectenkwekers dienen geregistreerd te zijn bij het FAVV en operatoren uit de verwerkings- en distributiesector moeten toelating krijgen van het FAVV voor het in de handel brengen van insecten voor humane consumptie (FAVV, 2013). Een tweede probleem stelt zich op het vlak van voederbronnen die voor de kweek van insecten gebruikt kunnen worden. Volgens van der Spiegel et al. (2013) kan een insect niet aanzien worden als een voedselproducerend dier. Tot die term behoren “alle dieren die worden gevoederd, gefokt of gehouden voor de productie van levensmiddelen voor menselijke consumptie, met inbegrip van dieren die niet geconsumeerd worden, maar die behoren tot soorten die in de regel voor menselijke consumptie worden gebruikt in de Gemeenschap” (EG 767/2009 art. 3 (2c)). Voedselproducerende dieren mogen volgens Annex III van deze verordening niet gevoederd worden met feces en huishoudelijk afval, substraten waarop insecten gekweekt kunnen worden (Veldkamp et al., 2012). Wel moeten die substraten voldoen aan de regels omtrent dierlijke eiwitten EG 1069/2009 en EG 142/2011, aangezien insecten onder de definitie van landbouwhuisdieren vallen. Deze verordeningen verbieden het vervoederen van keukenafval en etensresten (art. 11 (1b)) en zogenaamd Categorie 2 materiaal zoals mest, maag-darminhoud en in de schaal gestorven pluimvee (art.9), allemaal zeer waardevolle substraten voor insecten (Veldkamp et al., 2012). Ten slotte is er de kwestie van het voederen van dierlijke eiwitten aan voedselproducerende dieren, wat conform de wet EG 999/2001 in het kader van de BSE (boviene spongiforme encephalopathie)problematiek nog steeds verboden is. In 2013 trok de Europese Unie ruwweg drie miljoen euro uit voor het PROteINSECT project (EU Research Projects PROteINSECT, 2013), een internationaal en multidisciplinair consortium dat het gebruik van insecten als diervoeder mogelijk moet maken (Pryor & Smith, 2013). De onderzoeksgroep bestaat uit boeren, internationale mengvoederbedrijven uit Azië, Afrika en Europa, universiteiten en onderzoeksinstellingen. Het project zal de haalbaarheid van insecteneiwitten in diervoeder bestuderen aan de hand van testen bij vissen, pluimvee en varkens en hiervoor een wettelijk kader opstellen. Het doel is om verordening EG 999/2001 aan te passen zodat insecteneiwitten worden toegelaten in het voeder van niet-herkauwers, zoals met verordening EG 56/2013 reeds het geval is voor visvoeder. De European Food Safety Authority (EFSA) zal hiervoor risicoanalyses moeten uitvoeren. Een andere aanpassing in de wet die PROteINSECT wil verkrijgen om de productie van insecten economisch te maken, is de toelating van organisch substraat voor de insectenkweek. Hiervoor beoogt men de zwarte soldaatvlieg (Hermetia illucens) voor warme klimaten en de huisvlieg (Musca domestica) voor gematigde klimaten. Tegen 2016 loopt het project ten einde en worden de resultaten ervan verwacht. 4 HACCP: Hazard Analysis Critical Control Point: Een wereldwijd erkend systeem voor kwaliteitsgarantie, identificatie, evaluatie en controle van fysische, chemische en biologische gevaren doorheen het productieproces. 16 6. VOEDSELVEILIGHEID De veiligheid van het consumeren van insecten hangt grotendeels af van het insectenspecies, zijn voeding, omgeving en productiemethoden (van der Spiegel et al., 2013). Dit geldt zowel voor humane als voor diervoeders. Implementatie van het HACCP-systeem over de volledige voedselketen kan volgens van Huis et al. (2013) het vertrouwen van de consument doen toenemen en de internationale handel in insecten faciliteren. 6.1. VOEDSELALLERGIEËN Een eerste risico schuilt in de mogelijke allergische reacties. Het betreft een IgE- gemedieerde of type I-overgevoeligheid die zich op uiteenlopende wijzen kan veruiterlijken: eczeem, dermatitis, rhinitis, conjunctivitis, angioedeem en bronchiaal astma tot zelfs bloeddrukdaling en shock in zeer ernstige gevallen. Hoewel het merendeel van deze reacties voorkomt na inhalatie van, contact met of injectie van insectenallergenen zijn er in de literatuur ook gevallen beschreven van allergische reacties na perorale opname (van Huis et al., 2013). Bovendien kunnen insectenallergenen kruisreacties vertonen met die van schaaldieren waardoor personen met een schaaldierallergie ook overgevoelig reageren op insecten (Lueng et al., 1996; Reese et al., 1999). Daarom is het van groot belang dat etenswaren die insecten bevatten correct geëtiketteerd worden. Personen die beroepsmatig veel in contact komen met insecten, zouden gemakkelijker allergieën ontwikkelen. Senti et al. (2000) beschreven een individu dat allergisch was aan de meelwormen die hij aan een vleermuis voederde en Siracusa et al. (2003) stelden een verhoogde gevoeligheid vast bij vissers die deze meelwormen als aas gebruiken. De prevalentie van allergieën in Westerse populaties is hoger dan in ontwikkelingslanden. De verklaring hiervoor zou te vinden zijn in de hygiënehypothese (van Huis et al., 2013). Die stelt dat een onvoldoende blootstelling aan pathogene organismen (waaronder intestinale parasieten die chitine bevatten) en een verhoogde vaccinatiefrequentie van jonge individuen ervoor zorgen dat westerlingen overgevoelig worden aan onschuldige antigenen zoals chitine. Latere blootstelling aan die antigenen, ook wel allergenen genoemd, leidt dan tot allergische reacties. Geografische verschillen in voedingsgewoonten verklaren het verschil in frequentie van voorkomen van deze voedselallergieën (Belluco et al.,2013). Toch zijn er nog maar weinig studies gepubliceerd over voedselallergieën tegenover insecten en is het volgens Belluco et al. (2013) van groot belang allergische van toxische reacties te onderscheiden. Toxische reacties treden reeds op na eerste contact terwijl voor allergische reacties sensibilisatie tegenover een bepaald allergeen nodig is. Symptomen kunnen echter gelijkaardig zijn. Om het onderscheid duidelijk te maken, kan gebruik gemaakt worden van allergologische testen (Belluco et al., 2013). 17 6.2. VOEDSELPATHOGENEN Er zijn nog maar weinig studies gepubliceerd omtrent de microbiële veiligheid en bewaring van insecten. Bij het consumeren van insecten in hun geheel, worden Enterobacteriaceae uit het gastro-intestinaal stelsel mee opgenomen en door contact van de insecten met de bodem zijn ze ook gecontamineerd met bacteriële sporevormers. Klunder et al. (2012) voerden enkele experimenten uit met meelwormen (Tenebrio molitor) en huiskrekels (Acheta domesticus). Na koken werden Enterobacteriaceae vernietigd maar sporevormers overleefden. Daarom wordt bewaring bij koelkasttemperatuur (5-7°C) aangeraden. Een nadeel van intensieve hittebehandeling is echter dat het de benutbaarheid van essentiële aminozuren aantast tot zelfs destructie van aminozuren, vooral in aanwezigheid van koolhydraten (Maillard reactie). Meest gevoelig hieraan zijn arginine, lysine, methionine en tryptofaan. Drogen of aanzuren van insecten met azijn vernietigt volgens Klunder et al. (2012) zowel Enterobacteriaceae als sporevormers en heeft als bijkomend voordeel dat het niet nodig is insecten koel te bewaren. Toch is verder onderzoek nodig. In Nederland worden insecten voor humane consumptie gevriesdroogd na één dag vasten, zodat hun darmstelsel leeg is (van Huis et al., 2013). Deze gevriesdroogde buffalowormen, meelwormen en sprinkhanen zijn veilige producten die tot één jaar bewaard kunnen worden op een koele plaats. Het voordeel van vriesdrogen is dat hun voedingswaarde zo goed mogelijk behouden blijft. Anderzijds is het een dure techniek en kan oxidatie van meervoudig onverzadigde vetzuren optreden, waardoor de insecten inboeten aan kwaliteit en een slechte geur en smaak krijgen. Ook parasieten kunnen zich in insecten manifesteren maar volgens Belluco et al. (2013) kunnen parasitaire en andere biologische risico’s beperkt worden door het toepassen van algemene hygiënemaatregelen zoals die ook beschreven zijn voor de productie van pluimvee, varkens en vis. 6.3. TOXINES Ten slotte is er het chemische gevaar, afkomstig van toxines die het insect zelf synthetiseert of via zijn voedsel opneemt en accumuleert. Hiertoe behoren onder andere pesticiden, cyanogene bestanddelen, metabole steroïden, benzoquinones, thiaminasen, arseen en andere zware metalen. Chapulines zijn sprinkhanen die in Oaxaca, Mexico massaal verkocht worden op markten en hoge hoeveelheden lood bevatten omdat ze geoogst worden in de buurt van mijnen (van Huis et al., 2013). Chemische gevaren hangen nauw samen met de habitat van het insect en contaminatie van plantenvoeders. Zij kunnen dan ook gecontroleerd worden door het toepassen van geschikte kweekmethoden en het verschaffen van veilige insectenvoeders. Als alternatief voor massakweek vermelden Verkerk et al. (2007) en Stegeman et al. (2010) insectencellen voortgebracht door een bioreactor. De voedingswaarde van dit insecteneiwit zou 18 overeenkomen met die van gehele insecten en het risico op contaminatie van buitenaf is beperkt. Deze productiemethode is momenteel echter nog te duur. BESPREKING Recent onderzoek heeft uitgewezen dat insecten duurzame alternatieve eiwitbronnen zijn voor mens en dier. Er is echter nog heel wat werk voor de boeg vooraleer insecten effectief deel zullen uitmaken van diervoeders en hun plek zullen veroveren in westerse voedingsgewoonten. Studies hebben uitgewezen dat insecten in diervoeders de traditionele eiwitbronnen zoals soja- en vismeel gedeeltelijk kunnen vervangen. Om dit mogelijk te maken, is meer onderzoek nodig naar de nutritionele waarde ervan voor de verschillende diersoorten en zou het interessant zijn hun ecologisch voordeel ten opzichte van soja en vismeel aan te tonen. Het PROteINSECT project van de EU werkt momenteel aan een wettelijke omkadering voor het kweken van insecten op organisch substraat om ze te verwerken in vis-, pluimvee- en varkensvoeder en onderzoekt de economische haalbaarheid hiervan. Om de kostprijs van insecten te drukken, is er nood aan de ontwikkeling van methoden voor de automatisatie van het productieproces. Tot dusver is nog geen onderzoek gebeurd naar de inclusie van insecteneiwitten in voeders voor gezelschapsdieren en herkauwers maar dit is misschien een interessante piste die verder onderzoek verdient. Opdat westerlingen insecten in hun dieet zouden aanvaarden, zijn inspanningen nodig om de bestaande aversie tegenover de zes-potige diertjes weg te nemen. Een belangrijk hulpmiddel hierbij is het informeren van mensen over de goede eiwitkwaliteit, de voordelen op ecologisch vlak en het ontwikkelen van smakelijke gerechten. Voor de consument is het ook belangrijk dat hij garantie krijgt op een veilig product. Verder onderzoek naar veilige kweek-, verwerkings- en bewaringsmethoden lijken hier aangewezen. Aangezien insecten gemakkelijker kweken dan conventionele landbouwhuisdieren, kan het interessant zijn hun toepassingsmogelijkheden te onderzoeken om de ondervoeding in derdewereldlanden aan te pakken. 19 REFERENTIELIJST Actieplan Alternatieve Eiwitbronnen (AAE). (2013). Opgeroepen op 19 november 2013, van http://lv.vlaanderen.be/nlapps/data/docattachments/actieplan-alternatieve-eiwitbronnen.pdf Adrangi, S., & Faramarzi, M. A. (2013). From bacteria to human: A journey into the world of chitinases. Biotechnology Advances(31), 1786-1795. Anand, H., Ganguly, A., & Haldar, P. (2008). Potential value of acridids as high protein supplement for poultry feed. International Journal of Poultry Science 7(7), 722-725. Baldwin, J. L., Chou, A. H., & Solomon, W. R. (1997). Popsicle-induced anaphylaxis due to carmine dye allergy. Annals of Allergy, Asthma and Immunoly 79, 415-419. Baubet, E., Bonnefant, C., & Brandt, S. (2004). Diet of the wild boar in the French Alps. Galemys 16, 101-113. Bednárová, M., Borkovcová, M., Mlcek, J., Rop, O., & Zeman, L. (2013). Edible insects - species suitable for entomophagy under condition of the Czech Republic. Acta Universitatis Agriculturae et Silviculturae Mendelianae Brunensis LXI(3), 587-593. Belgian Species List . (2014). Opgeroepen op 28 februari 2014, van Belgian Species List: http://www.species.be Belluco, S., Losasso, C., Maggioletti, M., Alonzi, C., Paoletti, M., & Ricci, A. (2013, Mei). Edible Insects in a Food Safety and Nutritional Perspective: A Critical Review. Comprehensive Reviews in Food Science and Food Safety 12(3), 296-313. Bondari, K., & Sheppard, D. C. (1981). Soldier fly larvae as feed in commercial fish production. Aquaculture 24, 103-109. Cazaux, G., Van Gijseghem, D., & Bas, L. (2010). Alternatieve eiwitbronnen voor menselijke consumptie. Een verkenning. Vlaanderen: Departement Landbouw en Visserij afdeling Monitoring en Studie, Vlaamse Overheid. Chakravorty, J., Ghosh, S., & Meyer-Rochow, V. B. (2011). Practices of entomophagy and enthomotherapy by members of the Nyishi and Galo tribes, two ethnic groups of the state of Arunachal Pradesh (North-East India). Journal of Ethnobiology and Ethnomedicine 7(5), 1-14. Chou, T.-C., Fu, E., & Shen, E.-c. (2003). Chitosan inhibits prostaglandin E2 formation and cyclooxygenase-2 induction in lipopolysaccharide-treated RAW 264.7 macrophages. Biochemical and Biophysical Research Communications 308(2), 403-407. Chung, M. J., Park, J. K., & Park, Y. I. (2012). Anti-inflammatory effects of low-molecular weight chitosan oligosaccharides in IgE-antigen complex-stimulated RBL-2H3 cells and asthma model mice. International Immunopharmacology 12(2), 453–459. de Campos, A. M., Diebold, Y., Carvalho, E. L., Sánchez, A., & Alonso, M. J. (2004). Chitosan Nanoparticles as New Ocular Drug Delivery Systems: in Vitro Stability, in Vivo Fate, and Cellular Toxicity. Pharmaceutical Research 21(5), 803-810. DeFoliart, G. R. (1992). Insects as human food. Crop protection(11), 395-399. 20 DeFoliart, G. R. (1999). Insects as Food: Why the Western Attitude Is Important. Annual Review of Entomology 44, 21-50. Devlieghere, F., Vermeulen, A., & Debevere, J. (2004). Chitosan: antimicrobial activity, interactions with food components and applicability as a coating on fruit and vegetables. Food Microbiology 21(6), 703-714. Directorate General Health and Consumer Protection (SANCO D4) European Commission. (2002). Implementation of Regulation (EC) No 258/97 of the European Parliament and of the Council of 27 January 1997 concerning novel foods and novel food ingredients. Dreon, A. L., & Paoletti, M. G. (2009). The wild food (plants and insects) in Western Friuli local knowledge (Friuli-Venezia Giulia, North Eastern Italy). Contributions to natural History 12, 461488. Eichner, G., Vieira, S. L., Torres, C. A., Coneglian, J. L., Freitas, D. M., & Oyarzabal, O. A. (2007). Litter moisture and footpad dermatitis as affected by diets formulated on an all-vegetable basis or having the inclusion of poultry by-products. Journal of Applied Poultry Research 16, 344-350. Eisemann, C. H., Jorgensen, W. K., Merritt, D. J., Rice, M. J., Cribb, B. W., Webb, P. D., & Zalucki, M. P. (1984). Do insects feel pain? A biological view. Experientia, 40, 164-167. Ento. (2014). Opgeroepen op 22 november 2013, van Ento: http://www.eat-ento.co.uk EnviroFlight. (2014). EnviroFlight. Opgeroepen op 4 april 2014, van http://www.enviroflight.net EU Research Projects PROteINSECT. (2013). Opgeroepen op 18 december 2013, van http://cordis.europa.eu/projects/rcn/105074_en.html Ewnetu, Y., Lemma, W., & Birhane, N. (2013). Antibacterial effects of Apis mellifera and stingless bees honeys on susceptible and resistant strains of Escherichia coli, Staphylococcus aureus and Klebsiella pneumoniae in Gondar, Northwest Ethiopia. BMC complementary and alternative medicine 13(1), 269. FAVV. (2013, december 23). In de handel brengen van insecten en levensmiddelen op basis van insecten voor humane consumptie. Opgeroepen op 8 februari 2014, van http://www.favv.be/levensmiddelen/insecten/ Federaal Agentschap voor de veiligheid van de voedselketen. (2013). FAVV-Insecten. Opgeroepen op 13 december 2013, van http://www.favv.be Finke, M. D. (2002). Complete nutrient composition of commercially raised invertebrates used as food for insectivores. Zoo Biology 21, 269-285. Finke, M. D. (2007). Estimate of chitin in raw whole insects. Zoo Biology 26, 105-115. Giménez-Anaya, A., Herrero, J., Rosell, C., Couto, S., & García-Serrano, A. (2008). Food habits of wild boars (Sus scrofa) in a mediterranean coastal wetland. Wetlands 28(1), 197-203. Gordon, D. G. (1998). The eat-a-bug cookbook: 40 ways to cook crickets, grasshoppers, ants, water bugs, spiders, centipedes, and their kin. United States: Ten Speed Press. Ha, J. H., Kim, H. O., Lee, J. Y., & Kim, C. W. (2003). Allergic contact cheilitis from D&C Red no. 7 in lipstick. Contact Dermatitis 48(4), 231. Hackstein, J. H., & Stumm, C. K. (1994). Methane production in terrestrial arthropods. Proceedings of the National Academy of Sciences 91, 5441-5445. 21 Hayashi, Y., Ohara, N., Ganno, T., Yamaguchi, K., Ishizaki, T., Nakamura, T., & Sato, M. (2007). Chewing chitosan-containing gum effectively inhibits the growth of cariogenic bacteria 52. Archives of Oral Biology(3), 290-294. Hwangbo, J., Hong, E. C., Jang, A., Kang, H. K., Oh, J. S., Kim, B. W., & Park, B. S. (2009). Utilization of house fly-maggots, a feed supplement in the production of broiler chickens. Journal of Environmental Biology 30(4), 609-614. Ijaiya, A. T., & Eko, E. O. (2009). Effect of replacing dietary fish meal with silkworm (Anaphe infracta) caterpillar meal on performance, carcass characteristics and haematological parameters of finishing broiler chicken. Pakistan Journal of Nutrition 8(6), 850-855. International Feed Industry Federation. (2014). The Global Feed Industry-IFIF. Opgeroepen op 19 maart 2014, van http://www.ifif.org/pages/t/The+global+feed+industry Irizar, I., Laskurain, N. A., & Herrero, J. (2004). Wild boar frugivory in the Atlantic Basque Country. Galemys 16, 125-133. Jagran BV. (2013). Opgeroepen op 24 februari 2014, van Insecten in Nederland | Meat the Solution: http://www.meatthesolution.com Janes, K. A., Fresneau, M. P., Marazuela, A., Fabra, A., & Alonso, M. J. (2001). Chitosan nanoparticles as delivery systems for doxorubicin. Journal of Controlled Release 73(2-3), 255–267. Jongema, Y. (2013, April 1). List of edible insects of the world. Opgeroepen op 26 februari 2014, van List of edible insects of the world: http://www.wageningenur.nl/en/Expertise-Services/Chairgroups/Plant-Sciences/Laboratory-of-Entomology/Edible-insects/Worldwide-species-list.htm Kägi, M. K., Wüthrich, B., & Johansson, S. (1994). Campari-Orange anaphylaxis due to carmine allergy. The Lancet 344(8914), 60–61. Karimi, A. (2006). The effects of varying fishmeal inclusion levels (%) on performance of broiler chicks. International Journal of Poultry Science 5(3), 255-258. Katayama, N., Ishikawa, Y., Takaoki, M., Yamashita, M., Nakayama, S., Kiguchi, K., . . . Mitsuhashi, J. (2008). Entomophagy: A key to space agriculture. Advances in Space Research, 41(5), 701705. Khambualai, O., Yamauchi, K., Tangtaweewipat, S., & Cheva-Isara, B. (2009). Growth performance and intestinal histology in broiler chickens fed with dietary chitosan. British Poultry Science 50(5), 592-597. Khambualai, O., Yamauchi, K.-e., Tangtaweewipat, S., & Cheva-Isarakul, B. (2008). Effects of dietary chitosan diets on growth performance in broiler chickens. The Journal of Poultry Science 45(3), 206-209. Khatun, R., Howlider, M., Rahman, M., & Hasanuzzaman, M. (2003). Replacement of fish meal by silkworm pupae in broiler diets. Pakistan Journal of Biologival Sciences 6(11), 955-958. Klunder, H. C., Wolkers-Rooijackers, J., Korpela, J. M., & Nout, M. J. (2012). Microbiological aspects of processing and storage of edible inects. Food control(26), 628-631. Koh, K., & Iwamae, S. (2013). Chitinolytic activity of mucosal enzymes in the different parts of the digestive tract in broilers. The Journal of Poultry Science 50(1), 65-67. 22 Kolacz, R., Korniewicz, A., Dobrzañski, Z., Korniewicz , D., & Usydus, Z. (2003). Effects of dietary modified fish meal (mfm) on physicochemical and sensory properties of pig loin. Electronic Journal of Polish Agricultural Universities 6(2). Koppelaar, R. H., & Weikard, H. P. (2013). Assessing phosphate rock depletion and phosphorus recycling options. Global Environmental Change 23(6), 1454-1466. Kroeckel, S., Harjes, A.-G. E., Roth, I., Katz, H., Wuertz, S., Susenbeth, A., & Schulz, C. (2012). When a turbot catches a fly: Evaluation of a pre-pupae meal of the Black Soldier Fly (Hermetia illucens) as fish meal substitute — Growth performance and chitin degradation in juvenile turbot (Psetta maxima). Aquaculture 364-365, 345-352. Lalov, I. G., Guerginov, I. I., Krysteva, M. A., & Fartsov, K. (2000). Treatment of waste water from distilleries with chitosan. Water Research 34(5), 1503-1506. Laos. (2010). Agenda item 13: Comments of Lao PDR: Proposal for the new work and development of regional standards for edible crickets and their products (CRD 8). 17th session of the FAO/WHO Coordinating Committee for Asia (CCASIA). Bali, Indonesia. Li, L., Lin, S.-L., & Liu, Z.-G. (2013). Potential use of chitosan nanoparticles for oral delivery of DNA vaccine in black seabream Acanthopagrus schlegelii Bleeker to protect from Vibrio parahaemolyticus. Journal of Fish Diseases 36(12), 987-995. Li, L., Zhao, Z., & Liu, H. (2013). Feasibility of feeding yellow mealworm (Tenebrio molitor L.) in bioregenerative life support systems as a source of animal protein for humans. Acta Astronautica 92, 103-109. Li, Q., Zheng, L., Cai, H., Garza, E., Yu, Z., & Zhou, S. (2011). From organic waste to biodiesel: Black soldier fly, Hermetia illucens, makes it feasible. Fuel 90, 1545–1548. Li, Q., Zheng, L., Qiu, N., Cai, H., Tomberlin, J. K., & Yu, Z. (2011). Bioconversion of dairy manure by black soldier fly (Diptera: Stratiomyidae) for biodiesel and sugar production. Waste Management 31(6), 1316-1320. Li, W. L., Zheng, H. C., Bukuru, J., & De Kimpe, N. (2004). Natural medicines used in the traditional Chinese medical system for therapy of diabetes mellitus. Journal of Ethnopharmacology 92(1), 1-21. Lueng, P. S., Chow, W. K., Duffey, S., Kwan, H. S., Gershwin, E. M., & Chu, K. H. (1996). IgE reactivity against a cross-reactive allergen in crustacea an mollusca: evidence for tropomyosin as the common allergen. Journal of allergy and clinical immunology(98), 954-961. Macdonald, C., Barden, S., & Foley, S. (2013). Isolation and characterization of chitin-degrading microorganisms from the faeces of Goeldi's monkey, Callimico goeldii. Journal of Applied Microbiology(116), 52-59. Manzano-Agugliaro, F., Sanchez-Muros, M. J., Barroso, F. G., Martínez-Sánchez, A., Rojo, S., & PérezBañón, C. (2012). Insects for biodiesel production. Renewable and Sustainable Energy Reviews 16(6), 3744-3753. McKeegan, D. E., Savory, C. J., MacLeod, M. G., & Mitchell, M. A. (2001). Development of pecking damage in layer pullets in relation to dietary protein source. British Poultry Science 42(1), 3342. 23 Menzel, P., & D'Aluisio, F. (1998). Man eating bugs: the art and science of eating insects. United States: Ten Speed Press. miniFOOD. (2013). Opgeroepen op 6 februari 2014, van http://www.minifood.be/ Muzzarelli, R. A., Boudrant, J., Meyer, D., Manno, N., DeMarchis, M., & Paoletti, M. G. (2012). Current views on fungal chitin/chitosan, human chitinases, food preservation, glucans, pectins and inulin: A tribute to Henri Braconnot, precursor of the carbohydrate polymers science, on the chitin bicentennial. Carbohydrate Polymers(87), 995-1012. Nederlands Soortenregister. (2014). Opgeroepen op 28 februari 2014, van Nederlands Soortenregister: http://www.nederlandsesoorten.nl Neely, G. G., Keene, A. C., Duchek, P., Chang, E. C., Wang, Q.-P., Aksoy, Y. A., . . . Penninger, J. M. (2011). TrpA1 regulates thermal nociception in Drosophila. Plos One 6(8). Newton, G., Booram, C., Barker, R., & Hale, O. (1977). Dried Hermetia Illucens Larvae Meal as a Supplement for Swine. Journal of Animal Science 44, 395-400. Ocio, E., & Viñaras, R. (1979). House fly larvae meal grown on municipal organic waste as a source of protein in poultry diets. Animal Feed Science and Technology 4(3), 227-231. Oonincx, D. G., & de Boer, I. J. (2012). Environmental impact of the production of mealworms as a protein source for humans - A Life Cycle Assessment. Plos One 7(12), 1-5. Oonincx, D. G., van Itterbeeck, J., Heetkamp, M. J., van den Brand, H., van Loon, J. J., & van Huis, A. (2010). An exploration on greenhouse gas and ammonia production by insect species suitable for animal or human consumption. PLoS ONE 5(12), 1-7. Paoletti, M. G., Norberto, L., Damini, R., & Musumeci, S. (2007). Human gastric juice contains chitinase that can degrade chitin. Annals of Nutrition and Metabolism(51), 244-251. Paulino, A. T., Santos, L. B., & Nozaki, J. (2008). Removal of Pb2+, Cu2+, and Fe3+ from battery manufacture wastewater by chitosan produced from silkworm chrysalides as a low-cost adsorbent. Reactive and Functional Polymers 68(2), 634-642. Pemberton, R. W. (1999). Insects and other arthropods used as drugs in Korean traditional medicine. Journal of Ethnopharmacology 65, 207-216. Pike, I. H. (1999, mei). Health benefits from feeding fish oil and fish meal: The role of long chain omega3polyunsaturated fatty acids in animal feeding. Technical Bulletin NO:28. 2 College Yard, Lower Dagnall Street, St. Albans, Herts, AL3 4PA, U.K. Opgeroepen op 8 maart 2014, van http://www.gpfeeds.co.uk/analysis/fish_oil.pdf Pliner, P., & Salvy, S.-J. (2006). Food Neophobia in Humans. In The Psychology of Food Choice (pp. 75-92). Guildford, UK: Richard Shepherd and Monique Raats. Policy Paper - Nutraceuticals/Functional Foods and Health Claims On Foods. (2002, april 2002). Opgeroepen op 6 april 2014, van http://www.hc-sc.gc.ca/fn-an/label-etiquet/claims- reclam/nutra-funct_foods-nutra-fonct_aliment-eng.php#1 Pryor, R., & Smith, R. (2013). PROteINSECT - Work Package 5: Pro-Insect Platform - Deliverable 5.1 Enabling the exploitation of Insects as a Sustainable Source. Seventh Framework Programme. Opgeroepen op 17 november 2013, van Enabling the exploitation of Insects as a Sustainable Source: http://cordis.europa.eu/projects/rcn/105074_en.html 24 Qi, L., & Xu, Z. (2006). In vivo antitumor activity of chitosan nanoparticles. Bioorganic & Medicinal Chemistry Letters 16(16), 4243–4245. Qin, C., Du, Y., Xiao, L., Li, Z., & Gao, X. (2002). Enzymic preparation of water-soluble chitosan and their antitumor activity. International Journal of Biological Macromolecules 31(1-3), 111-117. Qin, C., Zhou, B., Zeng, L., Zhang, Z., Liu, Y., Du, Y., & Xiao, L. (2004). The physicochemical properties and antitumor activity of cellulase-treated chitosan. Food Chemistry 84(1), 107-115. Ramos-Elorduy, J. (2006). Threatened edible insects in Hidalgo, Mexico and some measures to preserve them. Journal of Ethnobiology and Ethnomedicine 2(51). doi:doi:10.1186/1746-42692-51 Ramos-Elorduy, J., Moreno , J. P., Prado, E. E., Perez, M. A., Otero, J. L., & de Guevara, O. L. (1997). Nutritional value of edible insects from the state of Oaxaca, Mexico. Journal of Food Composition and Analysis 10(2), 142-157. Razdan, A., & Pettersson, D. (1994). Effect of chitin and chitosan on nutrient digestibility and plasma lipid concentrations in broiler chickens. British Journal of Nutrition, 277-288. Reese, G., Ayuso, R., & Lehrer, S. B. (1999). Tropomyosin: an invertebrate pan-allergen. International archives of allergy and immunology(119), 247-258. Reinhard, K. J., & Bryant, V. M. (1992). Coprolite analysis: a biological perspective on archaeology. Papers in Natural Resources, 245-288. Ribeiro, M. P., Espiga, A., Silva, D., Baptista, P., Henriques, J., Ferreira, C., . . . Correia, I. J. (2009). Development of a new chitosan hydrogel for wound dressing. Wound Repair and Regeneration 17(6), 817-824. Rymer, C., & Givens, D. I. (2010). Effects of vitamin E and fish oil inclusion in broiler diets on meat fatty acid composition and on the flavour of a composite sample of breast meat. Journal of the Science of Food and Agriculture(10), 1628-1633. doi:10.1002/jsfa.3991 Savory, C. J., Wood-Gush, D. G., & Duncan, I. J. (1978). Feeding behaviour in a population of domestic fowls in the wild. Applied Animal Ethology 4, 13-27. Senti, G., Lundberg, M., & Wüthrich, B. (2000). Asthma caused by a pet bat. Allergy, 55(4), 406-407. Shaw, D. W. (2009). Allergic contact dermatitis from carmine. Dermatitis 20(5), 292-295. Shen, K.-T., Chen, M.-H., Chan, H.-Y., Jeng, J.-H., & Wang, Y.-J. (2009). Inhibitory effects of chitooligosaccharides on tumor growth and metastasis. Food and Chemical Toxicology 47(8), 1864-1871. Siracusa, A., Marcucci, F., Spinozzi, F., Marabini, A., Pettinari, L., Pace, M. L., & Tacconi, C. (2003). Prevalence of occupational allergy due to live fish bait. Clinical and Experimental Allergy, 33(4), 507-510. Sparks, P., Conner, M., James, R., Shepherd, R., & Povey, R. (2001). Ambivalence about health-related behaviours: An exploration in the domain of food choice. British Journal of Health Psychology(6), 53-68. Spice Bazaar. (2014). Opgeroepen op 1 april 2014, van http://www.spicebazaar.be/ 25 Staljanssens, D., Van Camp, J., Herregods, G., Dhaenens, M., Deforce, D., Van de Voorde, J., & Smagghe, G. (2011). Antihypertensive effect of insect cells: in vitro and in vivo evaluation. Peptides 32(3), 526–530. Stamford Arnaud, T. M., de Barros Neto, B., & Diniz, F. B. (2010). Chitosan effect on dental enamel deremineralization: An in vitro evaluation. Journal of Dentistry 38(11), 848–852. Stegeman, D., Janssen, A. M., Helsper, J. P., van der Meer, I. M., & van Kernebeek, H. R. (2010). Technologie en grondstoffen voor vleesvervangers en hoogwaardige eiwitten. Wageningen: Wageningen UR Food & Biobased Research. St-Hilaire, S. (2007). Fly prepupae as a feedstuff for rainbow trout, Oncorhynchus mykiss. Journal of the World Aquaculture Society 38(1), 59-67. Suzuki, K., Hirokawa, K., Yagami, A., & Matsunaga, K. (2011). Allergic contact dermatitis from carmine in cosmetic blush. Dermatitis 22(6), 348-349. Opgehaald van http://www.medscape.com/viewarticle/754396_1 Suzuki, M., Fujimoto, W., Goto, M., Morimatsu, M., Syuto, B., & Iwanaga, T. (2002). Cellular expression of gut chitinase mRNA in the gastrointestinal tract of mice and chickens. Journal of histochemistry and cytochemistry 50(8), 1081-1089. Tarsi, R., Muzzarelli, R. A., Guzmàn, C. A., & Pruzzo, C. (1997). Inhibition of Streptococcus mutans adsorption to hydroxyapatite by low-molecular-weight chitosans. Journal of Dental Research 76, 665-672. The Food Insects Newsletter. (1988). Opgeroepen op 22 november 2013, van http://www.foodinsectsnewsletter.org The Nordic Food Lab. (2014). Opgeroepen op 22 november 2013, van http://nordicfoodlab.org Tozaki, H., Komoike, J., Tada, C., Maruyama, T., Terabe, A., Suzuki, T., . . . Muranishi, S. (1997). Chitosan capsules for colon-specific drug delivery: improvement of insulin absorption from the rat colon. Journal of Pharmaceutical Sciences 86(9), 1016–1021. Tracey, W. J., Wilson, R. I., Laurent, G., & Benzer, S. (2003). painless, a Drosophila Gene Essential for Nociception. Cell 113(2), 261-273. van der Spiegel, M., Noordam, M., & van der Fels-Klerx, H. (2013, November). Safety of Novel Protein Sources (Insects, Microalgae, Seaweed, Duckweed, and Rapeseed) and Legislative Aspects for Their Application in Food and Feed Production. Comprehensive Reviews in Food Science and Food Safety 12(6), 662-678. van Huis, A. (2013). Potential of Insects as Food and Feed in Assuring Food Security. Annual Review of Entomology 58, 563-583. van Huis, A., van Gurp, H., & Dicke, M. (2012). Het Insectenkookboek. Atlas/Contact. van Huis, A., Van Itterbeeck, J., Klunder, H., Mertens, E., Halloran, A., Muir, G., & Vantomme, P. (2013). Edible insects: future prospects for food and feed security. Rome: Food and Agriculture Organization of the United Nations (FAO)/ Wageningen University & Research centre (WUR). Van Itterbeeck, J., & van Huis, A. (2010). Environmental manipulation for edible insect procurement: a historical perspective . Journal of Ethnobiology and Ethnomedicine 8:3, 1-7. Opgehaald van http://www.ethnobiomed.com/content/8/1/3 26 van Krimpen, M., Veldkamp, T., Binnendijk, G., & de Veer, R. (2009). Effect of four processed animal proteins in the diet on behavior in laying hens. Applied Animal Behaviour Science 132(3-4), 138145. Veldkamp, T., van der Klis, J., & Jansman, A. (2010). Effects of animal proteins in diets on health and welfare of poultry and pigs. Wageningen UR Livestock Research. Veldkamp, T., van Duinkerken, G., van Huis, A., Lakemond, C. M., Ottevanger, E., Bosch, G., & van Boekel, M. A. (2012). Insects as a sustainable feed ingredient in pig and poultry diets-a feasibility study Report 638. P.O. Box 65, 8200 AB Lelystad: Wageningen UR Livestock Research. Vercruysse, L., Smagghe, G., Herregods, G., & Van Camp, J. (2005). ACE inhibitory activity in enzymatic hydrolysates of insect protein 53. Journal of Agricultural and Food Industry(13), 52075211. Verkerk, M. C., Tramper, J., van Trijp, J. C., & Martens, D. E. (2007). Insect cells for human food. Biotechnology Advances 25, 198-202. Vieira, S. L., & Lima, I. L. (2005). Live performance, water intake and excreta characteristics of broilers fed all vegetable diets based on corn and soybean meal. International Journal of Poultry Science 4(6), 365-368. Wageningen UR. (sd). Conference Insects to feed the world. Opgeroepen op 24 februari 2014, van http://www.wageningenur.nl/en/show/Insects-to-feed-the-world.htm Wang, T., Zhu, X.-K., Xue, X.-T., & Wu, D.-Y. (2012). Hydrogel sheets of chitosan, honey and gelatin as burn wound dressings. Carbohydrate Polymers 88(1), 75–83. Wattanathorn, J., Muchimapura, S., Boosel, A., Kongpa, S., Kaewrueng, W., Tong-Un, T., . . . Thukhammee, W. (2012). Silkworm pupae protect against Alzheimer's disease. American Journal of Agricultural & Biological Science 7(3), 330-336. White, R. R., & Capper, J. L. (2013). An environmental, economic, and social assessment of improving cattle finishing weight or average daily gain within U.S. beef production. Journal of Animal Science 91(12), 5801-5812. Wikipedia. (2013, april 8). Karmijnzuur-Wikipedia. Opgeroepen op 27 maart 2014, van http://nl.wikipedia.org/wiki/Karmijnzuur Wikipedia. (2013, oktober 23). Wikipedia - Entomofagie. Opgeroepen op 23 maart 2014, van http://nl.wikipedia.org/wiki/Entomofagie Yang, Y., Tang, L., Tong, L., & Liu, H. (2009). Silkworms culture as a source of protein for humans in space. Advances in Space Research 43, 1236-42. Zheng, L., Li, Q., Zhang, J., & Yu, Z. (2012). Double the biodiesel yield: Rearing black soldier fly larvae, Hermetia illucens, on solid residual fraction of restaurant waste after grease extraction for biodiesel production. Renewable Energy 41, 75-79. Zuidhof, M. J., Molnar, C. L., Morley, F. M., Wray, T. L., Robinson, F. E., Khan, B. A., . . . Goonewardene, L. A. (2003). Nutritive value of house fly (Musca domestica) larvae as a feed supplement for turkey poults. Animal Feed Science and Technology 105, 225-230. 27 WETTEKSTEN Verordening (EG) nr. 258/97 van het Europees Parlement en de Raad van 27 januari 1997 betreffende nieuwe voedingsmiddelen en nieuwe voedselingrediënten Verordening (EG) nr. 767/2009 van het Europees Parlement en de Raad van 13 juli 2009 betreffende het in de handel brengen en het gebruik van diervoeders, tot wijziging van Verordening (EG) nr. 1831/2003 van het Europees Parlement en de Raad en tot intrekking van Richtlijn 79/373/EEG van de Raad, Richtlijn 80/511/EEG van de Commissie, Richtlijnen 82/471/EEG, 83/228/EEG, 93/74/EEG, 93/113/EG en 96/25/EG van de Raad en Beschikking 2004/217/EG van de Commissie Verordening (EG) nr. 1069/2009 van het Europees Parlement en de Raad van 21 oktober 2009 tot vaststelling van gezondheidsvoorschriften inzake niet voor menselijke consumptie bestemde dierlijke bijproducten en afgeleide producten en tot intrekking van Verordening (EG) nr. 1774/2002 (verordening dierlijke bijproducten) Verordening (EU) nr. 142/2011 van de Commissie van 25 februari 2011 tot uitvoering van Verordening (EG) nr. 1069/2009 van het Europees Parlement en de Raad tot vaststelling van gezondheidsvoorschriften inzake niet voor menselijke consumptie bestemde dierlijke bijproducten en afgeleide producten en tot uitvoering van Richtlijn 97/78/EG van de Raad wat betreft bepaalde monsters en producten die vrijgesteld zijn van veterinaire controles aan de grens krachtens die richtlijn Verordening (EG) nr. 999/2001 van het Europees Parlement en de Raad van 22 mei 2001 houdende vaststelling van voorschriften inzake preventie, bestrijding en uitroeiing van bepaalde overdraagbare spongiforme encefalopathieën Verordening (EU) nr. 56/2013 van de Commissie van 16 januari 2013 tot wijziging van de bijlagen I en IV bij Verordening (EG) nr. 999/2001 van het Europees Parlement en de Raad houdende vaststelling van voorschriften inzake preventie, bestrijding en uitroeiing van bepaalde overdraagbare spongiforme encefalopathieën 28