Een geval van embryonale diapauze in een legsel van de

Een geval van embryonale diapauze in een
legsel van de Gestreepte Modderschildpad,
Kinasternon baurii (Garman, 1891)
Jef Nijs
Vaartdijk 137
B-1981 Hofstade
België
INLEIDING
Embryo's van sommige schildpadden
blijken in staat om een pauze in hun
ontwikkeling (een zgn. diapauze) in te
lassen, die of zeer vroeg plaatsheeft na
het begin van de witkleuring van de
eischaal of heel laat, als het jong bijna
volgroeid is, net voor het uitkomen. De
diapauze kan intreden ondanks de gunstige omgevingscondities waarin het
embryo zich bevindt. Doorgaans is een
aanvullende omgevingsfactor, meer
bepaald een verlengde blootstelling aan
verlaagde temperaturen, nodig om deze
te beëindigen waarna de normale
ontwikkeling wordt voortgezet (EWERT
& WILSON, 1996). Diapauze bij de
Noord-Amerikaanse Gestreepte Modderschildpad, Kinasternon baurii, blijkt
seizoens- en ook temperatuurgebonden
te zijn. Legsels die in de herfst afgezet
werden vertoonden het fenomeen meer
dan lentelegsels, maar men veronderstelt dat ieder embryo de mogelijkheid
bezit om diapauze te vertonen (EWERT
& WILSON, 1996).
WAARNEMINGEN
Op 29 december 1994 legde een
vrouwtje Kinasternon baurii (carapaxlengte (CL) 96 mm, gewicht 230 g)
drie eieren. Ze werden op droog zand
geïncubeerd bij een constante temperatuur van 28-29°C (BUDDE, 1980). De
witte band begon zich bij alle eieren na
vier dagen te vormen. Om de embryonale ontwikkeling te controleren werden alle eieren gedurende de incubatie
eens per week doorgelicht (FousT &
RIEMER, 1986). Na drie weken kon in
twee eieren de embryonale schijf
Lacerta 57(6) • 1999
onderscheiden worden (embryonaal
stadium 8+) en een week later waren
bloedvaten zichtbaar. Na respectievelijk I 0 I en I 04 dagen sneden deze
jongen de eischaal aan (GUTZKE et al.,
1984 ). Deze incubatietijden zijn
vergelijkbaar met
waarden die
opgegeven worden door EWERT ( 1979),
IVERSON (1979), PRASCHAG (1983) en
Nus & NAVEZ ( 1990).
In het derde ei werd, na de vorming van
de witte band, geen verdere ontwikkeling vastgesteld tot dag 157. Vanaf dat
tijdstip verliep de ontwikkeling normaal en de eischaal werd aangesneden
na 251 dagen. De incubatietijd van dit
ei was dus ongeveer 2,5 maal langer
dan die van de twee andere.
De schildpadjes groeiden zeer snel op
een dieet van kleine waterinsecten,
regenwormem, slakjes en kattenbrokken. Eén jong stierf later door
onbekende oorzaak. Het is spijtig
genoeg niet bekend of dit eventueel het
jong uit ei nummer drie was. Bij een
rugschildlengte van ongeveer 45 mm
kon waargenomen worden dat de twee
resterende jongen tot een verschillend
geslacht behoorden. Hierdoor bestaat
het vermoeden dat de gebruikte incubatietemperatuur dicht moet aanleunen
tegen de zogenaamde kritieke temperatuur (de temperatuur waarbij beide
geslachten gevormd worden).
Geen enkel ei uit latere legsels vertoonde nog diapauze. Wel werd vastgesteld dat sommige geheel ontwikkelde embryo's de eischaal tot drie
weken later aansneden dan jongen van
andere eieren van hetzelfde legsel
(Nus, 1996).
199
DISCUSSIE
Bij hagedissen en slangen kunnen,
wanneer de omgevingsomstandigheden
ongunstig zijn, de bevruchte eieren in
de eileiders opgehouden worden terwijl ondertussen de embryonale
ontwikkeling voortgaat. Dit kan in de
loop der evolutie bij bepaalde soorten
leiden tot vivipariteit (PACKARD et al.,
1977). Een bekend voorbeeld van zo'n
aanpassing is Lacerta vivipara. Deze
hagedis is levendbarend in het grootste
deel van haar verspreidingsgebied,
maar eierleggend in de lager gelegen
delen van de Pyreneeën waar het klimaat gunstiger (warmer) is voor de
ontwikkeling van de eieren in natuurlijke nesten (FITCH, 1970). Algemeen
wordt aan-genomen dat bij schildpadden (en ook bij krokodillen) en dit in
tegenstelling tot de Squamata, de
embryonale ontwikkeling in de eileiders in het gastrulastadium stopt en
opnieuw start na het leggen van de
eieren (CUNNINGHAM, 1922, gecit. in
PACKARD et al., 1977; EWERT, 1979;
LEGLER, 1960; LYNN & VON BRAND,
1945). Uitzonderingen hierop zouden
eventueel Clemmys muhlenbergii
(TRYON, 1978) en Emy-dura kreffti
(BANKS, 1985) kunnen zijn. De eerste
auteur geeft echter geen bewijzen terwijl de waarnemingen aan eieren van
Emydura kreffti erg in twijfel worden
getrokken (Ewert, schrift. med.). De
reden dat de embryonale ontwikkeling
in dit prille stadium in de eileiders
stopt, heeft waarschijnlijk te maken met
de structuur van de eischaal, die dikker
en compacter is dan bij de Squamata
met als gevolg dat er onvoldoende
gasuitwisseling tussen de eieren en het
moederlichaam kan plaatsvinden om
meer gevorderde stadia toe te laten
(PACKARD et al., 1977).
Het beginnen van de ontwikkeling bij
hetzelfde embryonale stadium brengt
uiteraard met zich mee dat legsels van
200
eenzelfde soort die onder dezelfde
omstandigheden geïncubeerd worden,
vergelijkbare incubatietijden hebben.
Een rechtstreeks gevolg van diapauze is
dan ook dat er juist grote variaties in de
incubatietijden van eieren binnen eenzelfde legsel optreden. Nus & JANSSEN
(1989) maakten een overzicht van de
bekende gevallen van zulke variaties bij
schildpaddeneieren. Hierbij zouden
zich meerdere gevallen van diapauze
kunnen bevinden, maar alleen bij
Kinasternon leucastomum, K. scorpioides cruentatum en Melanochelys trijuga thennalis (Rudloff, schrift. med.)
en bij Kinasternon baurii (Ophorst,
schrift. med.) is dit met zekerheid vastgesteld omdat dezen de eieren geregeld
schouwden. Diapauze wordt ook vermoed bij de Kolenbrander-schildpad,
Geochelone carbonaria en bij de
Modderschildpad, Kinasternon subrubrum hippoerepis (Nus et al., 1996).
Het voorkomen van diapauze bij deze
laatste ( onder)soort wordt echter
betwist (Ewert, schrift. med.). Gedacht
wordt aan een verkeerde determinatie
van de dieren. Het zou hier kunnen
gaan om exemplaren uit het meest
noordwestelijke of noordoostelijke deel
van het verspreidingsgebied van de
Gestreepte Modderschildpad. In deze
populaties ontbreken de typische
rugstrepen op het carapax van Kinasternon baurii, zodat gemakkelijk verwarring kan ontstaan met K. subrubrum
hippocrepis.
Ook bij de Indische Sterschildpad,
Geochelone e/egans, is melding
gemaakt van een groot verschil in incubatietijden binnen eenzelfde legsel
(JAYAKAR & SPURWAY, 1964}, mogelijk
als gevolg van diapauze. De besluiten
van de auteurs worden echter, weliswaar op verschillende gronden, betwist
(DIMOND, 1965; Nus, 1998).
Alhoewel EWERT & WILSON (1996) bij
eieren van Kinasternon baurii die diaLacerta 57(6) • 1999
pauze vertonen, een afkoeling tot 1521 oe gedurende negentig dagen aanraden, is een temperatuursverlaging
niet altijd noodzakelijk. Althans hier
maken noch Rudloff (schrift. med.),
noch Ophorst (schrift. med.) melding
van. Ook bij mij vond er geen temperatuursverlaging plaats. EWERT &
WtLSON ( 1996) vermelden dat vijf op
vierenzeventig eieren van Kinasternon
baurii geen afkoeling behoefden om de
diapauze te beëindigen. Ze beschouwen
dit als een zwakke of slechts gedeeltelijke expressie van diapauze. Ophorst
(schrift. med.) had wel de indruk dat
jongen uit zulke eieren minder fit waren
dan jongen uit eieren met een normale
incubatietijd.
Diapauze is weinig bestudeerd en vele
vragen blijven alsnog onbeantwoord.
Zo kon, bij in gevangenschap gelegde
eieren van Acanthochelys pallidipectoris, na de vorming van de witte vlek,
de diapauze niet beëindigd worden, terwijl bevruchte eieren van Acanthochelys spixii zelfs geen witte vlek
vormden en het nog steeds onduidelijk
is hoe de embryonale ontwikkeling gestart kan worden (Wicker, schrift.
med.). Ook komt het fenomeen door
een nog onbekende reden bijna uitsluitend voor bij hardschalige schildpaddeneieren (Nus & JANSSEN, 1989;
EWERT & WtLSON, 1996). De enige uitzondering op deze regel is de Netschildpad, Deirochelys reticularia, die
eieren legt met een leerachtige schaal.
Het nut van diapauze schijnt te liggen
in het feit dat, wanneer sommige eieren
van eenzelfde legsel enkele weken of
maanden later uitkomen, er een spreiding is in de overlevingskansen (Nus &
JANSSEN, 1989; EWERT & WtLSON,
1996).
BESLUIT
Diapauze is bij terrariumliefhebbers
een vrij onbekend verschijnsel. Zo
Lacena 57(6) • 1999
blijkt dat liethebbers zoals OPHORST
(1987, en schrift. med.) en RUDLOFF
(1990, en schrift. med.) niet van het
bestaan ervan op de hoogte waren.
Beiden hadden bij het schouwen wel
opgemerkt dat de embryonale ontwikkeling bij sommige schildpaddensoorten in de beginfase stopte maar het
is duidelijk dat zij geen naam op hun
waarnemingen konden plakken. Een
van de redenen van dit artikel is dan
ook om te waarschuwen dat schildpaddeneieren waarvan de ontwikkeling
stopt, niet meteen als afgestorven
gecatalogiseerd
mogen
worden.
Mogelijk is er dan sprake van diapauze.
Bij welke soorten dit fenomeen
optreedt en hoe dit het best beëindigd
kan worden, wordt in de literatuur
beschreven (EWERT, 1985; EWERT,
1991; EWERT & WtLSON, 1996;
HOVELING, 1996).
AN EXAMPLE OF EMBRYONIC DIAPAUSE IN A CLUTCH OF KINDSTERNON
BAUR/1 (GARMAN, 1891)
A clutch of three eggs from Kinostemon btmrii was incubated at 28-29°C. Two of the eggs
developed normally and hatched after 10 I and
I 04 days incubation. The third embryo went
into diapause. The first sign of dcvclopment
after formation of the white band could only
be established after 157 days of incubation
and the egg hatched after 251 days. One
young died later of unknown causes, unfonunately it is not known which of the three it
was. The remaining two young are of different
sexes, indicating that the incubation temperature used is close to the "critica) temperature".
An overview of literature in which possible
cases of diapause are described in this anicle.
It is evident that diapause is a linie known
phenomenon and that many questions regarding it remain unanswered.
LITERATUUR
BANKS, C.B., 1985. Oviductal development in
a Krefft's river tunle, Emydura krefftii Gray
(Chelonia: Chelidae). Zoo Biol. 4: 111-114.
BuooE, H., 1980. Verbessener Brutbehälter
zur Zeitigung von Schildkröten-Gelegen.
Salamandra 16: 177-180.
201
CUNNINGHAM, B., 1922. Some phases in the
development of Chrysemys cinerea. J. Elisha
Mitchell sci. Soc. 38: 51-53.
DIMOND, M.T., 1965. Hatching time of turtle
eggs. Nature 20: 401-402.
EWERT, M.A., 1979. The embryo and its egg:
development and natural history. In: HARLESS,
M. & H. MORLOCK (red.). Turtles: Perspectives and research. John Wiley and Sons, New
York.
EWERT, M.A., 1985. Embryology of turtles.
In: GANS, C., F. BILLETT & P.F.A. MADERSON
(red.). Biology of the Reptilia. Vol. 14. John
Wiley and Sons, New York.
EWERT, M.A., 1991. Cold torpor, diapause,
delayed hatching and aestivation in reptiles
and birds. In: DEEMING, O.C. & M.J.W.
FERGUSON (red.). Egg incubation: its effect on
embryonic development in birds and reptiles.
Cambridge University Press, Cambridge.
EWERT, M.A. & D.S. WtLSON, 1996. Seasonal
variation of embryonic diapause in the striped
mud turtle (Kinostenwn baurii) and general
considerations for conservalion planning.
Chel. Conserv. Biol. 2: 43-54.
FtTCH, H.S., 1970. Reproductive cycles of
lizards and snakes. Univ. Kansas Mus. nat.
Hist. mise. Publ. 52: 1-247.
FousT, A. & D.N. RtEMER, 1986. Candling
turtle eggs. Herpetol. Review 17: 43-44.
GUTZKE, W.H.N., G.L. PAUKSTIS & G.C.
PACKARD, 1984. Pipping versus hatching as
indices of time of incubation in reptiles. J.
Herpetol. 18: 494-496.
HoVELING, M., 1996. Het kiezen van een
broedstooftemperatuur: twee zaken om over
na te denken. De Schildpad 21(1): 41-47.
IVERSON, J.B., 1979. The female reproductive
cycle in the north Florida mud turtle
Kinostemon baurii (Testudines: Kinostemidae). Brimleyana 1: 37-46.
JAYAKAR, S.O. & H. SPURWAY, 1964.
Bimodality of laying-hatching times in
Testlido elegans. Nature 204: 602-603.
LEGLER, J.M., 1960. Natura1 history of the
omate box turtle, Terrapene omata omata
202
Agassiz. Univ. Kansas Publ. Mus. nat. Hist.
11: 527-669.
LYNN, W.G. & T. VoN BRAND, 1945. Studies
on the oxygen consumption and water metabolism of turtle embryos. Biol. Bull. 88: 112125.
Nus, J., 1996. Verzorging en kweek in gevangenschap van de gestreepte modderschildpad
(Kinostemon bauri). De Schildpad 22(5):
17-25.
Nus, J ., 1998. Bestaat de variatie in de incubatietijd bij de Indische sterschildpad
(Geochelone e/egans Schoepff, 1795) werkelijk? De Schildpad 24(3): 128-132.
Nus, J. & H. JANSSEN, 1989. Variatie in de
incubatietijden van schildpadde-eieren, een
nog onverklaard fenomeen. Lacerta 47: 94-96.
Nus, J. & C. NAVEZ, 1990. Delayed fertilization in the striped mud turtle, Kinostemon
baurii. Bull. Chicago herpetol. Soc. 25: 146.
Nus, J., H. ZWARTEPOORTE & J. BooNSTRA,
1996. Divergent incubation times in clutches
of Chelmria incubated under the same tempcrature conditions. Bull. Chicago herpetol. Soc.
31: 187.
ÜPHORST, G., 1987. De verzorging en kweek
van enkele Noordamerikaanse waterschildpadden (C/emmys guttata, Kinostemon baurii, Stenrot/rerus odoratus en S. minor).
Lacerta 45: 174-180.
PACKARD, G.C., C.R. TRACY & J.J. RarH,
1977. The physiological ecology of reptilian
eggs and embryos, and the evolution of
viviparity within the class Reptilia. Biol. Rev.
52:71-105.
PRASCHAG, R., 1983. Zur Fortpflanzungsbiologie von Kinosternmr baurii (Garman,
1891 ) mit Bernerkungen über eine abnormale
Gelegehäufigkeit und die Embryonalentwicklung. Salamandra 19: 141-150.
RUDLOFF, H.-W., 1990. Schildkröten. UraniaVerlag, Leipzig.
TRYON, B., 1978. Some aspects of breeding
and raising aquatic chelonians: Part 11.
Herpetol. Review 9: 58-61.
Lacerta 57(6) • 1999