Resistente bacteriën op garnalen en vis
advertisement
Resistente bacteriën op garnalen en vis Resistente bacteriën op garnalen en vis Inhoudsopgave 1. Inleiding .................................................................................................................................................. 3 2. Onderzoeksmethode .............................................................................................................................. 10 3. Resultaten ............................................................................................................................................. 11 4. Conclusie en discussie ........................................................................................................................... 15 5. Bijlagen ................................................................................................................................................. 19 6. Bronnen ................................................................................................................................................ 24 Pagina 2 van 29 Resistente bacteriën op garnalen en vis 1. Inleiding Al geruime tijd is er sprake van een opmars van bacteriën die resistent zijn voor steeds meer soorten antibiotica. Deze zogenaamde multiresistente bacteriën vormen in toenemende mate een risico voor de volksgezondheid, omdat steeds minder antibiotica gebruikt kunnen worden om zelfs eenvoudige infecties te bestrijden (Rogers 2011). Hierdoor sterven volgens de Wereldgezondheidsorganisatie (WHO) in Europa nu al ieder jaar 25.000 mensen door infecties die zijn veroorzaakt door resistente bacteriën – bijna evenveel als het aantal verkeersdoden (EC 2013; WHO 2011b). Massaal antibioticagebruik in de veehouderij Het massale, onjuiste en zelfs illegale gebruik van antibiotica in de vee-industrie heeft zeer waarschijnlijk bijgedragen aan het ontstaan van multiresistente bacteriën, zoals de zeer resistente Extended-spectrum bèta-lactamase (ESBL) producerende bacteriën en de bekende Methicilline Resistente Staphylococcus Aureus (MRSA) “ziekenhuisbacterie”. Deze bacteriën staan bekend als Bijzonder Resistente Micro-Organismen (BRMO), omdat zij resistent zijn voor meerdere soorten antibiotica. Aangezien behandeling van infecties met deze resistente micro-organismen minder goed mogelijk is, vinden Nederlandse ziekenhuizen het van het allergrootste belang om maatregelen te treffen die gericht zijn op voorkómen van resistentie-ontwikkeling en het voorkómen van verspreiding van deze resistente micro-organismen. Desondanks zijn ESBL-producerende bacteriën in opkomst gekomen door de inzet van de breed werkende β-lactam antibiotica. De bacteriën vormen een groot gevaar voor onze gezondheid, omdat doorgaans nog maar één klasse antibiotica ingezet kan worden om infecties met deze bacteriën te bestrijden. In 2009 gebruikte de Nederlandse vee-industrie de meeste antibiotica van heel Europa, ruim 3,5 keer zo veel als Denemarken, waar ook veel landbouwhuisdieren gehouden worden. Verspreiding van deze bacteriën onder mensen vindt plaats via werknemers, indirect via stof, mest, oppervlaktewater rondom de productieplaatsen, maar zeer waarschijnlijk ook via het vlees dat afkomstig is van de dieren (Lazarus et al. 2014, MINLNV 2010a, 2010b; Stuart et al. 2012; Leverstein-van Hall et al. 2011; Gezondheidsraad 2011; Grave et al. 2010). Vanwege het massale antibioticagebruik en het risico van resistente bacteriën heeft de overheid, na een alarmerend advies van het Rijksinstituut voor Volksgezondheid en Milieu (RIVM), maatregelen getroffen om het antibioticagebruik te beperken (MINLNV 2010b). Hierdoor is het antibioticagebruik de afgelopen jaren behoorlijk gedaald, maar desondanks wordt er nog steeds veel antibiotica gebruikt en komen deze bacteriën nog volop op ons vlees voor (SDa 2014; RIVM 2013). Pagina 3 van 29 Resistente bacteriën op garnalen en vis Massaal antibioticagebruik in de kweek van garnalen en vis Het probleem van het ontstaan van resistente bacteriën door overmatig antibioticagebruik speelt niet alleen in de klassieke veehouderij, maar in vrijwel alle intensieve houderijsystemen waar dieren massaal gefokt worden voor menselijke consumptie. Dit geldt ook voor de zogeheten aquacultuur, waaronder de kweek van garnalen en vis. Door de toenemende wereldbevolking en welvaart is de vraag naar deze producten de afgelopen decennia sterk toegenomen. Volgens de Voedselen Landbouworganisatie van de Verenigde Naties steeg de aquacultuurproductie de afgelopen jaren bijna 9% per jaar en zal in 2020 de helft van de mondiale consumptie van vis, schaal- en schelpdieren afkomstig zijn van de aquacultuur (Wikipedia 2014b; Uddin et al. 2013; Tacon et al. 2011). Naar schatting gaat het jaarlijks om maar liefst 80 miljard vissen, ruim meer dan de 63 miljard andere landbouwhuisdieren zoals varkens, runderen en kippen (Mood, Brooke 2012). Daarnaast worden wereldwijd jaarlijks ruwweg 1.600 triljoen kreeftachtigen gebruikt (Elwood Wereldwijd stijgt de productie van kweekvis al jaren. Naar schatting worden er nu ieder jaar 80 miljard kweekvissen geslacht (Mood, Brooke 2012). Bron afbeelding: PBL 2011. 2012). Onderbouwde schattingen over het aantal dat hiervan gekweekt worden zijn helaas niet bekend. De kweek van de meest geconsumeerde garnalen en vis, zoals tilapia en pangasius, vindt op zeer grote schaal plaats in Zuid-Oost Aziatische landen met een (sub)tropisch klimaat. Alleen al in Zuid-China in de Guangdong provincie strekken de kwekerijen zich uit over een oppervlakte van zo’n 100 miljoen hectare – ruim 24 keer de oppervlakte van Nederland (Zhang et al. 2013). Andere belangrijke aquacultuurlanden daar zijn Thailand, Vietnam, Indonesië, India en Bangladesh (FAO 2014a, 2014b, 2012). Ook in deze landen is sprake van zeer grootschalige productie. Pagina 4 van 29 Resistente bacteriën op garnalen en vis Grootschalige industriële pangasius productie in Vietnam: 400.000 vissen per hectare, 680 miljoen per jaar. Bron foto: Pangasius Vietnam 2012. Volgens het Wereld Natuur Fonds wordt in Vietnam veel land omgezet ten behoeve van de aquacultuur. Bron foto: WNF 2007. Pagina 5 van 29 Resistente bacteriën op garnalen en vis Zo is Vietnam een belangrijke producent van pangasius. De pangasius productie aldaar behoort tot een van de grootste op één soort gebaseerd landbouwsysteem ter wereld. Gemiddeld worden er 12 vissen per kubieke meter gehouden, maar dat kan oplopen tot wel 31 vissen. Per hectare worden onder deze omstandigheden maar liefst zo’n 400 duizend vissen “geoogst”. Jaarlijks komt dit overeen met 680 miljoen vissen (Phan et al. 2009). Bij de productie van deze pangasius wordt volgens onderzoekers relatief veel antibiotica gebruikt – omgerekend 93 gram per ton geproduceerde vis (Rico et al. 2013). Dit staat in groot contrast met de 2 gram per ton vis die volgens de NVWA in Noorwegen en Zweden gebruikt worden. Opvallend is dat de NVWA het antibioticagebruik in de Vietnamese visteelt nog veel hoger raamt – zij komt uit op maar liefst 700 gram per ton (NVWA 2009). “Ongeveer 90% van de wereldwijde productie van de aquacultuur wordt geproduceerd in Azië en de mogelijke risico's van het gebruik van diergeneesmiddelen in de Aziatische aquacultuur is nog niet goed onderzocht.” (Rico, Van den Brink 2014) Antibiotica wordt in deze Zuid-Oost Aziatische landen veelvuldig gebruikt om de productie te verhogen, bacteriële infecties te beheersen of de groei van dieren te bevorderen. Ook voor de humane gezondheidszorg belangrijke antibiotica, waaronder de beta-lactam antibiotica (relevant i.v.m. ESBL-problematiek), wordt veel ingezet vanwege de brede antibacteriële werking (Rico, Van den Brink 2014; Rico et al. 2013; Zhang et al. 2013; Nawaz et al. 2012; Resende et al. 2012; He et al. 2011; InnoTact Consulting 2008; Sarter et al. 2007; Cabello 2006; McPhearson et al. 1991). Ook de dichtheid waarmee de dieren gehouden worden, lijkt verband te houden met het antibiotica gebruik: intensieve garnalenkwekerijen in China gebruikten meer antibiotica dan extensievere bedrijven (Rico et al. 2013). ‘Er is vaak een nauwe relatie tussen houderijsystemen en de prevalentie van ziektes. Bij de omstandigheden waaronder vissen worden gekweekt, kan de uiterste grens van hun fysiologische welzijn bereikt worden. Door maximale uitbuiting en stress zijn ze vatbaar voor een breed scala aan ziekten en worden ethische en welzijnsnormen bedreigd.’ Professor Håstein van het Nationaal Veterinair Instituut Noorwegen (OiE 2004) Door de hoge dichtheid waarin de dieren gehouden worden is het moeilijk om antibiotica in afzonderlijke doseringen toe te passen. In plaats daarvan worden deze geneesmiddelen veelal direct aan het voer en het water toegevoegd. Ook wordt preventief antibiotica toegepast, bijvoorbeeld omdat men weet dat de dieren door stressvolle handelingen een lagere weerstand krijgen. Ten slotte wordt er ook antibiotica toegediend puur om de groei te bevorderen om zo aan de toenemende vraag naar aquacultuurproducten te voldoen – een praktijk die in de veehouderij in Europa sinds 2006 verboden is (He et al. 2011). Door deze ongerichte toepassingen komt er ook antibiotica in het milieu terecht, wat zorgt voor een toenemende selectiedruk op resistente bacteriën. Deze bacteriën blijken vervolgens zeer persistent te zijn en niet uit de kwekerijen te verdwijnen, zelfs na een aantal jaren zonder gebruik van antibiotica (EC 2014; Resende et al. 2012; Cabello 2006). “Antibiotica worden veel gebruikt in garnalenkwekerijen om de groei te stimuleren en vanwege de incidentie van ziekten die veroorzaakt worden door overvolle, intensieve veehouderij condities” (Nawaz et al. 2012). Pagina 6 van 29 Resistente bacteriën op garnalen en vis Tot nu toe is er zeer beperkt onderzoek gedaan naar de opkomst en risico’s van antibioticaresistente bacteriën in de aquacultuur. Het onderzoek dat gedaan is wijst uit dat het antibioticagebruik in vooral intensieve systemen bijdragen aan het ontstaan, behoud en de verspreiding van resistente bacteriën, net zoals gebeurd is in de veeindustrie (Rico, Van den Brink 2014; Rico et al. 2013; Zhang et al. 2013; Resende et al. 2012; InnoTact Consulting 2008; Sarter et al. 2007; Cabello 2006; McPhearson et al. 1991). Daarbij is door het water er groter risico voor de overdracht van resistentie tussen verschillende soorten bacteriën (Resende et al. 2012; Le et al. 2005). Aquatische milieus bieden namelijk de ideale omstandigheden voor de uitwisseling van mobiele resistentiegenen (Marti et al. 2014). “Zoals verwacht, en zoals ook gebeurd in andere industriële veehouderijsystemen, heeft dit gebruik geresulteerd in een verhoogde antibioticaresistentie van bacteriën in het milieu. Bovendien is deze ontwikkeling gepaard gegaan met een toename van antibioticaresistentie in vispathogenen" (Cabello 2006) Meer onderzoek naar resistente bacteriën in gekweekte garnalen en vis noodzakelijk “Het lijkt gewenst de antibioticaresistentie bij micro-organismen van kweekvis te monitoren op een wijze die vergelijkbaar is met de gangbare praktijk voor de landbouwsector” Nederlandse Voedsel- en Warenautoriteit over risico’s van kweekvis en garnalen (NVWA 2009). In Nederland heeft de Nederlandse Voedsel- en Warenautoriteit in 2009 laatstelijk gekeken naar de risico’s van resistente bacteriën op gekweekte vis en garnalen. Hiertoe heeft zij in het najaar van 2007 en begin 2008 357 visen garnaalproducten laten analyseren. Er werd niet specifiek gezocht naar ESBL-producerende bacteriën, maar wel gescreend op de indicatorbacteriën Vibrio spp. and Aeromonas spp.. Zodoende werd een beeld verkregen van de selectiedruk op resistente bacteriën door het antibioticagebruik. Uit het onderzoek bleek dat 17% van de gevonden indicatorbacteriën resistent was tegen alle acht geteste antibiotica en maar liefst 75% resistent was tegen ampicilline (NVWA 2009; InnoTact Consulting 2008). Ampicilline is een eerste-lijn middel voor de behandeling van infecties die veroorzaakt worden door de enterokokken bacteriegroep. Deze bacteriën zijn een belangrijke verwekker van urineweginfecties bij de mens en veelal resistent tegen andere antibiotica. Ampicilline staat daarom op de lijst van essentiële geneesmiddelen en antibiotica van de Wereldgezondheidsorganisatie (WHO 2013, 2011a; Wikipedia 2014a). Ook constateerde de NVWA dat er in de wetgeving en in de controle op het gebruik van antibiotica in deze landen niet of nauwelijks iets geregeld was (NVWA 2009; InnoTact Consulting 2008). ASC keurmerk stelt eisen ten aanzien van antibioticagebruik Steeds meer supermarkten, maar ook sommige groothandels, verkopen kweekvis met het ASC keurmerk. Deze keurmerken stellen ook eisen aan het gebruik van antibiotica. Voor zowel pangasius als tilapia mag sinds 2012 bijvoorbeeld alleen therapeutisch (niet preventief) gebruik gemaakt worden van antibiotica. De gebruikte antibiotica mag ook niet van cruciaal belang zijn voor de humane geneeskunde, zoals ingedeeld door de Wereldgezondheidsorganisatie (ASC 2012a, 2012b). Hieronder vallen ook de beta-lactam antibiotica die mede verantwoordelijk zijn voor de toename van ESBL (WHO 2011a). Sinds kort zijn er ook vergelijkbare eisen voor ASC garnalen, maar vooralsnog voldoet nog geen kweker aan de eisen (ASC 2014; VIS Magazine 2014). Het is onduidelijk in hoeverre dit zal bijdragen aan de vermindering van antibioticagebruik. Uit recent onderzoek naar andere certificeringen voor tilapia en pangasius in Vietnam blijkt namelijk dat certificering niet direct zorgt voor een verminderd antibioticagebruik of andere milieugevaarlijke stoffen – soms zelfs het tegendeel (Rico et al. 2013). Pagina 7 van 29 Resistente bacteriën op garnalen en vis Naar aanleiding van haar onderzoek concludeerde de NVWA dat het gevonden resistentiepatroon weinig afwijkt van wat er in de Nederlandse vee-industrie werd gevonden – en voor beiden sectoren ongewenst was. “Het gevonden niveau van resistentie tegen antibiotica van micro-organismen afkomstig van kweekvis is vergelijkbaar met de niveaus van bacteriën op vlees en ongewenst.” Advies van de directeur bureau Risicobeoordeling NVWA aan de ministers van LNV en VWS (NVWA 2009) Hierop adviseerde zij de ministers dat het wenselijk was om de huidige monitoring naar resistente bacteriën in de vee-industrie uit te breiden naar kweekvis (NVWA 2009). “Het lijkt gewenst de antibioticaresistentie bij micro-organismen van kweekvis te monitoren op een wijze die vergelijkbaar is met de gangbare praktijk voor de landbouwsector.” Advies van de directeur bureau Risicobeoordeling NVWA aan de ministers van LNV en VWS (NVWA 2009) Deze oproep bleek helaas aan dovemans oren gericht, aangezien de overheid dit advies heeft genegeerd (CVI 2014). Daarmee gaan deze intensieve kwekerijen niet alleen voorbij aan het welzijn van vissen, maar vormen zij ook een duidelijk risico voor de volksgezondheid. Om deze reden heeft Wakker Dier besloten om zelf onderzoek uit te laten voeren naar de prevalentie van resistente bacteriën op intensief gekweekte garnalen en vis uit Zuid-Oost Azië. Pagina 8 van 29 Resistente bacteriën op garnalen en vis Antibioticagebruik in Nederlandse viskwekerijen: gebruik van humaan zeer belangrijke antibiotica gedoogd en monitoring ontbreekt. Er is risico voor de volksgezondheid door een groot reservoir van resistentiegenen Al in de Nota Nationale Agenda Diergezondheid van 2007 stelde het ministerie dat zij streefde naar een lijst van geregistreerde diergeneesmiddelen voor vissen, maar officieel is de toepassing van antibiotica in de Nederlandse visteelt nog steeds niet toegestaan (DLO 11/5/2014; CBG 2013; MINLNV 2007). In plaats daarvan gedoogd het ministerie van EZ en de NVWA het gebruik van een aantal antibiotica in de vissector. Jaren geleden is men het gebruik van onder meer flumequine, oxytetracycline en de combinatie trimethoprim/sulfadiazine gaan gedogen (DLO 11/5/2014; Koene et al. 2009). Zover bekend is die situatie nog niet veranderd. Deze antibiotica zijn echter van groot belang in de humane geneeskunde en dus is gebruik in de visteelt zeer ongewenst. Zo wordt flumequine door de WHO als “kritisch” en de andere twee antibiotica als “zeer belangrijk” voor mensen beschouwd (WHO 2011a). Ook wordt trimethoprim door de WHO als een "essentieel geneesmiddel" gezien (WHO 2013). Daarnaast is er weinig zicht op het antibioticagebruik binnen de vissector, hoewel dit volgens onderzoekers wel zinvol zou zijn en ook kan (Koene et al. 2009). Volgens de Europese regels is de sector zelfs verplicht om bij te houden welke diergeneesmiddelen tijdens de kweek gebruikt worden. Tegelijkertijd schatten sommige onderzoekers in dat het gebruik relatief laag zou kunnen zijn, omdat er niet veel bacteriologische ziekten zijn, er geregeld gebruik wordt gemaakt van biologische waterfilters die gevoelig zijn voor antibiotica en de sector beducht is voor imageschade (DLO 11/5/2014; Koene et al. 2009). Naast het gebrek aan monitoring van het gebruik en het voorkomen van resistente bacteriën, wordt er ook niet structureel gemeten op de aanwezigheid van antibioticaresiduen in vis. Voor zover bekend heeft de NVWA laatstelijk in 2004 Nederlandse paling en forel onderzocht op residuen van antibiotica, maar niet gevonden. In eerder onderzoek trof zij nog wel regelmatig sulfonamiden, tetracyclines en quinolonen aan. Wel werden er in 2004 voor de gezondheid gevaarlijke concentraties van het verboden diergeneesmiddel (leuco)malachietgroen aangetroffen in forel, waarbij de actiegrens maar liefst met een factor 190 en 20 werd overschreden. Desondanks wezen de nieuwe resultaten er volgens de NVWA op dat Nederlandse kwekers minder diergeneesmiddelen gebruikten dan voorheen (NVWA 2005). Ondanks de geruststellende woorden van Wageningse onderzoekers en de NVWA is er volgens onderzoekers van de universiteit Maastricht wel degelijk sprake van verontrustende hoge antibioticaresistentieniveaus in Nederlandse meerval- en palingkwekerijen. Zij kwamen in 2007 tot deze conclusie nadat zij in deze kwekerijen de antibioticaresistentie van Aeromonas indicatorbacteriën in kaart hadden gebracht. Van de 29 onderzochte isolaten bleek maar liefst 100% resistent te zijn tegen het gedoogde en humaan zeer belangrijke antibioticum oxytetracycline. Tevens was 24% resistent tegen sulfamethoxazol en 3% tegen trimethoprim. De bacteriën waren wel allemaal gevoelig voor ciprofloxacine en chloramphenicol. Gezien de hoge resistentieniveaus concludeerden de onderzoekers dat Nederlandse viskwekerijen een groot reservoir zijn voor oxytetracycline-resistentiegenen en daarmee een risico kunnen vormen voor de volksgezondheid, alsook een serieus probleem voor de behandeling van infectieziekten bij vis (Penders, Stobberingh 2007). De gevonden resistentieniveau’s duiden daarbij waarschijnlijk op regelmatig antibioticagebruik. Pagina 9 van 29 Resistente bacteriën op garnalen en vis 2. Onderzoeksmethode Wakker Dier heeft door een onafhankelijke gecertificeerd monsternamebedrijf begin juli 2014 in totaal 43 vers gekoelde of ingevroren gekweekte garnalen en gekweekte visproducten van verschillende merken uit Zuid-Oost Azië laten bemonsteren. Er is voor deze producten gekozen omdat uit vooronderzoek bleek dat de kans om gevaarlijke resistentieniveau’s te vinden, het grootst werd geacht bij deze drie visproducten uit deze regio. Deze producten werden gekocht in verschillende Nederlandse supermarkten en groothandels. Er zijn geen visspeciaalzaken onderzocht, omdat deze winkels deze producten doorgaans ook bij de groothandels inkopen. De aangekochte producten zijn bewaard en afgeleverd conform de specificaties van het medisch microbiologisch laboratorium dat de producten onderzocht heeft. Dit laboratorium heeft de producten als volgt onderzocht: Conform de BRMO-richtlijn en de stand der wetenschap in het algemeen is door middel van selectieve media de aan/afwezigheid van ESBL-producerende bacteriën en carbapenem resistente Enterobacteriaceae (CRE) in het monster onderzocht. Op selectieve media en bouillons zijn gram-negatieve staven gekweekt en is een semi-kwantitatieve inschatting gedaan voor de mate waarin de bacteriën in het monster voorkomen: sporadisch (alleen uit de bouillon), + (enkele), ++ (meerdere), +++ (veel). Elke gevonden stam is geïdentificeerd met een MALDI-TOF mass spectrometry systeem (MALDI BioTyper, Bruker). Afhankelijk van de identificatie is een antibiogram van klinisch relevante antibiotica gemaakt door een geautomatiseerd gevoeligheidsbepaling systeem (VITEK) en/of de diskdiffusiemethode. Voor de interpretatie van de uitslagen heeft het laboratorium gebruik gemaakt van de klinische breekpunten zoals vastgesteld door EUCAST. Enterobacteriaceae die positief uit de screening kwamen voor een ESBL werden nader onderzocht middels een phenotypische ESBL confirmatie test (ESBL ETest, bioMeriux). Op isolaten met een positieve phenotypisch ESBL test werd een genotypische verificatietest (DNA-sequentie) uitgevoerd. Pagina 10 van 29 Resistente bacteriën op garnalen en vis 3. Resultaten Onderzochte producten In totaal zijn er bij 8 verschillende retail- en groothandelbedrijven 43 producten gekocht en onderzocht. 13 keer betrof het vis en 30 keer reuzengarnalen.1 Van de supermarkten zijn alleen de grote landelijke ketens onderzocht, zijnde Albert Heijn, Jumbo, Plus, Coop en Supercoop. In deze supermarkten werden drie pangasius en vijf tilapia visproducten gekocht. Deze kweekvissen waren alleen verkrijgbaar met het ASC-keurmerk en kwamen respectievelijk uit Vietnam en Indonesië. Daarnaast werd in deze supermarkten 11 reuzengarnalen gekocht, die alleen zonder keurmerk verkrijgbaar waren. Het betrof allemaal gekweekte witpootgarnalen afkomstig uit Ecuador, Indonesië, Thailand, India, China of Vietnam. Bij slechts één product was het land van herkomst eenduidig te traceren, bij de overige producten werden twee tot drie mogelijke landen van herkomst aangegeven. In totaal zijn daarmee 19 producten uit de supermarkt onderzocht. Van de groothandels zijn de belangrijkste horecaspecialisten onderzocht: Hanos, Makro en Sligro. Hier werden drie pangasius en twee tilapia visproducten gekocht. Twee pangasiusproducten droegen het ASC-keurmerk. De pangasius en tilapia kwamen respectievelijk uit Vietnam en China. Daarnaast werden er 19 reuzengarnalen gekocht, die net als bij de supermarkten alleen zonder het ASC-keurmerk verkrijgbaar waren. Naast zeven witpootgarnalen uit voornamelijk India en deels China, betrof het 11 keer tijgergarnalen uit voornamelijk Vietnam en deels Indonesië, India en Bangladesh. Eén groothandel verkocht daarnaast riviergarnaal uit Bangladesh. In tegenstelling tot de supermarkten was bij alle garnaalproducten het land van herkomst eenduidig te traceren. In totaal zijn daarmee 24 producten uit de groothandels onderzocht. Aangetroffen bacteriën In totaal zijn er in 31 (11 vis en 20 reuzengarnalen) van de 43 producten één tot drie morfologisch verschillende gramnegatieve staven aangetroffen; gezamenlijk 55 isolaten.2 Het betrof de humane pathogenen Klebsiella spp., Serratia spp., Enterobacter spp., E. coli, Aeromonas spp. en Pseudomonas aeruginosa, en daarnaast de water- of omgevingsbacteriën Pseudomonas spp, Stenotrophomonas spp., Acinetobacter spp. en Alcaligenes spp. . De laatste groep bacteriën veroorzaakt alleen infecties bij mensen met een ernstig gestoorde afweer. De meeste van de 13 visproducten (85%) bevatten één tot twee verschillende soorten gramnegatieve staven – slechts twee van de 13 producten bevatten geen bacteriën. Het gaat vooral om Acinetobacter spp. en Pseudomonas spp., als ook Serratia spp., Enterobacter spp. en tenslotte Alcaligenes spp.. Er waren geen opvallende verschillen in de mate van en de soort besmetting tussen pangasius en tilapia. Van de 30 reuzengarnalen waren 19 besmet met één tot drie van deze bacteriën (63%). Ook hier gaat het vooral om Acinetobacter spp. en Pseudomonas spp. bacteriën, en in wat mindere mate om Stenotrophomonas spp., Klebsiella spp. en Sphingomonas spp.. De 18 witpootgarnalen waren relatief het schoonst – op vrijwel de helft kwamen de bacteriën überhaupt niet voor. Daarentegen waren vrijwel alle tijgergarnalen (10 van de 11) wel besmet. 1 2 Zie Bijlage 1. Onderzochte vis- en reuzengarnaalproducten in supermarkten en groothandels Zie Bijlage 2. Aangetroffen gramnegatieve staven op vis en garnalen Pagina 11 van 29 Resistente bacteriën op garnalen en vis Afhankelijk van de bacteriesoort zijn de in totaal 55 isolaten getest op zeven tot 20 verschillende soorten antibiotica3. De resistentiepatronen van deze antibiogrammen geven een beeld van de selectiedruk waar de bacteriën in de kwekerijen aan worden blootgesteld. Als er veel antibiotica gebruikt wordt, neemt de selectie op bacteriën met resistentiegenen toe, waardoor resistente bacteriën overleven en gevoelige bacteriën afsterven. Bijzonder resistente ESBL-producerende bacteriën op garnalen Op één van de 30 reuzengarnalen, afkomstig uit Vietnam, zijn meerdere ESBL-producerende Klebsiella pneumoniae bacteriën aangetroffen. Deze bacteriën moeten volgens de richtlijnen van de Werkgroep Infectie Preventie (WIP) als Bijzonder Resistente Micro-Organism (BRMO) worden geclassificeerd (WIP 2013). Uit de DNA sequentie blijkt dat het om een mobiel CTX-M-14 gen gaat behorende tot de CTX-M-9 groep. De bacterie bleek resistent (R) tegen 10 van de 17 geteste antibiotica, verminderd gevoelig (I) voor 3 antibiotica en slechts gevoelig voor 4 soorten antibiotica (S) (zie Tabel 1). Tabel 1. Antibiogram van de op Vietnamese reuzengarnalen aangetroffen ESBL-producerende Klebsiella pneumoniae. S= sensitief (gevoelig) , I = intermediair gevoelig, R = resistent. Antibioticum Resistentie Amoxicilline R Augmentin R Piperacilline/Tazobactam (720) R Cefuroxim R Ceftazidime I Cefotaxime R Cefepime I Imipenem S Meropenem S Gentamicin R Tobramycine R Norfloxacine R Ciprofloxacine S Cotrimoxazol R Trimethoprim R Nitrofurantoine I Colistin S Op één Indonesische tilapiafilet werd ook een Serratia marcescens gevonden die op basis van de phenotypische test een ESBL produceerde. Helaas is deze stam verloren gegaan voor verder onderzoek. (Bijzonder) resistente Pseudomonas bacteriën op garnalen en vis Om een beeld te krijgen van de selectiedruk voor resistente bacteriën in de garnalen- en viskwekerijen is gekeken naar het resistentiepatroon van de veel in water voorkomende Pseudomonas spp. bacteriën. Het geslacht Pseudomonas spp. betreft een grote variabele groep bacteriën waarvan de beruchte ziekenhuisbacterie Pseudomonas aeruginosa het meest bekend is. Van deze pathogeen zijn veel resistentiegegevens beschikbaar, waaronder klinische isolaten geïsoleerd bij Nederlandse intensive care patiënten in de periode 2009-2013 (RIVM 2014). Maar zover bekend is er slecht één keer onderzoek gedaan naar de resistentie van alle in drinkwater 3 Zie 'Bijlage 3. Overzicht antibiogrammen’ Pagina 12 van 29 Resistente bacteriën op garnalen en vis aangetroffen Pseudomonas spp., waarbij het isolaten betrof verkregen uit Portugees drinkwater (Vaz-Moreira et al. 2012). Pseudomonas spp. werd op 6 van 30 reuzengarnalen (20%) en 7 van de 13 vissen (54%) aangetroffen, waarbij op sommige producten meerdere soorten Pseudomonas aanwezig waren. In totaal zijn 18 Pseudomonas isolaten getest op (onder andere) zeven door de Wereldgezondheidsorganisatie (WHO) als kritische aangemerkte antibiotica voor humane gezondheidszorg (WHO 2011a). Van deze antibiotica behoren ceftazidime, imipenem, gentamicin en ciprofloxacine tevens tot de lijst van essentiële geneesmiddelen van de WHO (WHO 2013). De gevonden resistentiepatronen zijn in Figuur 1 afgezet tegen de resultaten van de eerder genoemde onderzoeken. Uit deze indicatieve vergelijking komt naar voren dat de bij garnalen en vis aangetroffen Pseudomonas spp. een opvallend hoge resistentie hebben tegen de geteste klinisch kritische antibiotica. Dit geldt voor de 3e generatie cefalosporinen (ceftazidime), carbapenems (imipenem/meropenem), aminoglycosiden (gentamicin/tobramycine) en polymyxinen (colistin). Bij 12 van de 18 isolaten (67%) was er zelfs sprake van resistentie tegen meerdere antibioticagroepen. Volgens de definities van de WIP, kunnen 5 van de 18 Pseudomonas (28%) zelfs als BRMO worden aangemerkt conform de definitie voor Pseudomonas aeruginosa (Tabel 2 en Tabel 3) (WIP 2013). Eén keer betrof het Vietnamese tijgergarnalen, één keer riviergarnalen uit Bangladesh (beiden zonder keurmerk), twee keer ASC gecertificeerde pangasius uit Vietnam en één keer ASC gecertificeerde tilapia uit Indonesië.4 De bacteriën bleken wel allemaal gevoelig voor ciprofloxacine, behorende tot de 2e generatie (fluor)quinolonen, terwijl klinische isolaten hiervoor wel enigszins resistentie vertoonden. Figuur 1. Resistentiepatronen van Pseudomonas spp. aangetroffen op reuzengarnalen en kweekvis vergeleken met in klinische isolaten aangetroffen Pseudomonas aeruginosa en de in Portugees drinkwater aangetroffen Pseudomonas spp.. 4 Zie ‘Bijlage 3. Overzicht antibiogrammen’ voor de volledige resultaten. Pagina 13 van 29 Resistente bacteriën op garnalen en vis Tabel 2. Resistentiepatronen van Pseudomonas spp. aangetroffen op reuzengarnalen * Conform de WIP BRMO definitie voor Pseudomonas aeruginosa. De gevonden resistentiepatronen voor piperacilline zijn onvolledig en staan daarom niet in de tabel weergegeven, maar zijn zo mogelijk wel meegenomen om te bepalen of het om een BRMO gaat. Tabel 3. Resistentiepatronen van Pseudomonas spp. aangetroffen op kweekvis vergeleken * Conform de WIP BRMO definitie voor Pseudomonas aeruginosa. De gevonden resistentiepatronen voor piperacilline zijn onvolledig en staan daarom niet in de tabel weergegeven, maar zijn zo mogelijk wel meegenomen om te bepalen of het om een BRMO gaat. Producten met multiresistente bacteriën Hoewel niet alle bacteriën consistent op alle soorten antibiotica zijn getest en bacteriën ook van nature al resistent kunnen zijn, is ook een analyse gedaan naar het aantal bacteriën dat resistent is tegen twee of meer klassen antibiotica.5 Hieruit blijkt dat 24 van de 43 producten (56%) multiresistente bacteriën bevat. Op 44% van de producten (19 van de 43) kwamen zelfs meerdere soorten multiresistente bacteriën per product voor. Slechts op vijf producten waarop bacteriën werden aangetroffen waren de bacteriën tegen geen enkele geteste antibiotica resistent. Een bacterie is resistent voor een klasse antibiotica wanneer het resistent blijkt voor één of meer antibiotica die tot die klasse behoort. 5 Pagina 14 van 29 Resistente bacteriën op garnalen en vis 4. Conclusie en discussie ESBL-producerende bacteriën nu ook gevonden op garnalen De op Vietnamese garnalen aangetroffen ESBL-producerende Klebsiella pneumoniae betreft, conform de richtlijnen van de Werkgroep Infectie Preventie (WIP), een Bijzonder Resistente Micro-Organism (BRMO). Het is een belangrijke verwekker van ziekenhuisinfecties bij mensen. Multiresistente Klebsiella stammen zijn berucht om hun vermogen zich te verspreiden in ziekenhuizen. Bij een uitbraak in ziekenhuis Maasstad in 2011 werden meer dan 100 mensen besmet en zijn drie patiënten zeer waarschijnlijk overleden als gevolg van de infectie met de multiresistente Klebsiella (RIVM 2011; IGZ 2012). Voor zover bekend zijn er in Nederland niet eerder ESBL-producerende bacteriën in garnalen aangetoond (CVI 2014). De CTX-M-9 groep met het CTX-M-14 gen die bij de Klebsiella pneumoniae is gevonden was in 2006 het één na meest voorkomende ESBL-gen uit menselijke isolaten en is nog steeds aan een opmars bezig bij mensen en voedselproducerende dieren. Samen met de andere CTX-M varianten spreken onderzoekers daarom van een “CTXM beta-lactamase pandemie” en cynisch over een “succesverhaal voor antibioticaresistentie” (Canton, Coque 2006; D’Andrea et al. 2013; Seiffert et al. 2013). “ESBL's van de CTX-M-groep hebben hun oorsprong in Kluyvera spp., hebben hun weg gevonden naar E. coli en andere Enterobacteriën en ziekteverwekkers van mensen en dieren, en hun verdere ontwikkeling en wereldwijde verspreiding is een indrukwekkend voorbeeld van onvoorziene, relatief snelle gebeurtenissen die de belangrijkste groep van antibiotica ondoeltreffend heeft gemaakt” (Witte 2013) Garnalen geproduceerd in Vietnam De ESBL-producerende bacteriën waren aangetroffen op gekweekte Black Tiger garnalen afkomstig uit Vietnam. Vietnam is met 300.000 ton per jaar – omgerekend 1,2 miljard garnalen – de topproducent van deze garnalen ter wereld en staat bekend om haar relatief hoge antibioticagebruik in de aquacultuur (Thang 2013; Rico et al. 2013; NVWA 2009). In 2009 exporteerde Vietnam garnalen naar 82 andere landen. De 10 grootste markten (meer dan 80% exportwaarde) zijn Japan, de Verenigde Staten, Zuid-Korea, Taiwan, Duitsland, China, Australië, Canada, Verenigd Koninkrijk en België (Minh Duc 2011). “Onbeperkt gebruik van antibiotica in de aquacultuur in een enkel land heeft het potentieel om de gezondheid van mens en dier op een wereldwijde schaal te beïnvloeden” (Cabello 2006). Om te achterhalen wanneer in het productieproces de garnalen besmet zijn geraakt met ESBL is aanvullend onderzoek nodig. Het kan zijn dat de ESBL-producerende bacteriën zijn ontstaan door de hoge selectiedruk waaraan ze in de kwekerijen worden blootgesteld. Dat zou in lijn zijn met de hoge resistentieniveau’s die gevonden zijn. Meer waarschijnlijk is dat de besmetting is gekomen door dat het water in de kweekvijvers besmet is door bronnen in de omgeving en door het hoge antibioticagebruik (langer) kan overleven. Ten slotte is het ook mogelijk dat de garnalen tijdens de verwerking besmet zijn door machines of mensen. Vast staat in ieder geval dat bij de bacteriën op de onderzochte garnaal- en vissoorten verontrustend hoge resistentieniveau’s zijn gevonden. De ESBL ‘pandemie’ breidt zich dus nog steeds uit, waardoor consumenten nu ook door de consumptie van Vietnamese garnalen aan ESBL-producerende bacteriën worden blootgesteld. Pagina 15 van 29 Resistente bacteriën op garnalen en vis Gekweekte garnalen en vis een bron van multiresistente bacteriën Onze resultaten geven aan dat de ingevoerde garnalen een reservoir vormen voor multiresistente Klebsiella spp. en de potentiële gezondheidsrisico's van dergelijke stammen niet mag worden onderschat” Onderzoekers naar multiresistente bacteriën op Thaise garnalen (Nawaz et al. 2012). Voor zover bekend werden er éénmaal eerder, in 2010, ESBL-producerende Vibrio parahaemolyticus pathogenen aangetroffen in garnalen in Hong Kong. De onderzoekers spraken hun zorgen uit over de mogelijk volksgezondheidsrisico’s en pleiten voor monitoring van deze producten op multiresistente bacteriën (Wong et al. 2012). In 2012 hebben Amerikaanse onderzoekers gekeken naar de prevalentie van multiresistente Klebsiella spp. op geïmporteerde Vietnamese garnalen. De onderzoekers stelden dat er veel verschillende soorten antibiotica gebruikt worden in garnalenkwekerijen om de groei te stimuleren en om de ziekten tegen te gaan die veroorzaakt worden door overvolle, vee-industriële condities, en er geregeld residuen van deze antibiotica zijn aangetroffen in het weefsel van de garnalen. Hoewel er geen ESBL-producerende bacteriën werden gevonden, bleek uit hun onderzoek wel dat de ingevoerde garnalen een reservoir waren voor multiresistente Klebsiella spp. met potentiële grote gezondheidsrisico's (Nawaz et al. 2012). Op kweekvis zijn twee keer eerder, in 2010 in Egypte en 2012 in China, ESBL genen aangetoond bij respectievelijk 4% en 1,4% van de isolaten (Marti et al. 2014; Jiang et al. 2012; Ishida et al. 2010). Ook hier concludeerden de onderzoekers dat er wereldwijd meer inspanningen gedaan moeten worden om de resistentieontwikkelingen in de aquacultuur te monitoren en te controleren, omdat de aquacultuur een belangrijk reservoir van resistentiegenen is die het menselijk gebruik van kritische antibiotica bedreigt (Jiang et al. 2012). Overeenkomstige waarschuwingen en aanbevelingen werden ook al door InnoTact aan de NVWA gerapporteerd naar aanleiding van hun onderzoek naar resistente bacteriën op garnalen en vis (InnoTact Consulting 2008). Ten slotte, maar niet als minste, stelde de Wereldgezondheidsorganisatie, de Voedsel- en Landbouworganisatie van de Verenigde Naties en Wereldorganisatie voor diergezondheid in 2003 al dat gezien de resistentieproblematiek bij gekweekte vis, ook vissen gemonitord zouden moeten worden op resistente bacteriën, een advies dat door Nederlandse onderzoekers van het Centraal Veterinair Instituut, Landbouw Economisch Instituut en RIKILT in 2009 werd herhaald (FAO et al. 2003; Koene et al. 2009). “Het monitoren van zowel resistentieontwikkeling als het gebruik bij mens en dier, inclusief de visteelt is hierbij belangrijk” Nederlandse onderzoekers in “Registratie en monitoring van antibioticumgebruik in dieren” (Koene et al. 2009) De in dit onderzoek gevonden resistentiepatronen van Pseudomonas spp. in garnalen en vis voor humaan kritische antibiotica onderstrepen deze conclusies. Hoewel het gaat om een indicatieve vergelijking, hebben zowel de garnalen als de vis vergeleken met de klinisch relevante Pseudomonas aeruginosa en Pseudomonas spp. die in drinkwater gevonden werd, een zeer hoge resistentie tegen zes van de zeven geteste klinisch kritische antibiotica. Bij maar liefst 67% van de isolaten was er sprake van multiresistentie tegen deze antibiotica en 28% kon zelfs als BRMO geclassificeerd worden. Hierbij is geen significant onderscheid tussen vis of garnalen. De op kweekvis aangetroffen BRMO werden alle drie onder het ASC keurmerk geproduceerd. Daarmee bleken dus 3 van de 10 ASC producten (30%) besmet met bijzonder resistente Pseudomonas bacteriën, ondanks de extra eisen die dit keurmerk stelt aan het gebruik van humaan kritische antibiotica. Op de drie visproducten zonder een ASC keurmerk werd Pagina 16 van 29 Resistente bacteriën op garnalen en vis slecht één keer Pseudomonas spp. aangetroffen. Het onderzoek is te beperkt in opzet om harde conclusies te trekken over mogelijke verschillen tussen de resistentieprofielen van producten met en producten zonder keurmerk. Het beeld van een hoge selectiedruk op resistente bacteriën lijkt bevestigd te worden wanneer gekeken wordt naar het resistentiepatroon van alle in de producten aangetroffen bacteriesoorten. 24 van de 43 producten (56%) bevatten multiresistente bacteriën, waarvan op 19 producten (44%) zelfs meerdere multiresistente bacteriën voorkomen. Gevaar voor overdracht van resistentie naar andere bacteriën Van zowel Klebsiella spp. en Pseudonomas spp. is bekend dat zij de resistentiegenen die zich bevinden op kleine stukjes DNA (plasmiden), zoals het aangetroffen CTX-M-14 gen, kunnen overdragen naar andere gramnegatieve bacteriën. Deze horizontale genoverdracht tussen bacteriën vindt frequent plaats en maakt dat de resistentiegenen zich lange tijd kunnen handhaven en verspreiden onder verschillende soorten bacteriën (Tran et al. 2011; Vaidya 2011; Berg, Trevors 1990). Ook in dit onderzoek zijn meermalen verschillende bacteriën op hetzelfde product gevonden, waartussen deze resistentie-overdracht zou kunnen plaatsvinden. Monitoring aquacultuurproducten noodzakelijk ‘Controleren of er ESBL bacteriën aanwezig zijn is prima mogelijk. Het is onbegrijpelijk dat dit nog niet bij wet verplicht is’ Directeur Edwin Wekking van Foodscore Group in Uitgebeend – Hoe veilig is ons voedsel nog? (van Silfhout 2014) De vondst van ESBL op garnalen en de vijf aangetroffen BRMO’s onderstrepen dat het overmatig antibioticagebruik in de aquacultuur zorgt voor een reservoir van multiresistente bacteriën, die via haar producten een weg vinden naar de Nederlandse consument. Om consumenten te beschermen, is het noodzakelijk dat de overheid naast veehouderijproducten, ook deze producten gaat monitoren op de prevalentie van resistente bacteriën. Al in 2009 heeft het bureau risicobeoordeling van de NVWA de politiek hiertoe geadviseerd, maar dit advies werd toen genegeerd. Gezien onze onderzoeksresultaten zou het opnieuw negeren van deze oproep onverantwoord zijn. Onveilige levensmiddelen mogen niet in de handel gebracht worden ‘Alles overziend zijn er bewijzen dat een deel van de menselijke infecties door Expanded-Spectrum Cephalosporine resistente bacteriën afkomstig is van voedselproducerende dieren.’ Conclusie van onderzoekers na een systematische review van de huidige onderzoeken (Lazarus et al. 2014) Zeer recent hebben wetenschappers na een systematische review voldoende bewijzen gevonden dat mensen geïnfecteerd kunnen worden door zeer resistente ziekmakende bacteriën afkomstig van voedselproducerende dieren (Lazarus et al. 2014). Naast kip, kalkoen en rundvlees maakt de vondst op garnalen en vis duidelijk dat de verspreiding van ESBL, maar ook andere bijzonder resistente bacteriën, via vis of garnalen een reëel risico voor de volksgezondheid vormt. “Levensmiddelen worden niet in de handel gebracht indien zij onveilig zijn” Artikel 14 van de Europees Algemene Levensmiddelen Verordening (EG 2002) Pagina 17 van 29 Resistente bacteriën op garnalen en vis In dit kader laat de Europees Algemene Levensmiddelen Verordening (EG 178/2002) er geen misverstanden over bestaan: levensmiddelen mogen niet in de handel worden gebracht wanneer zij – op korte of op lange termijn – schadelijk kunnen zijn voor de gezondheid. Nationale overheden mogen hiertoe eigenhandig bovenwettelijke maatregelen treffen, bijvoorbeeld door extra eisen te stellen en onveilige geachte producten uit de handel te nemen (EG 2002). Gezien de bewezen risico’s voor de volksgezondheid, zijn er dan ook verdergaande maatregelen nodig om de verspreiding van resistente bacteriën via ons voedsel tegen te gaan. Pagina 18 van 29 Resistente bacteriën op garnalen en vis 5. Bijlagen Bijlage 1. Onderzochte vis- en reuzengarnaalproducten in supermarkten en groothandels Soort bedrijf Productsoort Diersoort Keurmerk Land van herkomst Supermarkt Vis Pangasius ASC Vietnam Aantal producten 1 Supermarkt Vis Pangasius ASC Vietnam 1 Supermarkt Vis Pangasius ASC Vietnam 1 Supermarkt Vis Tilapia ASC Indonesië 1 Supermarkt Vis Tilapia ASC Indonesië 1 Supermarkt Vis Tilapia ASC Indonesië 2 Supermarkt Vis Tilapia ASC Indonesië 1 Supermarkt Vis Totaal Supermarkt Reuzengarnalen Witpootgarnaal Geen Ecuador / Indonesië / Thailand 1 Supermarkt Reuzengarnalen Witpootgarnaal Geen Ecuador / Thailand / Indonesië 2 Supermarkt Reuzengarnalen Witpootgarnaal Geen India 1 Supermarkt Reuzengarnalen Witpootgarnaal Geen Thailand / Indonesië / China 1 Supermarkt Reuzengarnalen Witpootgarnaal Geen Thailand / Indonesië / China 2 Supermarkt Reuzengarnalen Witpootgarnaal Geen Thailand / Indonesië / China 1 Supermarkt Reuzengarnalen Witpootgarnaal Geen Thailand / Vietnam 2 Supermarkt Reuzengarnalen Witpootgarnaal Geen Thailand / Vietnam / Indonesië Supermarkt Reuzengarnalen Totaal 8 1 11 Supermarkt Totaal 19 Groothandel Vis Pangasius ASC Vietnam 2 Groothandel Vis Pangasius Geen Vietnam 1 Groothandel Vis Tilapia Geen China 1 Groothandel Vis Tilapia Geen China 1 Groothandel Vis Totaal Groothandel Reuzengarnalen Witpootgarnaal Geen China 2 Groothandel Reuzengarnalen Witpootgarnaal Geen India 2 Groothandel Reuzengarnalen Witpootgarnaal Geen India 1 Groothandel Reuzengarnalen Witpootgarnaal Geen India 2 Groothandel Reuzengarnalen Riviergarnaal Geen Bangladesh 1 Groothandel Reuzengarnalen Tijgergarnaal Geen Bangladesh 1 Groothandel Reuzengarnalen Tijgergarnaal Geen India 1 Groothandel Reuzengarnalen Tijgergarnaal Geen Indonesië 2 Groothandel Reuzengarnalen Tijgergarnaal Geen Vietnam 4 Groothandel Reuzengarnalen Tijgergarnaal Geen Vietnam 1 Groothandel Reuzengarnalen Tijgergarnaal Geen Vietnam Groothandel Reuzengarnalen Totaal 5 2 19 Groothandel Totaal 24 Totaal producten 43 Pagina 19 van 29 Resistente bacteriën op garnalen en vis Bijlage 2. Aangetroffen gramnegatieve staven op vis en garnalen Productsoort Diersoort Gevonden bacteriën Vis Pangasius Geen Aantal producten 1 Vis Pangasius Acinetobacter spp. 1 Vis Pangasius Enterobacter spp. 2 Vis Pangasius Psuedomonas spp. 3 Vis Pangasius Onbekend 1 Vis Pangasius Total Vis Tilapia Geen 1 Vis Tilapia Acinetobacter spp. 3 Vis Tilapia Psuedomonas spp. 4 Vis Tilapia Alcaligenes spp. 1 Vis Tilapia Serratia spp. 2 Vis Tilapia Total 6 7 Vis Totaal 13 Reuzengarnalen Riviergarnaal Psuedomonas spp. 1 Reuzengarnalen Riviergarnaal Total Reuzengarnalen Tijgergarnaal Geen 1 Reuzengarnalen Tijgergarnaal Acinetobacter spp. 3 Reuzengarnalen Tijgergarnaal Enterobacter spp. 1 Reuzengarnalen Tijgergarnaal Klebsiella spp. 3 Reuzengarnalen Tijgergarnaal Psuedomonas spp. 1 Reuzengarnalen Tijgergarnaal Sphingomonas spp. 3 Reuzengarnalen Tijgergarnaal Stenotrophomonas spp. Reuzengarnalen Tijgergarnaal Total Reuzengarnalen Witpootgarnaal Geen Reuzengarnalen Witpootgarnaal Acinetobacter spp. 3 Reuzengarnalen Witpootgarnaal Klebsiella spp. 1 Reuzengarnalen Witpootgarnaal Psuedomonas spp. 4 Reuzengarnalen Witpootgarnaal Sphingomonas spp. 1 Reuzengarnalen Witpootgarnaal Stenotrophomonas spp. 3 Reuzengarnalen Witpootgarnaal Alcaligenes spp. 1 Reuzengarnalen Witpootgarnaal Escherichia spp. Reuzengarnalen Witpootgarnaal Total 1 1 11 10 1 18 Reuzengarnalen Totaal 30 Totaal producten 43 Pagina 20 van 29 Resistente bacteriën op garnalen en vis Bijlage 3. Overzicht antibiogrammen Overzicht van de gevoeligheidsbepalingen (antibiogrammen) van de aangetroffen bacteriën. Voor sommige antibiotica was de uitslag niet eenduidig. Deze zijn aangemerkt met een ? en niet in de analyse meegenomen. Monstern ummer 1407600 056-01 1407600 056-01 1407600 074-01 1407600 074-01 Diersoort (Latijns) Pangasius (Pangasius hypophtalmus) Pangasius (Pangasius hypophtalmus) Witpootgarnaal (Litopenaues vannamei) Witpootgarnaal (Litopenaues vannamei) 1407600 076-01 1407600 078-01 1407600 079-01 1407600 080-01 1407600 080-01 1407600 081-01 1407600 083-01 Witpootgarnaal (Litopenaues vannamei) Witpootgarnaal (Litopenaues vannamei) Pangasius (Pangasius hypophtalmus) Witpootgarnaal (Litopenaues vannamei) Witpootgarnaal (Litopenaues vannamei) Witpootgarnaal (Litopenaues vannamei) Witpootgarnaal (Litopenaues vannamei) 1407600 083-01 1407600 083-01 Witpootgarnaal (Litopenaues vannamei) Witpootgarnaal (Litopenaues vannamei) 1407600 084-01 Witpootgarnaal (Litopenaues vannamei) 1407600 084-01 1407600 086-01 1407600 087-01 1407600 087-01 1407600 088-01 1407600 088-01 1407600 089-01 1407600 089-01 1407600 090-01 1407600 090-01 1407600 092-01 Witpootgarnaal (Litopenaues vannamei) Witpootgarnaal (Litopenaues vannamei) Tilapia (Oreochromis niloticus) Tilapia (Oreochromis niloticus) Witpootgarnaal (Litopenaues vannamei) Witpootgarnaal (Litopenaues vannamei) Tilapia (Oreochromis niloticus) Tilapia (Oreochromis niloticus) Reuze tijgergarnaal (Panaeus monodon) Reuze tijgergarnaal (Panaeus monodon) Tilapia (Oreochromis niloticus) 1407600 092-01 1407600 094-01 1407600 098-01 Tilapia (Oreochromis niloticus) Reuze tijgergarnaal (Panaeus monodon) Witpootgarnaal (Litopenaues vannamei) Land van herkomst Keur merk Vietnam ASC Vietnam Thailand / Vietnam Thailand / Vietnam Thailand / Vietnam / Indonesië Thailand / Indonesië / China ASC Vietnam ASC India Geen India Geen China Geen Geen Geen Geen Organisme Acinetobacter genospecies 3 (1) Acinetobacter genospecies 3 (2) Pseudomonas species Stenotrophomonas maltophilia Ampic illine Amoxi cilline Augm entin R Piperacilline/Tazo bactam (720) Cefo xitin Cefur oxim Cefuroxi m-axetil S R R R R R Geen Gram Negatieve Staaf Geen Gram Negatieve Staaf Geen Gram Negatieve Staaf Acinetobacter genospecies 3 R Cefota xime S R R Ceftaz idime S R R R R R S Cefe pime Imipe nem S S S R I S Genta micin Tobra mycine S Norflox acine Ciproflo xacine Cotrim oxazol S S S S S S S S R R S S R R S S Trimeth oprim Nitrofura ntoine Sulfon amide R S S R R Coli stin S S R S S S R R S S R R S S [?] S S I [?] R S R S S S S S S S S R S S R S S S S S S S S R S S R S S S S S S S R S R S S S S S I S I S S S S R R R R Geen Acinetobacter johsonii Geen Gram Negatieve Staaf India Geen Pseudomonas species R R R India Geen R R R India Ecuador / Indonesië / Thailand Ecuador / Indonesië / Thailand Geen Ps-spp Stenotrophomonas maltophilia R R R Geen Acinetobacter genospecies 3 R R S S Geen Alcaligenes xylosoxidans ssp. xylosoxidans R S S China Geen ASC Indonesië ASC India Geen India Geen Pseudomonas species Acinetobacter genospecies 3 Alcaligenes xylosoxidans ssp. xylosoxidans Acinetobacter genospecies 3 Stenotrophomonas maltophilia S Indonesië R Indonesië ASC Acinetobacter johsonii S S S Indonesië ASC S S Vietnam Geen Vietnam Geen Acinetobacter species Stenotrophomonas maltophilia (1) Stenotrophomonas maltophilia (2) Indonesië ASC Pseudomonas species R R R Indonesië ASC R R S S R Geen R R R S R S India Geen Serratia marcescens Enterobacter cloacae complex Geen Gram Negatieve Staaf R Bangladesh R R S S S S S S R S S [?] I I S S[?] R S S S S S S R R R R R R S R S S S S S S S S S S S S R R S R R R S R? R? R? R? S S S S S R S S R R Merop enem R S R S I R R R S S R R R R R R R R S S R S S S R S R S R R S S R S S S R R S S S S S S S S S S R R S S S S S S S S S I S Pagina 21 van 29 Resistente bacteriën op garnalen en vis Monstern ummer 1407600 099-01 1407600 099-01 Diersoort (Latijns) Witpootgarnaal (Litopenaues vannamei) Witpootgarnaal (Litopenaues vannamei) Land van herkomst Thailand / Indonesië / China Thailand / Indonesië / China Keur merk Organisme Geen Esch-col Geen Klebsiella pneumoniae 1407600 100-01 Reuze tijgergarnaal (Panaeus monodon) Vietnam Geen Pseudomonas species (1) S S 1407600 100-01 1407600 101-01 1407600 101-01 1407600 102-01 1407600 103-01 1407600 103-01 1407600 104-01 Reuze tijgergarnaal (Panaeus monodon) Tilapia (Oreochromis niloticus) Tilapia (Oreochromis niloticus) Reuze tijgergarnaal (Panaeus monodon) Reuze riviergarnaal (Macrobrachium rosenbergii) Reuze riviergarnaal (Macrobrachium rosenbergii) Reuze tijgergarnaal (Panaeus monodon) Vietnam Geen Pseudomonas species (2) R China Geen Acinetobacter species R R R China Geen Pseudomonas species R R R Indonesië Geen Bangladesh Geen Bangladesh Geen Vietnam Geen Acinetobacter johsonii Pseudomonas species (1) Pseudomonas species (2) Geen Gram Negatieve Staaf 1407600 105-01 1407600 715-01 1407600 716-01 1407600 716-01 1407600 717-01 1407600 718-01 1407600 718-01 Tilapia (Oreochromis niloticus) Witpootgarnaal (Litopenaues vannamei) Pangasius (Pangasius hypophtalmus) Pangasius (Pangasius hypophtalmus) Witpootgarnaal (Litopenaues vannamei) Tilapia (Oreochromis niloticus) Tilapia (Oreochromis niloticus) China Thailand / Vietnam Geen Vietnam ASC Vietnam Thailand / Indonesië / China ASC Indonesië 1407600 719-01 Witpootgarnaal (Litopenaues vannamei) 1407600 720-01 1407600 721-01 Witpootgarnaal (Litopenaues vannamei) Tilapia (Oreochromis niloticus) Indonesië Ecuador / Thailand / Indonesië Ecuador / Thailand / Indonesië Indonesië 1407600 721-01 1407600 722-01 Tilapia (Oreochromis niloticus) Pangasius (Pangasius hypophtalmus) Indonesië 1407600 722-01 1407600 723-01 1407600 724-01 1407600 724-01 1407600 725-01 1407600 726-01 1407600 726-01 1407600 727-01 1407600 728-01 1407600 730-01 1407600 730-01 Pangasius (Pangasius hypophtalmus) Witpootgarnaal (Litopenaues vannamei) Pangasius (Pangasius hypophtalmus) Pangasius (Pangasius hypophtalmus) Reuze tijgergarnaal (Panaeus monodon) Reuze tijgergarnaal (Panaeus monodon) Reuze tijgergarnaal (Panaeus monodon) Witpootgarnaal (Litopenaues vannamei) Reuze tijgergarnaal (Panaeus monodon) Pangasius (Pangasius hypophtalmus) Pangasius (Pangasius hypophtalmus) Geen Geen Gram Negatieve Staaf Geen Gram Negatieve Staaf Pseudomonas aeruginosa Ampic illine Amoxi cilline Augm entin Piperacilline/Tazo bactam (720) Cefo xitin Cefur oxim Cefuroxi m-axetil Ceftaz idime Cefota xime Cefe pime Imipe nem Merop enem Genta micin Tobra mycine Norflox acine Ciproflo xacine Cotrim oxazol Trimeth oprim Nitrofura ntoine S [?] S S [?] S [?] S [?] [?] S S S[?] S S[?] S S S[?] S S S[?] S R R S S S S S S S S S S S S S S S S S S S S S S R S R R R R R R R R I R R R S S S S S R S S R R R S R S R S R S S S S S S I S S S S S S S S S R S R R R R R S S S S S S S S S S R I R S S R S R R R S S R R S S S S S I S S S R S R R S R R S R R R R R R R S R R R R R R R ASC Pseudomonas species Geen Gram Negatieve Staaf Pseudomonas fluorescens R R R R R ASC Serratia marcescen R R R R R Geen Geen Gram Negatieve Staaf ASC Geen Gram Negatieve Staaf Pseudomonas aeruginosa R R R R R R S R S S ASC Pseudomonas fluorescens R R R R R R R R S S Vietnam ASC Pseudomonas species R R R R R R R R S R S R Vietnam Thailand / Indonesië / China ASC R R R S R R R S S S S S S R Vietnam ASC Pseudomonas stutzeri Geen Gram Negatieve Staaf Enterobacter cloacae complex R R R S S S S S S S S S R R I Vietnam ASC Pseudomonas species R R R R R R R R Indonesië Geen Acinetobacter lwoffii R R R S R S Vietnam Geen R R S S Vietnam Geen R R S India Geen S S India Geen Klebsiella pneumoniae Sphingomonas paucimobilis Sphingomonas paucimobilis Sphingomonas paucimobilis S S Vietnam Geen Enterobacter asburiae S S S Vietnam Geen Gram negatieve staven S S Geen Geen R R R S R S R R R R R R S R S S S S S S S S S S S S S R R S I S S R S S R S R S I S S S S S S S S S I S S S S S S S S S S S S S S S S S S S S S S S S S S S S S S S S S I S S S S R S S S S S S S S S S R S S S I S S S R S S S R S R R I Coli stin I R Geen Sulfon amide S R Pagina 22 van 29 Resistente bacteriën op garnalen en vis Monstern ummer 1407600 731-01 1407600 731-01 Diersoort (Latijns) Reuze tijgergarnaal (Panaeus monodon) Reuze tijgergarnaal (Panaeus monodon) 1407600 733-01 Reuze tijgergarnaal (Panaeus monodon) 1407600 734-01 1407600 734-01 1407600 738-01 Reuze tijgergarnaal (Panaeus monodon) Reuze tijgergarnaal (Panaeus monodon) Witpootgarnaal (Litopenaues vannamei) Land van herkomst Keur merk Organisme Ampic illine Amoxi cilline Augm entin Piperacilline/Tazo bactam (720) Vietnam Geen Acinetobacter species R R R R Vietnam Vietnam Geen Klebsiella pneumoniae R R R R Geen Sphingomonas paucimobilis Vietnam Geen Klebsiella ozaenae R R Vietnam Geen Klebsiella pneumoniae R India Geen Pseudomonas species R Cefo xitin Cefur oxim Cefuroxi m-axetil Ceftaz idime Cefota xime R S S R R R S S S R S S S R R S Cefe pime Imipe nem R S Merop enem Genta micin Tobra mycine R R Cotrim oxazol S S S R S S S I R I S S R R R R S S S S S S S S S S S S S S S S R S S S S S S S S S S S S R S S S R R R Ciproflo xacine R S R Norflox acine Trimeth oprim Nitrofura ntoine R R Sulfon amide Coli stin R I S R R S I S S S S I R Pagina 23 van 29 Resistente bacteriën op garnalen en vis 6. Bronnen ASC (2012a): ASC Pangasius Standard. Version 1.0 Jan 2012. Online beschikbaar via http://www.ascaqua.org/upload/ASC%20Pangasius%20Standard_v1.0.pdf. ASC (2012b): ASC Tilapia Standard. Version 1.0 Jan 2012. Online beschikbaar via http://www.ascaqua.org/upload/ASC%20Tilapia%20Standard_v1.0.pdf. ASC (2014): ASC Shrimp Standard. Version 1.0 March 2014. Online beschikbaar via http://www.ascaqua.org/upload/ASC%20Shrimp%20Standard_v1.0.pdf. Berg, G.; Trevors, J. T. (1990): Bacterial conjugation between Escherichia coli and Pseudomonas spp. donor and recipient cells in soil. In J Ind Microbiol 5 (2-3), pp. 79–84. Cabello, Felipe C. (2006): Heavy use of prophylactic antibiotics in aquaculture: a growing problem for human and animal health and for the environment. In Environ Microbiol 8 (7), pp. 1137–1144. Canton, Rafael; Coque, Teresa M. (2006): The CTX-M beta-lactamase pandemic. In Curr Opin Microbiol 9 (5), pp. 466–475. CBG (2013): Diergeneesmiddelen - informatiebank. Online beschikbaar via http://www.cbgmeb.nl/CBG/nl/diergeneesmiddelen/diergeneesmiddeleninformatiebank/default.htm. CVI (2014): Monitoring naar resistente bacteriën in gekweekte garnalen en vis. Telefonisch contact, 2014. D’Andrea, Marco Maria; Arena, Fabio; Pallecchi, Lucia; Rossolini, Gian Maria (2013): CTX-M-type β-lactamases: A successful story of antibiotic resistance. In Special Issue Antibiotic Resistance 303 (6–7), pp. 305–317. Online beschikbaar via http://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S1438422113000234. DLO (2014): Persoonlijke communicatie Dienst Landbouwkundig Onderzoek, 11/5/2014. EC (2013): Verkeersveiligheid: aantal verkeersdoden in de EU nog nooit zo laag - Europa maakt nu ook werk van een strategie voor gewonden in het verkeer. Europese Commissie. Online beschikbaar via http://europa.eu/rapid/press-release_IP-13-236_nl.htm. EC (2014): Food Safety - Animal Nutrition - Feed Contaminants - Basic Legislation. Europese Commissie. Online beschikbaar via http://ec.europa.eu/food/food/animalnutrition/feedadditives/legisl_en.htm. EG (2002): Verordening (EG) nr. 178/2002 van het Europees Parlement en de Raad van 28 januari 2002 tot vaststelling van de algemene beginselen en voorschriften van de levensmiddelenwetgeving, tot oprichting van een Europese Autoriteit voor voedselveiligheid en tot vaststelling van procedures voor voedselveiligheidsaangelegenheden. Europese Gemeenschap. Online beschikbaar via http://eur-lex.europa.eu/legalcontent/NL/TXT/?qid=1414155346688&uri=CELEX:32002R0178. Elwood, R. W. (2012): Evidence for pain in decapod crustaceans. In Animal Welfare 21 (1), pp. 23–27. Online beschikbaar via http://www.ingentaconnect.com/content/ufaw/aw/2012/00000021/A00201s2/art00004. FAO (2012): FAO Fisheries and Aquaculture Department - Summary tables of Fishery Statistics. Food and agriculture organization of the United Nations. Online beschikbaar via ftp://ftp.fao.org/FI/STAT/summary/default.htm. Pagina 24 van 29 Resistente bacteriën op garnalen en vis FAO (2014a): FAO Fisheries & Aquaculture - Cultured Aquatic Species Information Programme - Pangasius hypophthalmus (Sauvage, 1878). Online beschikbaar via http://www.fao.org/fishery/culturedspecies/Pangasius_hypophthalmus/en. FAO (2014b): FAO Fisheries & Aquaculture - Cultured Aquatic Species Information Programme- Nile tilapia Oreochromis niloticus (Linnaeus, 1758 ). Online beschikbaar via http://www.fao.org/fishery/culturedspecies/Oreochromis_niloticus/en#tcNA008C. FAO; WHO; OiE (2003): Joint FAO/OIE/WHO Expert Workshop on Non-Human Antimicrobial Usage and Antimicrobial Resistance: Scientific assessment. Wereldorganisatie voor diergezondheid. Gezondheidsraad (2011): Antibiotica in de veeteelt en resistente bacteriën bij mensen. Den Haag: Gezondheidsraad. Online beschikbaar via http://edepot.wur.nl/176843. Grave, K.; Torren-Edo, J.; Mackay, D. (2010): Comparison of the sales of veterinary antibacterial agents between 10 European countries. In Journal of Antimicrobial Chemotherapy 65 (9), pp. 2037–2040. He, S.; Wan, Q.; Ren, P.; Yang, Y. (2011): The Effect of Dietary Saccharoculture on Growth Performance, NonSpecific Immunity and Autochthonous Gut Microbiota of Gibel Carp Carassius auratus. In J Aquac Res Development 01 (01). Online beschikbaar via http://omicsonline.org/2155-9546/2155-9546-S1-010.php?%2520aid=2649. IGZ (2012): Falen infectiepreventie in het Maasstad Ziekenhuis verwijtbaar. Inspectie voor de Gezondheidszorg. Online beschikbaar via http://www.igz.nl/actueel/nieuws/faleninfectiepreventieinhetmaasstadziekenhuisverwijtbaar.aspx. InnoTact Consulting (2008): Antibiotic resistance in bacteria from farmed fish and shrimps. Woudenberg: InnoTact Consulting. Online beschikbaar via http://edepot.wur.nl/8630. Ishida, Yojiro; Ahmed, Ashraf M.; Mahfouz, Nadia B.; Kimura, Tomomi; El-Khodery, Sabry A.; Moawad, Amgad A.; Shimamoto, Tadashi (2010): Molecular analysis of antimicrobial resistance in gram-negative bacteria isolated from fish farms in Egypt. In J Vet Med Sci 72 (6), pp. 727–734. Jiang, H.-X; Tang, D.; Liu, Y.-H; Zhang, X.-H; Zeng, Z.-L; Xu, L.; Hawkey, P. M. (2012): Prevalence and characteristics of -lactamase and plasmid-mediated quinolone resistance genes in Escherichia coli isolated from farmed fish in China. In Journal of Antimicrobial Chemotherapy 67 (10), pp. 2350–2353. Koene, M.G.J.; Mevius, D.J.; Bondt, N.; Sterrenburg, P. (2009): Registratie en monitoring van antibioticumgebruik in dieren. Lazarus, B.; Paterson, D. L.; Mollinger, J. L.; Rogers, B. A. (2014): Do Human Extraintestinal Escherichia coli Infections Resistant to Expanded-Spectrum Cephalosporins Originate From Food-Producing Animals? A Systematic Review. In Clinical Infectious Diseases. Online beschikbaar via http://cid.oxfordjournals.org/content/early/2014/10/09/cid.ciu785. Le, Tuan Xuan; Munekage, Yukihiro; Kato, Shin-ichiro (2005): Antibiotic resistance in bacteria from shrimp farming in mangrove areas. In Science of The Total Environment 349 (1–3), pp. 95–105. Online beschikbaar via http://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0048969705000264. Pagina 25 van 29 Resistente bacteriën op garnalen en vis Leverstein-van Hall, M. A.; Dierikx, C. M.; Cohen Stuart, J.; Voets, G. M.; van den Munckhof, M. P.; van EssenZandbergen, A. et al. (2011): Dutch patients, retail chicken meat and poultry share the same ESBL genes, plasmids and strains. In Clinical Microbiology & Infection 17 (6), pp. 873–880. Marti, Elisabet; Variatza, Eleni; Balcazar, Jose Luis (2014): The role of aquatic ecosystems as reservoirs of antibiotic resistance. In Trends in Microbiology 22 (1), pp. 36–41. Online beschikbaar via http://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0966842X13002242. McPhearson, Roland M.; DePaola, Angelo; Zywno, Sabrina R.; Motes Jr., Miles L.; Guarino, Anthony M. (1991): Antibiotic resistance in Gram-negative bacteria from cultured catfish and aquaculture ponds. In Aquaculture 99 (3– 4), pp. 203–211. Online beschikbaar via http://www.sciencedirect.com/science/article/pii/004484869190241X. Minh Duc, Nguyen (2011): Value chain analysis Vietnam. MINLNV (2007): Nationale Agenda Diergezondheid 2007-2015. Voorkomen is beter dan genezen. Ministerie van Landbouw, Natuur en Voedselkwaliteit. Online beschikbaar via http://www.rijksoverheid.nl/documenten-enpublicaties/rapporten/2007/10/12/nationale-agenda-diergezondheid.html. MINLNV (2010a): Brief minister over cefalosporine-antibiotica in de pluimveehouderij. MINLNV (2010b): Deskundigenberaad RIVM en reductie antibioticumgebruik. Online beschikbaar via http://www.rijksoverheid.nl/documenten-en-publicaties/kamerstukken/2010/04/09/deskundigenberaad-rivm-enreductie-antibioticumgebruik.html. Mood, A.; Brooke, P. (2012): Estimating the Number of Farmed Fish Killed in Global Aquaculture Each Year. Fishcount.org. Online beschikbaar via http://fishcount.org.uk/published/std/fishcountstudy2.pdf. Nawaz, Mohamed; Khan, S. A.; Tran, Q.; Sung, K.; Khan, A. A.; Adamu, I.; Steele, R. S. (2012): Isolation and characterization of multidrug-resistant Klebsiella spp. isolated from shrimp imported from Thailand. In Int J Food Microbiol 155 (3), pp. 179–184. NVWA (2005): Diergeneesmiddelen in kweekvis. Den Haag: Voedsel en Waren Autoriteit. Online beschikbaar via http://edepot.wur.nl/93615. NVWA (2009): Advies inzake de risico’s van gekweekte vis. Nederlandse Voedsel- en Warenautoriteit. Online beschikbaar via http://www.vwa.nl/onderwerpen/risicobeoordelingen1/bestand/39802/risico-s-van-gekweekte-vis. OiE (2004): Global conference on animal welfare. An OIE initiative : Paris, 23-25 February 2004 : proceedings. Paris: Office international des epizooties. Online beschikbaar via http://www.oie.int/fileadmin/Home/eng/Conferences_Events/docs/pdf/proceedings.pdf. Pangasius Vietnam (2012): Pangasius farming area. Online beschikbaar via http://www.pangasiusvietnam.com/Daily-News/441_2780/Vietnamese-pangasius-gets-boost-from-ASC.htm. PBL (2011): Productie kweekvis, 1984-2011. Planbureau voor de Leefomgeving. Online beschikbaar via http://www.compendiumvoordeleefomgeving.nl/indicatoren/nl1538-Viskweek.html?i=20-110. Penders, J.; Stobberingh, E. E. (2007): Antibiotic resistance of motile aeromonads in indoor catfish and eel farms in the southern part of The Netherlands. In International Journal of Antimicrobial Agents 31 (3), pp. 261–265. Phan, Lam T.; Bui, Tam M.; Nguyen, Thuy T. T.; Gooley, Geoff J.; Ingram, Brett A.; Nguyen, Hao V. et al. (2009): Current status of farming practices of striped catfish, Pangasianodon hypophthalmus in the Mekong Delta, Vietnam. Pagina 26 van 29 Resistente bacteriën op garnalen en vis In Aquaculture 296 (3–4), pp. 227–236. Online beschikbaar via http://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0044848609007066. Resende, Juliana Alves; Silva, Vania L.; Fontes, Claudia Oliveira; Souza-Filho, Job Alves; Rocha de Oliveira, Tamara Lopes; Coelho, Cintia Marques et al. (2012): Multidrug-resistance and toxic metal tolerance of medically important bacteria isolated from an aquaculture system. In Microbes Environ 27 (4), pp. 449–455. Rico, Andreu; Phu, Tran Minh; Satapornvanit, Kriengkrai; Min, Jiang; Shahabuddin, A. M.; Henriksson, Patrik J. G. et al. (2013): Use of veterinary medicines, feed additives and probiotics in four major internationally traded aquaculture species farmed in Asia. In Aquaculture 412–413 (0), pp. 231–243. Online beschikbaar via http://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0044848613003542. Rico, Andreu; Van den Brink, Paul J. (2014): Probabilistic risk assessment of veterinary medicines applied to four major aquaculture species produced in Asia. In Science of The Total Environment 468–469 (0), pp. 630–641. Online beschikbaar via http://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S004896971300990X. RIVM (2011): Informatiefolder Klebsiella Oxa-48. Rijksinstituut voor Volksgezondheid en Milieu. Online beschikbaar via http://www.rivm.nl/Documenten_en_publicaties/Algemeen_Actueel/Veelgestelde_vragen/Infectieziekten/Informatief older_Klebsiella_Oxa_48. RIVM (2013): Nethmap 2013. NETHMAP: Consumption of antimicrobial agents and antimicrobial resistance among medically important bacteria in the Netherlands. MARAN: Monitoring of Antimicobial Resistance and antibiotic usage in Animals in the Netherlands: Wageningen UR. Online beschikbaar via http://www.rivm.nl/Documenten_en_publicaties/Algemeen_Actueel/Uitgaven/Infectieziekten/NETHMAP_MARAN_20 13. RIVM (2014): Nethmap/Maran 2014. NETHMAP: Consumption of antimicrobial agents and antimicrobial resistance among medically important bacteria in the Netherlands. MARAN: Monitoring of Antimicobial Resistance and antibiotic usage in Animals in the Netherlands: Wageningen UR. Online beschikbaar via http://www.rivm.nl/dsresource?objectid=rivmp:251953&type=org&disposition=inline. Rogers, L (2011): Antibiotic Resistance and Food Animal Production: a Bibliography of Scientific Studies (19692011). PEW. Sarter, Samira; Kha Nguyen, Hoang Nam; Le Hung, Thanh; Lazard, Jérôme; Montet, Didier (2007): Antibiotic resistance in Gram-negative bacteria isolated from farmed catfish. In Food Control 18 (11), pp. 1391–1396. Online beschikbaar via http://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0956713506002556. SDa (2014): Het gebruik van antibiotica bij landbouwhuisdieren in 2013. Trends, benchmarken bedrijven en dierenartsen. Utrecht: SDa Autoriteit Diergeneesmiddelenautoriteit. Online beschikbaar via http://edepot.wur.nl/306973. Seiffert, Salome N.; Hilty, Markus; Perreten, Vincent; Endimiani, Andrea (2013): Extended-spectrum cephalosporinresistant Gram-negative organisms in livestock: an emerging problem for human health? In Drug Resist Updat 16 (12), pp. 22–45. Stuart, James Cohen; van den Munckhof, Thijs; Voets, Guido; Scharringa, Jelle; Fluit, Ad; Hall, Maurine LeversteinVan (2012): Comparison of ESBL contamination in organic and conventional retail chicken meat. In International Pagina 27 van 29 Resistente bacteriën op garnalen en vis Journal of Food Microbiology 154 (3), pp. 212–214. Online beschikbaar via http://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0168160511007628. Tacon, A.G.J; Hasan, M.R; Metian, M. (2011): Demand and supply of feed ingredients for farmed fish and crustaceans: trends and future prospects. Food and Agricultural organisation. Thang, Luu (2013): Vietnam is the top world producer of black tiger shrimp. Online beschikbaar via http://www.seafood.vasep.com.vn/Daily-News/378_7521/Vietnam-is-the-top-world-producer-of-black-tigershrimp.htm. Tran, Quynh T.; Nawaz, Mohamed S.; Deck, Joanna; Nguyen, Kiet T.; Cerniglia, Carl E. (2011): Plasmid-mediated quinolone resistance in pseudomonas putida isolates from imported shrimp. In Appl. Environ. Microbiol. 77 (5), pp. 1885–1887. Online beschikbaar via 21193671. Uddin, Gazi M Noor; Larsen, Marianne Halberg; Guardabassi, Luca; Dalsgaard, Anders (2013): Bacterial flora and antimicrobial resistance in raw frozen cultured seafood imported to Denmark. In J Food Prot 76 (3), pp. 490–499. Vaidya, VarshaK (2011): Horizontal transfer of antimicrobial resistance by extended-spectrum β Lactamaseproducing Enterobacteriaceae. In J Lab Physicians 3 (1), pp. 37. van Silfhout, Marcel (2014): Uitgebeend. Hoe veilig is ons voedsel nog? Eerste druk. Edited by Bram Vermeer. Amsterdam: Uitgeverij Oostenwind. Vaz-Moreira, Ivone; Nunes, Olga C.; Manaia, Célia M. (2012): Diversity and antibiotic resistance in Pseudomonas spp. from drinking water. In Science of The Total Environment 426 (0), pp. 366–374. Online beschikbaar via http://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S004896971200407X. VIS Magazine (2014): Eerste garnalenkwekerij in ASC-traject. Online beschikbaar via http://www.vismagazine.nl/2014/06/eerste-garnalenkwekerij-asc-traject/. WHO (2011a): Critically Important Antimicrobials for Human Medicine. 3rd Revision 2011. WHO (2011b): Tackling antibiotic resistance from a food safety perspective in Europe. Copenhagen: World Health Organization. WHO (2013): WHO Model Lists of Essential Medicines. World Health Organization. Online beschikbaar via http://www.who.int/medicines/publications/essentialmedicines/en/. Wikipedia (2014a): Ampicillin. Edited by Wikipedia. Online beschikbaar via http://en.wikipedia.org/w/index.php?oldid=612423085. Wikipedia (2014b): Shrimp. Edited by Wikipedia. Online beschikbaar via http://en.wikipedia.org/w/index.php?oldid=615528649. WIP (2013): Richtlijn Bijzonder resistente micro-organismen. Online beschikbaar via http://www.rivm.nl/dsresource?objectid=rivmp:46410&type=org&disposition=inline. Witte, W. (2013): Antibiotic resistance. In Special Issue Antibiotic Resistance 303 (6–7), pp. 285–286. Online beschikbaar via http://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S1438422113000829. WNF (2007): Promoting sustainable aquaculture in Vietnam. Wereld Natuur Fonds. Online beschikbaar via http://vietnam.panda.org/?114520/Promoting-sustainable-aquaculture-in-Vietnam. Pagina 28 van 29 Resistente bacteriën op garnalen en vis Wong, M. H. Y.; Liu, M.; Wan, H. Y.; Chen, S. (2012): Characterization of Extended-Spectrum- -Lactamase-Producing Vibrio parahaemolyticus. In Antimicrobial Agents and Chemotherapy 56 (7), pp. 4026–4028. Zhang, Rui-Quan; Ying, Guang-Guo; Su, Hao-Chang; Zhou, Li-Jun; Liu, You-Sheng (2013): Antibiotic resistance and genetic diversity of Escherichia coli isolates from traditional and integrated aquaculture in South China. In Journal of Environmental Science and Health, Part B 48 (11), pp. 999–1013. Pagina 29 van 29
