INSECTEN IN DE (DIER)VOEDING
advertisement
UNIVERSITEIT GENT FACULTEIT DIERGENEESKUNDE Academiejaar 2015 – 2016 INSECTEN IN DE (DIER)VOEDING door Lien CREYTENS Promotor: Dr. J. Wauters Co- promotor: Prof. Dr. S. Croubels Literatuurstudie in het kader van de Masterproef © 2016 Lien CREYTENS Universiteit Gent, haar werknemers of studenten bieden geen enkele garantie met betrekking tot de juistheid of volledigheid van de gegevens vervat in deze masterproef, noch dat de inhoud van deze masterproef geen inbreuk uitmaakt op of aanleiding kan geven tot inbreuken op de rechten van derden. Universiteit Gent, haar werknemers of studenten aanvaarden geen aansprakelijkheid of verantwoordelijkheid voor enig gebruik dat door iemand anders wordt gemaakt van de inhoud van de masterproef, noch voor enig vertrouwen dat wordt gesteld in een advies of informatie vervat in de masterproef. UNIVERSITEIT GENT FACULTEIT DIERGENEESKUNDE Academiejaar 2015 – 2016 INSECTEN IN DE (DIER)VOEDING door Lien CREYTENS Promotor: Dr. J. Wauters Co- promotor: Prof. Dr. S. Croubels Literatuurstudie in het kader van de Masterproef © 2016 Lien CREYTENS VOORWOORD Graag wil ik via deze weg mijn dank uiten aan mijn ouders, mijn zus en mijn vriend. Ik dank hen om het mogelijk te maken om deze studie te volgen, om mij te steunen in mijn ondernemingen en om mij bij te staan waar nodig. Ook dank ik de dierenartsen bij wie ik mag meelopen in de praktijk. Hun geduld en openheid heeft mij al veel bij gebracht. Zij hebben er zeker bijgedragen tot waar ik nu sta. Tot slot bedank ik ook mijn promotoren Prof. Dr. Croubels en Dr. Jella Wauters, die mij begeleid hebben. Zij hebben mij aangevuld en verbeterd waar nodig zodat ik deze literatuurstudie tot stand kon brengen. INHOUDSTABEL A. SAMENVATTING .................................................................................................................................................. 1 B. INLEIDING ............................................................................................................................................................ 2 C. LITERATUURSTUDIE .......................................................................................................................................... 3 1. Wat zijn insecten?.............................................................................................................................................. 3 1.1. Classificatie ................................................................................................................................................ 3 1.2 Uitwendige anatomie ................................................................................................................................... 4 1.3 Levenscyclus en voortplanting .................................................................................................................... 6 1.4 Relatie tot mens en dier .............................................................................................................................. 7 2. Overzicht van de gebruikte insecten voor voeding en voeder........................................................................... 7 3. Consumptie van insecten in Europa .................................................................................................................. 9 3.1 Gebruik in de diervoeding ......................................................................................................................... 10 3.2 Gebruik in de humane voeding ................................................................................................................. 11 4. Potentiële (voedselveiligheids)gevaren ........................................................................................................... 12 4.1 Microbiologische risico’s ............................................................................................................................ 13 4.2 Chemische risico’s .................................................................................................................................... 14 4.3 Fysische risico’s ........................................................................................................................................ 15 4.4 Allergieën................................................................................................................................................... 15 D. BESPREKING..................................................................................................................................................... 16 E. REFERENTIES ................................................................................................................................................... 18 F. BIJLAGE 1 ........................................................................................................................................................... 23 A. SAMENVATTING Wegens de stijgende vraag naar alternatieve voedingsbronnen, wordt er volop onderzoek verricht naar insecten als vervanging voor dierlijke proteïnen. Nutritioneel gezien lijken ze zich goed te lenen voor mens en dier, mits de supplementatie van enkele essentiële aminozuren zoals lysine en methionine en micronutriënten zoals calcium. Of insecten en producten gebaseerd op insecten wel veilig zijn voor humane en dierlijke consumptie en of het op de markt brengen van deze producten rendabel is, wordt in vraag gesteld. Wat betreft voedselveiligheid, blijkt uit onderzoek dat deze producten wel degelijk veilig kunnen zijn indien de insecten op adequate en hygiënische manier gekweekt en verwerkt worden, daarnaast is verhitten voor consumptie steeds aan te raden. Ook de mening van de consument ten opzichte van dergelijke alternatieve voedselbron begint te veranderen. Waar er vroeger in het Westen wantrouwig en met enig afgrijzen naar insecten op het bord gekeken werd, durft de meer bewuste consument van vandaag toch al eens proeven van deze producten. Globaal gezien is er nog nood aan onderzoek rond deze voedingsbron om onder meer het productieproces te optimaliseren, de meest voedzame species te selecteren en om de bestaande risico’s te karakteriseren (zowel microbiologische, chemische en fysische gevaren als potentiële allergenen) en waar mogelijk voor de consument nog meer te reduceren. Sleutelwoorden: alternatieve proteïnen- hazards- insecten- voedsel 1 B. INLEIDING De Food and Agriculture Organisation (FAO) (2009) stelt dat tegen 2050 de wereld zal bevolkt worden door 9 miljard mensen, waardoor de voedselproductie fors zal moeten toenemen. Ook door de afnemende oppervlakte aan bewerkbare en leefbare grond, de toenemende bezorgdheid over het klimaat, het hogere bewustzijn en bezorgdheid over de voedselveiligheid en de veranderingen in onze voedingsgewoonten met meer vraag naar vlees en andere dierlijke producten, wordt het onderzoek naar alternatieve voedselbronnen en duurzame voedselproductie aangewakkerd. Verder is er in de ontwikkelingslanden een grote behoefte aan alternatieve en betaalbare eiwitbronnen (Van Huis et al., 2013). Volgens het FAO (2011) zal de vraag naar vlees en melk van 2010 tot 2050 verhogen met 58% resp. 70%. Om daaraan te kunnen voldoen zou er meer plaats en voeder voor productiedieren beschikbaar moeten zijn, wat uiteindelijk niet haalbaar meer zal zijn met de beperkte oppervlakte op aarde. Daarnaast is er ook de kwestie van de hoge stikstofemissie die uitgaat van de landbouw, hetgeen de ecologische voetafdruk van de landbouwsector vergroot, terwijl die juist kleiner zou moeten worden (Foley et al., 2011). Verschillende opties werden reeds naar voor geschoven: verlagen van de vleesconsumptie, zoeken naar een milieuvriendelijker manier om landbouw uit te oefenen en zoeken naar voedselalternatieven die minder land en water vereisen. Binnen de voedselalternatieven worden volgende opties onderzocht: Novel Food Proteïnen (producten op basis van plantaardige eiwitten, onder andere soja, erwten en noten), algen, in vitro geproduceerd vlees en insecten (Cazaux et al., 2010). Insecten lijken een goed alternatief te zijn. Van Huis et al. (2013) beschreef reeds dat insecten en hun voedingsstoffen aanleunen tegen deze van vlees: ze zijn rijk aan verteerbare proteïnen, vetten en micronutriënten. Dankzij hun snelle reproductiecyclus, lage voederconversie, snelle groei en kleinere ecologische voetafdruk vergeleken met landbouwhuisdieren (onder andere door een lagere broeikasgasuitstoot), bestaat de mogelijkheid om ze in te zetten in massaproductie. Hun poikilotherm karakter verleent de mogelijkheid om biomaterialen zoals mest en keukenafval met weinig energie om te zetten in hoogwaardig eiwit, hetgeen de milieubelasting verder verlaagt (Makkar et al., 2014; Ayieko et al., 2012). In deze literatuurstudie gaan we verder in over de mogelijkheid om insecten op grote schaal in te zetten in zowel de diervoeding als de humane voeding. 2 C. LITERATUURSTUDIE 1. Wat zijn insecten? 1.1. Classificatie Insecten of Insecta, behoren tot het rijk van de Animalia. De studie der insecten wordt de entomologie genoemd. Insecten worden verder onderverdeeld in de stam van de Arthropoda, de onderstam Hexapoda en de klasse Insecta. Ze bestaan waarschijnlijk al miljoenen jaren en zijn met miljoenen verschillende soorten waardoor ze zowel in variëteit als in aantal de meest dominante groep organismen op aarde zijn. Het is zelfs aangetoond dat zij een fundamentele rol spelen in het in stand houden van het ecosysteem (Hickman et al., 2011). Insecta zijn aangepast aan alle klimaten en omstandigheden op aarde, hieruit volgt dat ze zowel op land als in ondiep water terug te vinden zijn. In diep water zijn voornamelijk de Crustaceae (behorend tot de stam van de Arthropoda en samen met de Hexapoda behorend tot de tak van de Pancrustaceae) samen met de Hexapoda terug te vinden (Hickman et al., 2011). De klasse van de Insecta kan verder ingedeeld worden volgens figuur 1, voor illustratieve voorbeelden zie bijlage I. Hexapoda Apterygota Thysanura Orthoptera Bijlage I A Blattodea Bijlage I B Phasmatodea Bijlage I C Mantodea Bijlage I D Isoptera Bijlage I E Plecoptera Bijlage I F Dermaptera Bijlage I G Embiidina Bijlage I H Zoraptera Bijlage I I Psocoptera Bijlage I J Hemiptera Bijlage I K Thysanoptera Bijlage I L Phthiraptera Bijlage I M Holometabolous Bijlage I B Ephemeroptera Bijlage I N Odonata Bijlage I O Orthopterodea Entoghnatha Insecta Neoptera Hemipterodea Pterygota Holometabola Paleoptera Figuur 1: Taxonomie der Insecta (Naar Hickman et al., 2011) 3 Bijlage I B Bijlage I B De twee subklassen Pterygota en Apterygota verschillen erin dat de Pterygota vleugels bezitten, waar deze bij de Apterygota afwezig zijn. Deze vleugels staan binnen de infraklasse van de Paleoptera continu open gespreid (bijvoorbeeld zoals bij libellen), terwijl ze bij de species binnen de Neoptera over het abdomen kunnen ingetrokken worden (bijvoorbeeld zoals bij vliegen) (Kukalova-Peck, 1978). De opdeling van de orden behorende tot de subklasse Pterygota wordt aangenomen zoals in Tabel 1. Tabel 1: Opdeling van de Insecta, subklasse Pterygota, volgens de orden Paleoptera en Neoptera (Naar Hickman et al., 2011). 1.2 Uitwendige anatomie De uitwendige indeling van het lichaam van een insect wordt teruggebracht naar drie basisdelen. Deze omvatten de kop of het caput, de borst of de thorax en het achterlijf of het abdomen (zie Figuur 2). Op het caput zijn volgende structuren beschreven: - Een paar antennae: deze worden gebruikt als olfactorisch, tactiel en bij sommige species als sensorisch orgaan (Dür et al., 2001) 4 - Een paar samengestelde ogen of facetogen, voornamelijk van belang voor het zien van beweging, kleur en contouren (Parry, 1947) - Drie ocelli of enkelvoudige ogen, dewelke voornamelijk van belang zijn voor de perceptie van licht (Parry, 1947) - De monddelen: afhankelijk van hoe het insect zich voedt, zullen bepaalde monddelen min of meer uitgesproken aanwezig zijn. Volgende delen worden standaard terug gevonden: een labrum (bovenlip) en een labium (onderlip) dewelke deel uitmaken van de maxilla en de mandibula, en een hypopharynx, dewelke kan beschouwd worden als een soort tong (Chapman, 1998) Figuur 2: Uitwendige anatomie van een sprinkhaan De thorax wordt van craniaal naar caudaal ingedeeld in drie sub-segmenten: de pro-, meso- en metathorax. Op elk van deze segmenten staat een paar poten ingeplant, waardoor een insect in totaal 6 poten bezit. Deze zijn aangepast aan de soort voortbeweging van het insect (Levine, 2002). Zo hebben sprinkhanen springpoten en hebben huisvliegen kleverige pads op het uiteinde van hun poten waardoor ze ondersteboven kunnen hangen. Verder kunnen op de meso- en metothorax een paar vleugels ingebouwd zijn, dewelke als een uitgroei van de epidermis beschouwd worden. Er is aangetoond dat het insect kan geïdentificeerd worden aan de hand van het typische venenpatroon in de vleugels (Comstock et al., 1898). Zowel de poten als de vleugels worden als fysische gevaren gezien in de risicoanalyse voor insecten in de voeding. Zij zouden aanleiding kunnen geven tot obstructies en perforaties in het gastro-intestinaal stelsel (Schabel, 2010; Belluco et al., 2015). Insecten hebben allen een exoskelet opgebouwd uit scleriten, dewelke als platen een uitwendig schild vormen. De sclerieten zelf zijn opgebouwd uit chitine en scleroproteinen. Deze combinatie, samen met de verbindende musculatuur, zorgt ervoor dat de insecten licht genoeg zijn om te vliegen. De sclerieten bieden ook een optimale waterdichtheid en een goede bescherming tegenover het externe milieu (Crampton, 1909; Hickman et al., 2011). 5 1.3 Levenscyclus en voortplanting De levenscyclus van een insect is in deze context van belang omdat niet elk stadium geschikt is voor verwerking en consumptie (zie 2. Globaal overzicht van de gebruikte insecten voor de voeding en voeder). Insecten vertonen een seksuele reproductie, met uitzondering van sommige Hemiptera en Hymenoptera waar er parthenogenese (zelfbevruchting) kan voorkomen (Truman et al., 1999). De meeste insecten zijn ovopaar (eierleggend), hoewel ook aangetoond is dat sommige vliegen vivipaar (levendbarend, directe productie van larven) kunnen zijn (Truman et al., 1999). De meeste insecten kennen een holometabole of complete metamorfose. Het verloop van de holometabole cyclus wordt in figuur 3 weergegeven. Tussen elk stadium ondergaat het insect een vervelling. Uit het ei komt een larve, die verschillende keren vervelt voor het een pupa vormt. In dit stadium overleven de meeste holometabole insecten de winter. In de lente ontpopt de pupa tot een volwassen insect waarvan de vleugels initieel nog onderontwikkeld zijn (Truman et al., 1999). Adult Pupa Ei Larve Figuur 3. Levenscyclus van een holometabool insect Andere insecten ondergaan een hemimetabole of incomplete metamorfose. De verschillende stadia worden weergegeven in figuur 4. Uit het ei komt een nymfe. De aanleg van de vleugels zijn reeds aanwezig bij het nymfestadium. Dit stadium ondergaat verschillende vervellingen waarbij de vleugels ook progressief mee differentiëren tot het eindstadium van een volwassen insect (Truman et al., 1999). Figuur 4. Levenscyclus van een hemimetabool insect 6 1.4 Relatie tot mens en dier Insecten gaan tal van relaties met de mens aan. Deze kunnen zowel van gunstige als van ongunstige aard zijn. Veel insecten schaden planten en gewassen. Hieronder worden onder andere sprinkhanen, maïsboorders, de katoensnuit- en graansnuitkever gerekend. Zij kunnen grote economische schade aanbrengen bij een uitbraak. Parasitaire insecten veroorzaken verder ook irritatie aan mens en dier door bloed te zuigen (luizen, teken, bloedzuigende vliegen, muggen, bedwantsen, etc.), door destructie van kleren en hout (mot, termieten) of louter door hun aanwezigheid (huisvlieg). Sommigen onder hen zijn tevens vectoren van overdraagbare ziekten (Kellert, 1993). Zo dragen Anopheles muggen malaria en tse tse vliegen trypanosoma (veroorzaakt de ziekte van Chagas, slaapziekte) over, en dragen verschillende muggen het West Nile virus, Dengue alsook Gele Koorts en het Zika virus over. Hoewel insecten vaak als ongedierte worden beschouwd, zijn ze ook van groot nut op aarde. Zo houden ze de flora in stand via bestuiving. Deze bestuiving kan als een synergisme beschouwd worden: het insect zorgt voor de verspreiding van het stuifmeel en de plant zorgt voor voeding voor het insect (Delong, 1960). Ze zorgen niet enkel voor het in stand houden van planten via bestuiving, maar parasitaire insecten zorgen ook voor enige defensie tegenover andere insecten. Zo zijn lieveheersbeestjes de natuurlijke predatoren van onder ander bladmijten, zijn wespen parasitair voor veenmollen en controleren torren het aanbod aan waterhyacint (Van Huis et al., 2013). Insecten produceren daarnaast ook nuttige stoffen voor de mens: honing afkomstig van de bijen en zijde van de zijderups kunnen als voorbeeld dienen (Delong, 1960) Ook in de forensische wetenschappen hebben ze hun nut bewezen. Ze kunnen een handige tool zijn om, aan de hand van de aanwezigheid van verschillende insectenstadia in een lichaam, te schatten wanneer de dood heeft plaats gevonden (Van Huis et al., 2013). Insecten vinden daarenboven ook een toepassing in de voeding. Er bestaat een groeiende nood aan alternatieve eiwitbronnen over de hele wereld, dit door de stijgende voedselnood in ontwikkelingslanden en algemeen door de stijgende wereldbevolking (FAO, 2009). Volgens het FAO zou de vraag naar vlees met 58% gestegen zijn en zou er 80 miljoen ton vis moeten geproduceerd worden tegen 2050 om aan deze stijgende vraag te voldoen (FAO, 2011). Consumptie van insecten wordt naar voor gebracht als een van deze alternatieven, omwille van hun hoogwaardige nutritionele samenstelling (Veldkamp et al., 2012). Er wordt tegenwoordig volop geëxploreerd met insecten in zowel de humane voeding als in de diervoeding. 2. Overzicht van de gebruikte insecten voor voeding en voeder In figuur 5 wordt een overzicht van het aantal geconsumeerde insectensoorten over de wereld weergegeven. 7 Kevers (634) Rupsen (359) Mieren, wespen en bijen (302) Sprinkhanen (279) Lieveheersbeestjes (220) Termieten (63) Figuur 5: Aantal geconsumeerde insectensoorten in de wereld (Uit Jongema, 2015) Er zijn reeds verschillende publicaties verschenen over hoeveel insectensoorten wereldwijd geconsumeerd worden. De globale inschatting is niet eenvoudig omdat verschillende culturen ook een verschillende naam geven aan bepaalde insectensoorten (Van Huis et al., 2013). Cerritos (2009) stelt dat er meer dan 1000 species geconsumeerd worden over de hele wereld, waarbij de meeste uit de orden van de Coleoptera, Lepidoptera en Orthoptera komen. Binnen deze orden worden voornamelijk bijen, wespen, mieren, rupsen en kevers geconsumeerd (Van Huis et al., 2013). In Figuur 6 worden de frequentst geconsumeerde insectensoorten/-groepen per continent weergegeven. In Afrika zijn insecten voornamelijk van belang wanneer er tekorten zijn aan andere voedingsmiddelen, zoals bij erge droogte of tijdens het regenseizoen (Takeda en Sato, 1993; Vantomme et al., 2004). Daarbuiten zijn sommige insecten, onder andere de Mopane rups (Gonimbrasia belina), ook een onderdeel van het standaard dieet (Stack et al., 2003). Voornamelijk de rupsen zijn populair. Alleen al in Zuid-Oost Azië zouden er tussen de 150 en 200 insectensoorten geconsumeerd worden. Welke soorten geconsumeerd worden, varieert met het seizoen. Hierdoor wordt er het hele jaar door gebruik gemaakt van deze voedselbron (Van Huis et al., 2013). Volgens Johnson (2010), is vooral de rode palmkever (Rhynchophorus ferrugineus) gegeerd. Ramos- Eloduy et al. (2006) rapporteerden dat er in Mexico een 535 insectensoorten gebruikt worden voor de consumptie. Er wordt hierbij gesteund op het principe van “Traditional Food Systems”, waarbij er gebruik gemaakt wordt van lokale beschikbare voedingsbronnen, geïnspireerd op de heersende cultuur (Acuna et al., 2011). Insecten worden in de hedendaagse Westerse maatschappij weinig geconsumeerd. Deze voedingswijze zou als primitief beschouwd worden. Men realiseert zich evenwel meer en meer dat insecten een goede oplossing zouden kunnen vormen voor het dreigende tekort aan dierlijke proteïnen. Zo wordt er in Nederland en België geëxperimenteerd met het gebruik van meelworm-larven, niet alleen in de diervoeding maar ook voor humane voeding (Van Huis et al., 2013). 8 Figuur 6: Frequentst geconsumeerde insecten voor Afrika, Azië, Zuid- Amerika en de Westerse maatschappij (Van Huis et al., 2013) Afrika Azië Zuid- Amerika Westerse maatschappij Rupsen Rupsen Kakkerlakken Meelwormen Kakkerlakken Kakkerlakken Mieren, wespen en bijen Sprinkhanen en krekels Mieren, wespen en bijen Motten Sprinkhanen Rupsen Treksprinkhanen, echte sprinkhanen en krekels Mieren en wespen Wantsen Cicaden Sprinkhanen en krekels Termieten Bladvlooien Wantsen Termieten 3. Consumptie van insecten in Europa Gezien de stijgende wereldbevolking, stijgt ook de vraag naar voeding en alternatieve voedingsbronnen. Daarenboven is er ook een dreigend tekort aan ruimte om landbouwhuisdieren af te mesten (Belluco et al., 2013). Insecten zouden daarbij enerzijds de stijgende nood aan dierlijke eiwitten kunnen opvangen. Anderzijds is de ecologische voetafdruk voor het opkweken van insecten kleiner dan die voor het opkweken van bijvoorbeeld rundvee: insecten hebben minder nood aan voedsel, water en land voor het produceren van eenzelfde hoeveelheid proteïnen, onverzadigde vetzuren en mineralen (Anoniem, 2014; Belluco et al., 2013). Volgens Belluco et al. (2013) zouden ze op termijn zelfs een economisch voordeel kunnen leveren. Dit dankzij hun vermogen om gekweekt te worden op organische zijstromen (hetgeen een goedkopere voedselbron is dan de gewassen die nodig zijn voor de conventionele landbouwhuisdieren zoals runderen, varkens en kippen), hun lage voederconversie en hun poikilotherm zijn (dankzij hun koudbloedigheid kunnen ze laagwaardige biomassa op een efficiënte manier omzetten naar hoogwaardig eiwit) (Vogel, 2010). Zo zou er voor het aanzetten van 1 g in gewicht, 8 g voeder nodig zijn voor runderen waartegenover insecten minder dan 2 g voeder zouden nodig hebben (Vogel, 2010). Hiervoor dient de productie en verwerking evenwel geoptimaliseerd te worden. Voorlopig zijn voedingsproducten gebaseerd op insecten (zoals geëxtraheerde eiwitten) nog te duur in vergelijking met vlees doordat ze nog niet op grote schaal op de markt kunnen komen. Dit komt dan weer omdat de afzetmarkt in Europa te klein is (Rumpold en Schlüter, 2013). Verdere voordelen van het 9 kweken van insecten, in vergelijking met het kweken van landbouwhuisdieren, zijn de mindere uitstoot van ammoniak en andere broeikasgassen en de snellere reproductie (Ramos-Elorduy, 2008). 3.1 Gebruik in de diervoeding In de diervoeding wordt gezocht naar alternatieven voor granen, soja, vismeel en visolie door hun hoge kost. Mede door de nood aan efficiënte mestverwerking, worden insecten ook hier voorgesteld als alternatieve voedingsbronnen (Van Huis et al., 2013). Hiervoor is er nood aan massakweek en –productie van insecten. De meest courant gebruikte species in Europa voor diervoeding zijn de huisvlieg (Musca domestica), de zwarte soldatenvlieg (Hermetia illucens), de meelworm (Tenebrio molitor), krekels (Gryllidae) en de zijderups (Bombyx mori) (EFSA, 2015). Een grootschalig kweekproces is reeds beschikbaar voor sommige insectenspecies zoals de zwarte soldatenvlieg en de meelworm, maar voor veel species is dit nog niet beschikbaar. Te kleine vraag naar insecten en nood aan strikte opkweekomstandigheden zoals optimale temperatuur, vochtigheid, voeding en populatie-eisen worden als redenen gegeven waarom er nog niet voor elke species een systeem voor massaproductie bestaat (Leppa, 2002). Zoals reeds aangegeven, bieden insecten die gebruikt worden voor de diervoeding het grote voordeel dat ze kunnen gekweekt worden op organische zijstromen zoals mest en compost. Dit is zowel economisch als ecologisch gunstig, gezien de reductie van de meststapels en de goedkope voedingsbodem. Vooral de gele meelworm, de zwarte soldatenvlieg en de huisvlieg kweken bijzonder goed op deze voedingsbodems. Deze manier van insecten kweken kan worden toegepast voor de productie van varkens- en pluimveevoeder (Veldkamp et al., 2012; Sheppard et al., 1994). Makkar et al. (2014) onderzochten het gebruik van insecten als vervangmiddel van soja- en vismeel in het voeder voor herkauwers, vissen, kippen en varkens. Zij vonden dat 25 tot 100% (afhankelijk van de diersoort en de doelproductie) van deze meelproducten kunnen vervangen worden door meel op basis van insecten. Wat vleeskippen betreft, besloten Sánchez-Muros et al. (2013) dat er geen verschillen zijn in groei en gewichtsaanzet als men conventioneel voeder geeft tegenover voeder op basis van insecten. Pretorius (2011) en Ojewola et al. (2005) toonden daarintegen wel een verschil aan. Pretorius (2011) toonde aan dat bijvoederen van larven van de Musca domestica aan vleeskippen, aanleiding geeft tot een hogere voederinname, een hoger dagelijks gewichtaanzet en een betere karkaskwaliteit. Volgens Ojewola et al. (2005) geeft het chitine uit het exoskelet aanleiding tot een hoger gewichtsaanzet door de bacteriële omzet in het darmstelsel naar het groeibevorderende glucosamine. Chitine zou ook de bifidobacteriën in de darm stimuleren, hetgeen de vertering en de groei bevordert (Ojewola et al., 2005). Verder stellen Van Hall et al. (2011) zelfs dat insecten in de diervoeding de nood aan antibiotica zouden verlagen. Zij beweren dat het chitine uit het exoskelet een positieve invloed zou hebben op het immuunsysteem bij kippen, waardoor er minder antibioticum zou moeten toegediend worden. Dit zou leiden tot minder gevaar voor ESBL (extended spectrum beta-lactamase) bacteriën voor de mens. Bij leghennen zouden supplementatie van larven van de huisvlieg aanleiding geven tot een hoger gewicht van de eieren, groter aantal eieren, hoger uitkipresultaat en een betere groei van de kuikens (Dankawa et al., 2002). 10 Wat de nutritionele inhoud betreft, zijn voornamelijk de essentiële aminozuren lysine en methionine limiterende factoren die nog zouden gesupplementeerd moeten worden. Daarnaast zijn ook tryptofaan, threonine, histidine en calcium in te lage hoeveelheid aanwezig en zou er een arginine- tekort zijn bij pluimvee dat met insectenmeel gevoederd wordt (Makkar et al., 2014). Deze tekorten hangen af van welke insecten gebruikt worden (Van Huis et al., 2013; Pieterse en Pretorius, 2014; Aniebo en Owen, 2010). Het is daarom nodig om na te gaan welk insect het beste aminozuurprofiel bezit voor welke diersoort (Sánchez-Muros et al., 2013). 3.2 Gebruik in de humane voeding Het gebruik van insecten in de humane voeding staat in Europa op een laag pitje. In Europa worden volgende producten reeds teruggevonden: meikeversoep in Frankrijk en Duitsland, de krop (geledigd van de inhoud) van dagmotten (meer bepaald Zygaena) in Carinia (Noord-Italië) en een kaas op basis van vliegenlarven (casu marzu genaamd) in Sardinië (FAVV en HGR, 2014). Er moet gezocht worden naar een meer duurzame bron van eiwitten, maar er wordt nog steeds afkerig gereageerd tegenover het idee om insecten te consumeren. Schösler et al. (2012) rapporteerden dat de Nederlanders afkerig staan tegenover het consumeren van insecten voor zolang ze zichtbaar zijn. Zo zouden ze wel bereid zijn om pizza op basis van insectenproteïnen te eten maar geen salades waarin meelwormen zichtbaar zijn. Dit bevestigt de bevindingen van Martins et al. (2006). Zij vonden dat het zien van een insect in het gerecht te veel doet denken aan een levend organisme, hetgeen afkerige gevoelens verwekt. Daarboven bezorgt de onbekende textuur de consument een gevoel van afkeer. Ook Vlamingen nemen een eerder negatieve houding aan tegenover het consumeren van insecten, zelfs als ze als proteïnen in voedsel verwerkt zijn (Vanhonacker et al., 2013). Een meer recente studie ondervond evenwel dat een kleine groep van Westerse consumenten eventueel bereid zou zijn om vlees te vervangen door insecten. De bereidheid werd groter gevonden bij jonge en mannelijke deelnemers met een avontuurlijk karakter dan bij oudere en vrouwelijke deelnemers (Schösler et al., 2012; Verbeke, 2014). De nutritionele samenstelling van insecten hangt sterk af van de species, maar ook binnen de verschillende species zijn er verschillen beschreven afhankelijk van de voedingsbodem, het stadium in de levenscyclus waarin ze geoogst worden en de manier waarop ze bereid worden (Van Huis et al., 2013; Pieterse en Pretorius, 2014; Aniebo en Owen, 2010). Volgens Xiaoming et al. (2010) zou de hoeveelheid proteïnen varieren tussen 13 en 77% van de droge stof (Finke, 2007; Bernard et al., 1997). Sommige insectensoorten bieden toch een goede bron van lysine, tryptofaan en threonine, dewelke laag zijn in sojameel (zoals bijvoorbeeld de palmkever en larven van de familie Saturniidae dewelke motten bevatten) (Bukkens, 2005; Veldkamp et al., 2012). Wat betreft vetzuren voldoen insecten meestal aan de eisen: ze bestaan voor 4 tot 55% (op droge stof basis) uit vet (Bernard et al., 1997). Naast Womeni et al. (2009), toonden ook Bukkens (1997) en Finke (2002) aan dat ze rijk zijn aan onverzadigde vetzuren, linolzuur en α-linoleenzuur. Wat mineralen en vitaminen betreft, kan er ook aangenomen worden dat de gehaltes verschillen per species, per ontwikkelingsstadium (over het algemeen lager in imago en nymfe dan in de jongere stadia) en per dieet dat de insecten kregen (Bukkens 2005, Oonicx en Dierenfeld, 2012). De meeste mineralen zoals magnesium, zink en ijzer zouden in voldoende mate aanwezig zijn, 11 behalve calcium (Barker et al., 1998). Het hoge gehalte aan ijzer en zink zouden vooral in ontwikkelingslanden (waar er voedselschaarste is) van belang zijn. Zo kan de aanvoer van voldoende ijzer anemie voorkomen en helpt zink onder andere bij de uitgroei van weefsels (FAO/WHO, 2001). Bukkens (2005) en Finke (2002) toonden verder aan dat de vitaminegehalten in insecten eerder laag liggen en niet voldoen aan de behoeften. Vooral thiamine (vitamine B1), riboflavine (vitamine B2), vitamine B12, vitamine E en vitamine A zijn in lage hoeveelheid aanwezig (Bukkens, 2005). Dat insecten rijk zijn aan vezels, is vooral te danken aan het chitine uit het exoskelet (Finke, 2007). Finke (2007) rapporteerde dat het chitine een gelijkaardige structuur had als het plantencellulose en dus onverteerbaar zou zijn voor mensen. Paoletti et al. (2007) beweren nochtans dat er een chitinase terug te vinden is in het menselijke maagdarmstelsel. De species die in België op de markt gebracht mogen worden, zijn terug te vinden in tabel 2. Tabel 2: Insectenspecies die in België op de markt gebracht worden voor humane consumptie (Naar HGR, 2014) 4. Potentiële (voedselveiligheids)gevaren Het produceren en in de handel brengen van insecten moet voldoen aan volgende Europese wetgevingen (website FAVV, 2002): - Verordening nr 178/2002: algemene beginselen en voorschriften van de levensmiddelenwetgeving en procedures voor voedselveiligheidsaangelegenheden. - Verordening nr 852/2004: algemene levensmiddelenhygiëne. - Verordening nr 183/2005: voorschriften voor diervoederhygiëne. - Verordening nr 258/97: nieuwe voedingsmiddelen en nieuwe voedselingrediënten. In verordening 258/97 wordt vermeld dat “levensmiddelen of –ingrediënten die voor 15 mei 1997 in de Europese Unie niet in significante mate voor humane voeding werden gebruikt, als nieuwe levensmiddelen of –ingrediënten beschouwd worden” en “voor alle nieuwe levensmiddelen of levensmiddeleningrediënten moet een risicobeoordeling uitgevoerd worden en moet er een toelating verleend worden door de Europese Commissie voordat ze in de handel mogen worden gebracht”. Insecten en hun afgeleiden vallen onder deze novel foods. Naar aanleiding hiervan werd in 2014 aan het 12 Wetenschappelijk Comité van het FAVV en de Hoge Gezondheidsraad gevraagd om na te gaan welke risico’s er bestaan voor de volksgezondheid bij het consumeren van insecten in de humane voeding (FAVV en HGR, 2014). Zij concludeerden na het raadplegen van de bestaande literatuur dat er vooreerst nog te weinig onderzoek naar dit onderwerp werd gedaan. Daarnaast achten zij het weinig waarschijnlijk dat insecten die onder gecontroleerde en hygiënische omstandigheden gekweekt worden, met bacteriële, parasitaire of virale zoönosen besmet zouden zijn. Desalniettemin raden zij toch aan om insecten en hun afgeleiden te koken, frituren, wokken of blancheren voordat deze verkocht of geconsumeerd worden teneinde eventuele bacteriële besmetting vanuit de productieomgeving teniet te doen (FAVV en HGR, 2014). Volgens het EFSA (European Food Safety Authority) zijn de risico’s van het gebruik van insecten in de voeding voornamelijk afhankelijk van volgende factoren: de gebruikte insectensoort, het verloop van de productie (van opkweek tot verwerking), de voedingsbodem (mest, keukenafval etc.) waarop de insecten gekweekt worden en in welk stadium van de levenscyclus het insect geoogst wordt (EFSA, 2015). De risico’s die gepaard gaan met het consumeren zijn van gelijkaardige aard als de risico’s bij het produceren van andere voedingsmiddelen (microbiologische, chemische en fysische risicofactoren). 4.1 Microbiologische risico’s Zoonotische bacteriën, virussen, parasieten en schimmels behoren tot de groep van de microbiologische risico’s. Onder de bacteriële noemer worden voornamelijk Enterobacteriaceae en sporevormers (volgens Klunder et al. (2012) niet-pathogene soorten die wel tot voedselbederf kunnen leiden) gerapporteerd. Belangrijke beïnvloedende factoren zijn het gebruikte voedingsmedium, de kweekomgeving, de manier van verwerken en de manier van bewaren (FAVV en HGR, 2014). Dillon en Charnley (2002) stellen dat de microflora in de darm van een insect sterk afhangt van de voedingsbodem waarop ze gekweekt worden. Zij vonden (naast Gram- positieve coccen) voornamelijk Enterobacteriaceae terug (onderzoek op de woestijnsprinkhaan). Anderen vonden daarnaast ook niet-pathogene sporevormers (Klunder et al., 2012) en Gram-positieve coccen zoals Streptococcus spp. en Micrococcus spp. (Giaccone, 2005; Cazemier, 1999). Overdracht van onder andere Salmonella, Listeria monocytogenes en Campylobacter spp. werd gevreesd doordat aangetoond werd dat kevers en vliegen als vector fungeren (Wales et al., 2010). Er werden echter geen Salmonella, noch Listeria gerapporteerd in een recentere studie (Belluco et al., 2013). Klunder et al. (2012) ondervonden daarenboven dat het opwarmen (voornamelijk koken) van insecten of het bewaren in een zuur milieu (aan de hand van lactaat) voldoende is om bacteriën zoals Enterobacteriaceae te elimineren. Sporevormers (zoals Bacillus spp.) worden echter niet volledig geelimineerd door opwarmen en kunnen een risico vormen bij slecht bewaren. Hierdoor is steriliseren aan te raden (Klunder et al., 2012). Naast steriliseren kan men ook de bewaaromstandigheden zo optimaal mogelijk houden. Welke deze optimale bewaarcondities zijn, is nog niet helemaal duidelijk (FAVV en HGR, 2014). In de categorie van de schimmels worden Aspergillus spp., Penicillium spp., Fusarium spp., Mucor spp. en Rhizopus spp. vermeld. Zij kunnen zelf via het insect opgenomen worden, maar ook hun mycotoxines vormen een gevaar (FAVV en HGR, 2014). Volgens de FAVV en HGR (2014) kan men 13 deze gehaltes laag houden door droge kweekbodems te gebruiken, regelmatig de feces te verwijderen, het voer te verversen en door de ruimtes te desinfecteren na iedere kweekcyclus. Overdracht van parasieten (zoals Giardia spp., Toxoplasma spp., Sarcocystis spp., Dicrocoelium dendriticum, Entamoeba histolytica en Gongylonema pulchrum) via het consumeren van insecten zijn beschreven, maar volgens Belluco et al. (2015) kan dit perfect voorkomen worden door de levensmiddelen eerst in te vriezen en/of op te warmen. Verder dient voorkomen te worden dat insecten gevoederd worden met dierlijke componenten afkomstig van het centraal zenuwstelsel om zo overdracht van overdraagbare spongioforme encephalopathieën te voorkomen (Post et al., 1999). 4.2 Chemische risico’s Onder chemische gevaren worden natuurlijke toxines, contaminanten en residuen gerekend. Natuurlijke toxines of defensines zijn stoffen die van nature uit in het insect aanwezig zijn als afweer, maar dewelke toxisch kunnen zijn voor de mens. Van der Spiegel et al. (2013) rapporteerden verschillende defensines zoals carbonzuren, alcoholen, lactaten etc. Volgens het FAVV en de HGR (2014) is er geen gevaar bij de geconsumeerde insecten uit tabel 2 (indien hun ontwikkelingsstadium bij de oogst gerespecteerd wordt). Contaminanten en residuen zoals PCB’s, dioxines, zware metalen, diergeneesmiddelen (waaronder antibiotica en coccidiostatica), mycotoxines, bacteriële toxines, insecticiden, fungiciden en pesticiden kunnen in de insecten accumuleren als deze opgenomen worden uit de omgeving of uit het voedsel (Belluco et al., 2015; Devkota en Schmidt, 2000; Cappellozza et al., 2011). Houbraken et al. (2016) onderzochten de accumulatie van pesticiden in de larven van de meelworm (T. molitor). Hiervoor werden de larven opgekweekt op een voedingsbodem van wortels die al of niet behandeld waren met verschillende pesticiden. Hieruit resulteerde dat de larven opgekweekt op wortels die niet met pesticiden behandeld waren, positief waren voor bepaalde pesticiden maar dit in heel lage en onschadelijke concentraties. De larven die daarentegen opgekweekt werden op een met pesticide behandelde voedingsbodem, testten na 48u positief voor heel wat van deze pesticiden en dit aan hoge en schadelijke concentraties. Ze vonden ook dat vooral de vetoplosbare pesticiden (zoals diflufenican, fenpropimorph, isoproturon, linuron, mefenoxam, pendimethaline, pyrimethaline en tebuconazole) gemakkelijk werden opgenomen en opgeslagen binnen het insect. Deze werden ook moeilijker uitgescheiden. De meer wateroplosbare pesticiden werden moeilijker opgenomen en gemakkelijker uitgescheiden. Na 24u vasten waren reeds veel van deze stoffen in lagere concentraties terug te vinden. Dit suggereert dat insecten best worden uitgevast voor ze geoogst worden. Verder kunnen ook zware metalen zoals lood, zink, koper, kwik en vooral cadmium (Koeleman, 2015) afkomstig uit de voeding (zowel planten als organische reststromen) accumuleren in het insect. Accumulatie vindt plaats in het verterings- en voortplantingsstelsel, in het vet en in het exoskelet (Devkota et al., 2000; Vijver et al., 2003). Daarnaast vermeldt Van der Spiegel et al. (2013) ook het risico op het accumuleren van fytochemicaliën zoals tannines, cyanogenen etc. binnenin het insect en de contaminatie met toxische stoffen die tijdens de verwerking kunnen ontstaan zoals polyaromatische koolwaterstoffen, furanen, acrylamide etc. 14 4.3 Fysische risico’s De fysische gevaren bestaan uit de vleugels, poten, kaken en andere aanhangsels die kunnen vast geraken in het gastro-intestinaal stelsel en eventueel zelfs perforaties ter hoogte van de slokdarm, maag en het darmenpakket van de consument kunnen veroorzaken. Daarom is het aan te raden deze te verwijderen voor consumptie (Schabel, 2010; Belluco et al., 2015). 4.4 Allergieën Insecten kunnen daarnaast ook aanleiding geven tot allergieën. Van Huis et al. (2013) beschreven reacties als eczeem, rhinitis, conjunctivitis, vasculitis en astma door inhalatie van met insectenantigeen gecontamineerd stof, door huidcontact of door orale opname van insectenallergenen. Bij eenmalig maar vooral bij herhaald contact met deze antigenen (zoals bij insectenkwekers) bestaat de kans op het ontwikkelen van een type I overgevoeligheidsreactie. Hierbij worden massaal IgE-antistoffen op mastcellen gestimuleerd, waarop deze mastcellen vasoactieve stoffen zoals histamine en serotonine zullen uitstorten (Stone et al., 2010). DiCello et al. (1999) toonden aan dat karmijn kleurstof afkomstig van vrouwelijke lieveheersbeestjes (Dactylopius coccus Costa) gebruikt kan worden in verschillende voedingsproducten zoals ijs en drank en in cosmeticaproducten. IgE-reactie tegenover deze kleurstof werd beschreven na het herhaald consumeren van producten waarin deze stof verwerkt zat (Chung et al., 2011). Verhoeckx et al. (2014) beschreef zelfs kruisreacties met allergenen van schaal- en schelpdieren (zoals kruisreactie tussen de tropomyosines van insecten en die van garnalen), met in het slechtste geval allergische shock als gevolg (van Huis et al., 2013). Algemeen kan men stellen dat veel gevaren al kunnen vermeden worden door goede hygiëne tijdens opkweek, productie, opslag, goede etikettering en juiste bereiding en consumptie (Rompund en Schlüter, 2012; FAVV, 2014). 15 D. BESPREKING Het is duidelijk dat er een oplossing moet gevonden worden voor de stijgende wereldbevolking en de daarmee gepaard gaande stijgende vraag naar voedsel. Ook de grond en de wateren voor het kweken van dieren en vissen geraakt stilaan verzadigd (Anoniem, 2014). Verschillende alternatieven werden reeds naar voor gebracht als vervanging van dierlijke proteïnen. Deze “novel proteïne foods” omvatten onder andere insecten, algen, in vitro geproduceerd vlees, genetisch gemodificeerde voedingsmiddelen etc. (Van der Spiegel et al., 2013; Cazaux et al., 2010). Wat voedingsstoffen betreft, lijken insecten goed te dienen: hun eiwitgehalte benadert deze van vlees en vis, ze bevatten voldoende essentiële aminozuren en zijn rijk aan onverzadigde vetzuren. Verder onderzoek zou moeten uitwijzen welke species en welk ontwikkelingsstadia het meest potentieel heeft voor massaproductie. Insecten zouden dus op nutritioneel gebied optimaal geschikt zijn om in de voeding gebruikt te worden. Er zijn echter een paar limiterende factoren. Vooreerst moeten insecten op grotere schaal geproduceerd worden. Hiervoor dient er meer onderzoek te gebeuren teneinde dit hele productie- en verwerkingsproces te optimaliseren. Er is aangetoond dat insecten en producten gebaseerd op insecten veilig kunnen zijn indien het kweek-, verwerkings- en bewaringsproces aan de algemene hygiënewetgevingen en levensmiddelenwetgeving voldoet. Ook de wetgeving omtrent het gebruik van insecten in de (voornamelijk humane) voeding moet nog gespecifieerd worden: op welke voedingsbodem mogen ze gekweekt worden, wat zijn de precieze richtlijnen voor productie, verwerking en bewaring, wat zijn de normen en maatregelen voor biologische, fysische en chemische gevaren etc. Veldkamp et al. (2012) stellen ook dat de kostprijs moet dalen om meer succes te hebben. Momenteel ligt de prijs twaalf maal hoger dan deze voor vismeel. Zij stellen onder andere voor om het productieproces goedkoper te maken door mechanisatie en optimalisatie van de verwerkingsprocessen (om bijvoorbeeld zo veel mogelijk eiwit te extraheren) en om te zoeken naar de genetisch meest rendabele insectensoorten. Subsidies van de overheid of van Europa uit kunnen hier misschien bij helpen. Het grootste probleem ligt naar mijn mening echter niet bij het uitzoeken van de wetgeving en het vinden van systemen voor productie op grote schaal, maar wel bij het kunnen aanbrengen bij de Westerse consument. Insecten worden nog steeds als ongedierte bekeken en het consumeren ervan wordt als primitief beschouwd. Het zal vooral aan de consument liggen of het principe van insecten als alternatief voor vlees zal kunnen doorbreken. Verbeke besloot uit zijn onderzoek in 2014 dat de personen die het meest geneigd zijn om insecten als voedsel op te nemen, jonge mannen zijn die geen hoge behoeften hebben aan vlees, die open staan voor alternatieve voedingsmiddelen en die interesse hebben in de impact op het milieu van waaruit het te consumeren voedingsproduct komt. Daarnaast vond hij dat vooral de fobie voor insecten de kans om het consumeren ervan tegen houdt. In 2015 deden Verbeke et al. een onderzoek naar de mening van de Vlaamse bevolking (onder meer ook bij landbouwers) over diervoeder gebaseerd op insecten. Twee derden van deze ondervraagde groep had geen probleem met het idee om vlees/vis te eten van dieren die met insecten gevoederd werden. Landbouwers waren hierbij de meest kritische groep. Voeder gebaseerd op insecten werd gezien als 16 duurzamer en voedzamer maar er werden vragen gesteld bij de microbiologische gevaren, en mogelijke contaminatie met allergenen. Verder waren er ook twijfels bij de nieuwe smaken en texturen. In de toekomst zal men dus zeker meer onderzoek moeten doen naar de voedingswaarde, de productiemethoden en de risico’s (Claeys et al., 2014), doch de grootste aandacht zal moeten uitgaan naar het aanbrengen naar de consument toe. 17 E. REFERENTIES - Acuña A.M., Caso L., Aliphat M.M., Vergara C.H. (2011). Edible insects as part of the traditional food system of the Popoloca town of Los Reyes Metzontla, Mexico. Journal of Ethnobiology 31, p. 150-169. - Aniebo A.O., Owen O.J. (2010). Effects of age and method of drying on the proximate composition of housefly larvae (Musca domestica Linnaeus) Meal (HFLM). Pakistan Journal of Nutrition 9, p.485-487. - Anoniem (2014). Why are insects not allowed in animal feed? All About Feed, p.1-9. - Barker D., Fitzpatrick M.P., Dierenfeld E.S. (1998). Nutrient composition of selected whole invertebrates. Zoo Biology 17, p. 123-134. - Ayieko M., Kinyuru J., Ndong’a M., Kenji G. (2012). Nutritional value and consumption of black ants (Carebara vidua Smith) from the Lake Victoria region in Kenya. Advance Journal of Food Science and Technology 41, p. 39-45. - Belluco S., Losasso C., Maggioletti M., Alonzi C., Paoletti M.G., Ricci A. (2013). Edible Insects in a Food Safety and Nutritional Perspective: A Critical Review. Comprehensive Reviews in Food Science and Food Safety 12, p. 296-313. - Belluco S., Losasso C., Maggioletti M., Alonzi C., Paoletti M.G., Ricci A. (2015). Edible insects: a food security solution or a food safety concern? Animal Frontiers 5, p. 25-30. - Bernard J.B., Allen M.E., Ullrey D.E. (1997). Feeding captive insectivorous animals: Nutritional aspects of insects as food. Nutrition Advisory Group Handbook, Fact Sheet 3, p. 1-7. - Bukkens S.G.F. (1997). The nutritional value of edible insects. Ecology of Food and Nutrition 36, p. 287-319. - Bukkens S.G.F. (2005). Insects in the human diet: nutritional aspects. In: Paolettie M.G. (Editor) Ecological Implications of minilivestock; role of rodents, frogs, snails, and insects for sustainable development, Science Publishers, New Hampshire, p. 545-577. Geciteerd door Oonincx en van der Poel (2011) en van Huis et al. (2013). - Cappellozza S., Savaiane A., Tettamanti G., Squadrin M., Vendramin E., Paolucci P., Franzetti E., Squartini A. (2011). Identification of Enterococcus munditii as a pathogenic agent involved in the “flacherie” disease in Bombyx mori L. larvae reared on artificial diet. Journal of Invertebrate Pathology 106, p. 386-393. - Cazaux G., Van Gijseghem D., Bas L. (2010). Alternatieve eiwitbronnen voor menselijke consumptie. Een verkenning. Rapport Departement Landbouw en Visserij, afdeling Monitoring en Studie. Januari 2010, p. 39. - Cazemier A.E. (1999). (Hemi)cellulose degradation by microorganisms from the intestinal tract of arthropods. Proefschrift, Nijmegem: University Nijmegem, ISBN 90-9012947-2. - Cerritos R. (2009). Insects as food: an ecological, social and economical approach. CAB Reviews: Perspectives in Agriculture, Veterinary Science, Nutrition and Natural Resourcs 4 (27), p. 1-10. - Chapman R.F. (1998). The Insects Structure and Function. 4th edition. Cambridge University Press, Cambridge, p. 14-15. 18 - Chung K., Baker K.R. Jr, Baldwin J.L., Chou A. (2011). Identification of carmine allergens among three carmine allergy patients. Allergy 56, p. 73-77. - Claeys W., Ulens M., Witters, A. (2014) Voedselveiligheid van insecten bestemd voor humane consumptie. (dossier Sci Com 2014/04; HGR dossier nr. 9160). - Comstock J.H., Needham J.G. (1898). The Specialization of Wings by Reduction. The American Naturalist 32, p. 231-257 - Crampton G.C. (1909). A Contribution to the Comparative Morphology of the Thoracic Sclerites of Insects. Proceedings of the Academy of Natural Sciences of Philadelphia 61, p. 5-6. - Dankwa D., Nelson F.S., Oddoye E.O.K., Duncan J.L. (2002). Housefly larvae as a feed supplement for rural poultry. The Ghana Journal of Agricultural Science 35, 185-187. - DeLong D.M. (1960). Man in a World of Insects. Ohio Journal of Science 60, p193-206. - Devkota B., Schmidt G.H. (2000). Accumulation of heavy metals in food plants an grasshoppers from the Taigetos Mountains, Greece. Agriculture Ecosystems & Environment 78, p. 85-91. - DiCello M.C., Myc A., Baker J.R. Jr, Baldwin J.L. (1999). Anaphylaxis after ingestion of carmine colored foods: two case reports and a review of the literature. Allergy Asthma Proc 20, p. 377382. - Dillon R., Charnley K. (2002). Mutualism between the desert locust Schistocerca gregaria and its gut microbiota. Research in Microbiology 153, p. 506-509. - Dür V., König Y., Kittmann R. (2001). The antennal motor system of the stick insect Carausius morosus: anatomy and antennal movement pattern during walking. Journal of Comparative Physiology A 187, p. 131-144. - EFSA (European Food Safety Authority) (2015). Risk profile related to production and consumption of insects as food and feed. EFSA Journal (2015), 13, p. 1-60. - FAO/WHO (2001). Human vitamin and mineral requirements. Food and Nutrition Division, Rome, p. 195-215. - FAO (2009). How to feed the world in 2050. Paper presented at the High Level Expert Forum, Rome, Italy, 12-13 October. Internetreferentie: http://www.fao.org/fileadmin/templates/wsfs/docs/expert_paper/How_to_Feed_the_World_in_205 0.pdf (geconsulteerd op 25 februari 2016). - FAO (2011). World Livestock 2011 – Livestock in Food Security. Food and Agriculture Organization of the United Nations (FAO), Rome. Internetreferentie: http://www.fao.org/docrep/014/i2373e/i2373e.pdf (geconsulteerd op 25 februari 2016). - FAVV en HGR (Federaal Agentschap voor de Veiligheid van de Voedselketen en Hoge Gezondheidsraad) (2014). Gemeenschappelijk advies betreffende de voedselveiligheid van insecten bestemd voor humane consumptie. Dossier Sci Com 2014/04, HGR dossier nr. 9160, p. 1-24. - Finke M.D. (2002). Complete nutrient composition of commercially raised invertebrates used as food for insectivores. Zoo Biology 21, p. 269-285. - Finke M.D. (2007). Estimate of chitin in raw whole insects. Zoo biology 26, p. 105-115. - Foley J.A., Ramankutty N., Brauman K.A., Cassidy E.S., Gerber J.S., Johnston M., Mueller N.D., O’Connell C., Ray D.K., West P.C., Balzer C., Bennett E.M., Carpenter S.R., Hill J., Monfreda C., 19 Polasky S., Rockström J., Sheehan J., Siebert S., Tilman D., Zaks D.P.M. (2011). Solutions for a cultivated planet. Nature 478, p. 337-342. - Giaccone V. (2005). Hygiene and health features of “minilivestock”. In: Paoletti M.G. (Editor). Ecological implications of minilivestock: role of rodents, frogs, snails, and insects for sustainable development. Science Publishers, New Hampshire, p. 579-598. - Hickman Jr., Roberts L., Keen S., Eisenhour D., Larson A., l’Anson H. (2011). Integrated Principles of Zoology. 15th edition. McGraw-Hill Companies, New York, p. 444-471. - Houbraken M., Spranghers T., De Clercq P., Cooreman-Algoed M., Couchement T., De Clercq G., Verbeke S., Spangohe P. (2016). Pesticide contamination of Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae) for human consumption. Food Chemistry 201, p. 264-269. - Johnson D.V. (2010). The contribution of edible forest insects to human nutrition and to forest management. In: Durst P.B. Johnson D.V., Leslie R.L., Shono K. (Editors). Forest insects as food: humans bite back, proceedings of a workshop on resources and their potential for development, p. 5-22. - Jongema Y. (2015). World list of edible insects 2015 (Wageningen University). Internetreferentie: http://www.wageningenur.nl/en/Expertise-Services/Chair-groups/Plant-Sciences/Laboratory-ofEntomology/Edible-insects/Worldwide-species-list.htm (geconsulteerd op 2 februari 2016). - Kellert S.R. (1993). Values and perceptions of invertebrates. Conservation Biology 7, p. 845-855. - Klunder H.C., Wolkers-Rooijackers J., Korpela J.M., Nout M.J.R. (2012). Microbiological aspects of processing and storage of edible insects. Food Control 26, p.628-631. - Koeleman E. (2015). Cadmium is a risk when insects are used in feed. All About Feed. Internetreferentie: http://www.allaboutfeed.net/Raw-Materials/Articles/2015/2/Cadmium-is-a-riskwhen-insects-are-used-in-feed-1710881W/ (geconsulteerd op 18 april 2016). - Kukalova-Peck J. (1978). Origin and evolution of insect wings and their relation to metamorphosis, as documented by the fossil record. Journal of Morphology 156, p. 53-126. - Leppa N.C. (2002). Rearing of insects. In: Resh V.H., Carde R. (Editors). Encyclopedia of Insects. Academic Press, San Diego, California, p. 975-979. - Levine M. (2002). How insects lose their limbs. Nature 145, p. 848-849. - Makkar P.S., Tran G., Heuzé V., Ankers P. (2014). State-of-the-art on use of insects as animal feed. Animal Feed Science and Technology 197, p. 1-33. - Ojewola G.S., Okoye F.C., Ukoha O.A. (2005). Comparative utilization of three animal protein sources by broiler chickens. International Journal of Poultry Science 4, 462-467. - Oonicx D.G.A.B., Dierenfeld E.S. (2012). An investigation into the chemical composition of alternative invertebrate prey. Zoo Biology 31, p. 40-54. - Paoletti M.G., Norberto L., Damini R., Musumeci S. (2007). Human gastric juice contains chitinase that can degrade chitin. Annals of Nutrition and Metabolism 51, p. 244-251. - Parry D.A. (1947). The function of the insect ocellus. Journal of Experimental Biology 24, p. 211219 - Pieterse E., Pretorius Q. (2014). Nutritional evaluation of dried larvae and pupae meal of the housefly (Musca Domestica) using chemical-and broiled-based biological assays. Animal Production Science 54, p. 347-355. 20 - Post K., Riesner D., Walldorf V., Mehlhorn R. (1999). Fly larvaeand pupae as vectors for scrapie. Lancet 122, p. 199-204. - Pretorius Q. (2011). The evaluation of larvae of Musca domestica (common house fly) as protein source for broiler production. Doctoraatsthesis, Department of Animal Sciences, Faculty of AgriSciences, Stellenbosch, p. 58-84. - Ramos Elorduy J. (2006). Threatened edible insects in Hidalgo, Mexico and some measures to preserve them. Journal of Ethnobiology and Ethnomedicine 2 (51), p. 1-10. - Ramos-Elorduy J., (2008). Energy supplied by edible insects from Mexico and their nutritional and ecological importance. Ecology of Food and Nutrition 47, p. 280-297. - Rumpold B.A., Schlüter O.K. (2013). Potential and challenges of insects as an innovative source for food and fed production. Innovative Food Science & Emerging Technologies 17, p.1-11. - Sánchez-Muros M.J., Barroso F.G., Manzano-Agugliaro F. (2013). Insect meal as renewable source of food for animal feeding: a review. Journal of Cleaner Production 65, p. 16-27. - Schabel H.G. (2010). Forest insects as food: A global review. In: Durst P.B., Johnson D.V., Leslie R.N., -Shono K. (Editors). Forest insects as food: Humans bite back, p. 37-64. - Schösler H., de Boer J., Boersema J.J. (2012). Can we cut out the meat of the disch? Constructing consumer-oriented pathways toward meat substitution. Appetite 58, p. 39-47. - Sheppard D.C., Newton G.L., Thompson S.A., Savage S. (1994). A value added manure management system using the black soldier fly. Bioresource Technology 50, p275-279. - Stack J., Dornward A., Gondo T., Frost P., Taylor F, Kurebgaseka N. (2003). Mopane worm utilization and rural livelihoods in Southern Africa. 19-23 Mei 2003, Bonn, Germany. - Stone K.D., Prussin C., Metcalfe D.D. (2010). IgE, mast cells, basophils, and eosinophils. Journal of Allergy and Clinical Immunology 125, p. 73-80. - Takeda J., Sato H. (1993). Multiple subsistence strategies and protein resources of horticulturists in the Zaire basin: the Nganda and the Boyela. In: Hladik C.M., Hladik A., Linares O.F., Pagezy H., Semple A., Hadley M. (Editors). Tropical forests, people and food: biocultural interactions and applications to development. Man and the Biosphere Series 13, p. 497-504. - Truman J.W., Riddlford L.M. (1999). The origins of insect metamorphosis. Nature 401, p.447-452. - Van der Spiegel M., Noordam M.Y., van der Fels-Klerx (2013). Safety of novel protein sources (insects, microalgae, seaweed, duckweed, and rapeseed) and legislative aspects for their application in food and feed production. Comprehensive reviews in Food Science and Food Safety 12, p. 662-678. - Van Hall M.A.L., Dierikx C.M., Cohen S.J., Voets G.M., van den Munckhof M.P., van EssenZandbergen A., Platteel T., Fluit A.C., van de Sande-Bruinsma N., Scharinga J., Bonten M.J.M., Mevius D.J. (2011). Dutch patients, retail chicken meat and poultry share the same ESBL genes, plasmids and strains. Clinical Microbiology and Infection 17, p. 873-880. - Vanhonacker F., Van Loo E.J., Gellynck X., Verbeke W. (2013). Flemish consumer attitudes towards more sustainable food choices. Appetite 62, p. 7-16. - Van Huis A., Van Itterbeeck J., Klunder H., Mertens E., Halloran A., Muir G., Vantomme P. (2013). Edible Insects: Future Pospects for Food and Feed Security. FAO Forestry Paper, Rome, 2013, 171, p. 1-159. 21 - Vantomme P., Göhler D., N’Deckere-Ziangba F. (2004). Contribution of forest insects to food security and forest conservation: The example of caterpillars in Central Africa. Odi Wildlife Briefing 3, p. 1-4. - Veldkamp T., van Duinkerken G., van Huis A., Lakemond C.M.M., Ottevanger E., Bosch G., van Boekel M.A.J.S. (2012). Insects as a sustainable feedingredient in pig and poutry diets – a feasibility study. In: Rapport 638 (2012). Wageningen UR Livestock Research, Lelystad, p1-62. - Verbeke W. (2014). Profiling consumers who are ready to adopt insects as a meat substitute in a Western Societey. Food Quality and Preference 39, P; 147-155. - Verbeke W., Spranghers T., De Clercq P., De Smet S., Sas B., Eeckhout M. (2015). Insects in animal feed: Acceptance and its determinants among farmers, agriculture sector stakeholders and citizens. Animal Feed Science and Technology 204, p. 72-87. - Verhoeckx K.C.M., van Broekhoven S., de Hartog-Jager C.F., Gaspari M., de Jong G.A.H., Wichers H.J., van Hoffen E., Houben G.F., Knulst A.C. (2014). House dust mite (Der p 10) and crustacean allergic patients may react to food containing Yellow mealworm proteins. Food and Chemical Toxicology 65, p. 364-373. - Vijver M., Jager T., Posthuma L., Peijnenburg W. (2003). Metal uptake from soils and soilsediment mixtures by larvae of Tenebrio molitor (L.) (Coleoptera). Ecotoxicology and Environmental Safety 54, p. 277-289. - Vogel G. (2010). For More Protein, Filet of Cricket. Science 327, p.811 - Wales A.D., Carrique-Mas J.J., Rankin M., Bell B., Thind B.B., Davies R.H. (2010). Review of the carriage of zoonotic bacteria by arthropods, with special reference to Salmonella in mites, flies and litter beetles. Zoonoses Public Health 57, p. 299-314. - Womeni H.M., Linder M., Tiencheu B., Mbiapo F.T., Villeneuve P., Fanni J., Parmentier M. (2009). Oils of insects and larvae consumed in Africa: potential sources of polyunsaturated fatty acids. OCL- Oléagineux, Corps Gras, Lipides, 16, p. 230-235. - Xaioming C., Ying F., Hong Z., Zhiyong C. (2010). Revieuw of the nutritive value of edible insects. In: Durst P.B., Johnson D.V., Leslie R.L., Shono K. (Editors). Forest insects as food: humans bite back, proceedings of a workshop on Asia-Pacific resources and their potential for development, Bangkok, p. 85-92. 22 F. BIJLAGE 1 23 24
