See discussions, stats, and author profiles for this publication at: https://www.researchgate.net/publication/225112451 Motorische gevolgen van laesies in de basale ganglia en wat zij ons kunnen leren over het functioneren van deze hersenstructuur Article · August 2010 DOI: 10.1007/BF03089797 CITATIONS READS 0 1,617 2 authors: Tineke de Haan 1 PUBLICATION 0 CITATIONS Reint Geuze University of Groningen 117 PUBLICATIONS 3,530 CITATIONS SEE PROFILE SEE PROFILE Some of the authors of this publication are also working on these related projects: Functional brain laterality in adulthood ADHD: A dimensional approach View project motor learning : implicit View project All content following this page was uploaded by Reint Geuze on 22 May 2014. The user has requested enhancement of the downloaded file. Motorische gevolgen van laesies in de basale ganglia en wat zij ons kunnen leren over het functioneren van deze hersenstructuur T i n e k e d e H a a n e n Re i nt Ge uz e De basale ganglia worden meestal in verband gebracht met de ziekte van Parkinson. De daarbij voorkomende tremoren, rigiditeit en bradykinesie lijken een gevolg van het disfunctioneren van de dopaminehuishouding van de basale ganglia (Brooks, 2000). Ondanks veel onderzoeken is de precieze rol die de basale ganglia vervullen bij het reguleren van motorische activiteit nog grotendeels onduidelijk. Boyd en Winstein (2004) wijzen op een nadeel van parkinsonpatienten als proefpersonen in het onderzoek naar de specifieke functies van de basale ganglia. De dopaminedepletie die met de ziekte van Parkinson gepaard gaat, vermindert de output van de basale ganglia maar belemmert hiermee misschien ook de functie van andere dopaminerge systemen in de hersenen. Onderzoeksbevindingen kunnen dus gebaseerd zijn op een veranderde neuronale functie van hersengebieden buiten de basale ganglia. Daarmee kan men zich afvragen of parkinsonpatiënten de ideale doelgroep vormen om het functioneren van de basale ganglia te onderzoeken. Deze bijdrage geeft daarom een overzicht van artikelen over doelgroepen met letseloorzaken anders dan degeneratieve ouderdomsziekten, zoals Mw. T. de Haan, masterstudente Hersenen & Gedrag, Rijksuniversiteit Groningen, [email protected]; dr. R.H. Geuze, uhd Klinische en Ontwikkelingsneuropsychologie, Rijksuniversiteit Groningen, [email protected]. cerebrovasculaire accidenten (CVA’s), tumoren of mechanische letsels. Na een laesie in de basale ganglia komt in ongeveer 54 procent van de gevallen een motorische stoornis voor (Bhatia & Marsden, 1994). In dit artikel richten wij ons op deze motorische gevolgen, hoewel er ook cognitieve gevolgen van basale ganglialetsels bekend zijn (Brooks, 2000; Troyer, Black, Armilio & Moscovitch, 2004; Vakil, Kahan, Huberman & Osimani, 2000). De vragen die hier gesteld worden, zijn: wat is er bekend over de motorische gevolgen van letsel in de basale ganglia ten gevolge van een CVA, tumor of mechanisch letsel? En wat leren deze gevolgen ons over de functie van de basale ganglia als geheel en over de functie van haar subkernen? Na een algemene beschrijving van de basale ganglia in de eerste paragraaf, bespreken wij in de tweede paragraaf een zevental artikelen over globale schade in de basale ganglia. Tot slot worden acht artikelen besproken over de gevolgen van schade in een of meerdere specifieke subkernen. De basale ganglia Basale ganglia is een verzamelnaam voor vijf subcorticale kernen die onder het anterieure deel van de laterale ventrikels liggen: de globus pallidus, de nucleus caudatus, het putamen, de subthalamische nucleus en de substantia nigra. De globus pallidus en het putamen vormen samen de nucleus lentiformus, die in combinatie met de nucleus caudatus het corpus striatum genoemd wordt (figuur 1). De kernen kennen een sterke onderlinge verbondenheid en zijn Motorische gevolgen van laesies in de basale ganglia en wat zij ons kunnen leren over het functioneren van deze hersenstructuur 83 tevens via diverse circuits verbonden met corticale structuren. De nucleus caudatus en het putamen vormen de inputstructuren van de basale ganglia, zij ontvangen projecties vanuit de grotere corticale gebieden. De output verloopt vanuit het interne segment van de globus pallidus (GPi) en de pars reticularis van de substantia nigra (SNr) via de thalamische kernen naar de cortex (met name de motorische, premotorische en prefrontale cortex). In de onderlinge verbindingen tussen de subcorticale kernen worden een directe en een indirecte baan onderscheiden. De directe baan bestaat uit inhiberende projecties van het corpus striatum op de GPi en SNr. De indirecte baan verbindt deze structuren via het externe segment van de globus pallidus (GPe) en de subthalamische kern. De pars compacta van de substantia nigra (SNc) projecteert tot slot op het corpus striatum, waarmee het de directe baan stimuleert en de indirecte baan inhibeert. De directe baan inhibeert de outputkernen van de basale ganglia, waardoor de thalamus en corticale motorische gebieden geëxciteerd (minder geïnhibeerd) worden. Tegengesteld hieraan leidt activatie van de indirecte baan via verhoogde excitatie van de outputkernen tot verhoogde inhibitie van de cortex (figuur 2). De basale ganglia fungeren als poortwachter om motorische activiteit te reguleren. De baseline van de output is sterk inhiberend, waardoor op corticaal niveau representaties van verschillende mogelijke bewegingen geactiveerd kunnen worden zonder de spieren daarbij te betrekken. Als een bepaald motorisch plan sterker wordt, wordt het inhiberende signaal verminderd door de geselecteerde neuronen. Met name de verbinding tussen SNc en corpus striatum is essentieel voor het bevorderen van gedrag, hierbij zou 84 Figuur 1 De basale ganglia omvatten verscheidene onderling verbonden hersengebieden diep in de cerebrale cortex Afbeelding: Ellen Davey. Illustratie bij artikel van Kayt Sukel: Basal Ganglia Contribute to Learning, but Also Certain Disorders. Gepubliceerd op de site van de DANA foundation http://www.dana. org/news/brainwork/detail.aspx?id=6028&p=1 dopamine (neurotransmitter van de substantia nigra) als biasmechanisme kunnen fungeren om bepaalde motorische reacties de voorkeur te geven (Gazzaniga, Ivry & Mangun, 2009). De gevolgen van algemeen letsel in de basale ganglia Er is zoals gezegd nog maar weinig bekend over het functioneren van de basale ganglia. In deze paragraaf bespreken we artikelen die letsel in de basale ganglia als geheel bespreken. Brooks (2000) vatte in zijn meta-analyse beeldvormende studies samen waaruit blijkt dat de basale ganglia bij gezonde volwassenen geactiveerd worden bij het uitvoeren, plannen en inbeelden van bewegingen. Het niveau van activatie is hierbij n europ ra x i s 4 | 2010 – www.neuropraxis.bsl.nl niet afhankelijk van de frequentie of kracht van de beweging. Brooks concludeert dat de basale ganglia waarschijnlijk zorgen voor het optimaliseren van motorische programma’s, die na voldoende optimalisatie worden doorgegeven naar de primaire motorische cortex voor uitvoering en naar het cerebellum voor automatisering van het gedrag. Het circuit tussen de nucleus caudatus en de prefrontale gebieden lijkt het leren van nieuwe (motorische) reeksen en bewegingsselectie te mediëren. Het circuit tussen putamen en premotorische gebieden faciliteert automatische sequentiële patronen van beweging van ledematen en impliciete verwerving van motorische vaardigheden. Het circuit tussen substantia nigra, nucleus Figuur 2 Onderlinge verbindingen tussen de subcorticale kernen van de basale ganglia en overige hersenstructuren. De dikgedrukte pijlen geven inhiberende verbindingen aan, de dunne pijlen exciterende verbindingen. Bron: nl.wikipedia.org/wiki/Bestand:BGA.PNG accumbens en prefrontale gebieden, tot slot, lijkt te dienen voor motorische responsen op belonende stimuli. Bovenstaande bevindingen zijn gebaseerd op onderzoek onder gezonde mensen. De volgende artikelen betreffen onderzoeken onder laesiepatiënten. Zo onderzochten Bhatia en Marsden (1994) 240 casussen van patiënten met laesies in de basale ganglia om te kijken welke bewegingsstoornissen als gevolg hiervan optreden. Hieruit bleek dat dystonie het vaakste voorkwam (36%), en chorea (8%), parkinsonisme (6%) en dystonie-parkinsonisme (3%) minder vaak. Naast deze motorische stoornissen wordt de motoriek ook bemoeilijkt door beperkingen bij het leren van motorische reeksen na laesies van de basale ganglia. Exner, Koschack en Irle (2002) vonden dat laesies het leren van een twaalf items tellende reeks niet beperkten, maar wel leidden tot een minder snelle verbetering van de reactietijdtaak in vergelijking met gezonde personen. De basale ganglia lijken hiermee eerder verantwoordelijk voor het aanpassen aan de algemene eisen van een taak dan voor het leren van specifieke associaties tussen stimuli. Het onderzoek van Vakil, Kahan, Huberman en Osimani (2007) ondersteunt dat personen met letsel in de basale ganglia geen trager leertempo kennen in de declaratieve component van taken. Wel presteert deze groep minder dan gezonde personen op een motorische reactietijdtaak. De basale ganglia lijken ook hier betrokken bij procedureel leren en niet bij declaratief leren. Het verminderde leervermogen kan misschien verklaard worden door een vermindering van chunken na het letsel. Boyd, Edwards, Siengsukon, Vidoni, Wessel en Linsdell (2009) toonden aan dat patiënten na een CVA in de basale ganglia bij het leren van herhaalde reeksen geen functionele subreeksen van beweging meer aanmaakten zoals gezonde mensen dat doen. Men noemt dit ‘chunken’, een aantal subonderdelen wordt samengevat in een chunk en zo opgeslagen tijdens het leren. Dit maakt het verwerken van visuomotorische reeksen efficienter en leidt tot snellere en efficiëntere bewegingen bij uitvoering van geleerde visuomotorische reeksen. Dit chunken is waarschijnlijk een functie van de basale ganglia (Boyd, Edwards, Siengsukon, Vidoni, Wessel & Linsdell, 2009). Tot slot is gebleken dat bewuste expliciete processen het impliciete leren van motorische vaardigheden kan beïnvloeden na een laesie in de basale ganglia (Boyd & Winstein, 2004). Bij een volgtaak moest men het verticale pad van een wit target op een zwart beeldscherm volgen met behulp van een hendel. Deze werd bediend met de arm ipsilateraal aan de hersenschade. Expliciete informatie blijkt voor gezonde personen een voordeel op te leveren bij het impliciet leren, wat te zien was aan afgenomen volgfouten en een verbeterde temporele voorspelling van het target. Bij laesiepatiënten bleek de expliciete informatie in dit onderzoek deze processen juist te beperken. Expliciete informatie is hier minder behulpzaam bij het ontwikkelen van een motorisch plan dan het ontdekken van een motorische oplossing enkel op basis van het impliciete systeem. De verklaring die Boyd en Winstein geven, is dat het werkgeheugen (geassocieerd met het netwerk tussen frontale gebieden en het corpus striatum) niet optimaal functioneert, omdat het overbelast kan zijn geraakt door de expliciete informatie en hiermee het leerproces ontwrichtte. Intactheid van Motorische gevolgen van laesies in de basale ganglia en wat zij ons kunnen leren over het functioneren van deze hersenstructuur 85 de basale ganglia lijkt hiermee bepalend voor de effectiviteit van expliciete informatie bij motorisch leren. Bovenstaande onderzoeken leiden ons tot de conclusie dat het aan te bevelen is hiermee rekening te houden tijdens revalidatietrajecten bij het leren van compensatiestrategieën en het herleren van verloren capaciteiten, door expliciete informatie te doseren. De gevolgen van letsel in speciļ¬eke subkernen van de basale ganglia Naast onderzoeken die letsel in de gehele basale ganglia als uitgangspunt nemen, zijn er ook studies die zich hebben geconcentreerd op laesies in een of meerdere specifieke subkernen. Niet alle kernen zijn even kwetsbaar. Zo blijkt bijvoorbeeld bij traumatisch letsel bij kinderen (9-16 jaar) de globus pallidus relatief kwetsbaar te zijn in vergelijking tot de caudate nucleus en het putamen (Wilde, Bigler, Hunter, Fearing, Scheibel, Newsome, et al., 2007). In deze paragraaf bespreken we artikelen die verschillende basale gangliakernen en diverse motorische aspecten beslaan. Liepert, Restemeyer, Kucinski, Zittel en Weiller (2005) vergeleken de motorische prestaties van vier patiëntengroepen (laesie in corpus striatum, capsula interna, pons of motorische cortex) op een taak voor fijne motoriek (pegboard-test) en een handkrachtmeting. De patiënten waren vergelijkbaar in termen van ernst van de motorische beperkingen, en zonder sensorische of neuropsychologische symptomen. De bevindingen bleken specifiek te zijn voor de locatie van de laesie. Alleen subcorticale laesies leidden tot een verlengde silent period aan de paretische zijde. De motorische respons na TMS van de aangedane zijde was bijna afwezig bij de groepen met een laesie in de pons en de capsula interna, verminderd bij de groep met een 86 laesie in de motorcortex, en normaal na een laesie in het corpus striatum. De prestatie op de peghole- en de handkrachttaken was gecorreleerd met de silent period bij de groep met een laesie in de capsula interna, en met drempelwaarden voor de motorische TMS respons bij groepen met laesies in capsula interna en pons. Een laesie in de motorische cortex leidde tot verminderde intracorticale inhibitie (disinhibitie), wat niet bij de andere groepen wordt gezien. Hieruit concluderen Liepert en collega’s dat deze disinhibitie een direct gevolg is van de laesie, en niet een compensatie. Subcorticale laesies leidden vooral tot toegenomen inhibitie. Boyd en collega’s richtten zich in het eerder genoemde onderzoek op het leren van sequentiële motorische responsen. Zij vonden dat schade aan de mediale nucleus caudatus en het putamen leidde tot een vertraging in de initiatie van het leren van de sequentiële responsen, misschien doordat het vooruitplannen verstoord wordt (Boyd et al., 2009). Bathia en Marsden (1994) keken in hun onderzoek ook naar de gevolgen van laesies in subkernen van de basale ganglia. Hieruit blijkt dat laesies in de nucleus caudatus nauwelijks motorische stoornissen veroorzaken, maar wel gedragsproblemen zoals abulie en ontremd gedrag. Laesies van de nucleus lentiformus veroorzaakten vooral motorische stoornissen (85%) en minder vaak gedragsproblemen (13%). Hierbij ging het vooral om dystonie (49%). Dystonie komt na laesies van de thalamus bijna nooit voor en laesies van het putamen bleken eerder dystonie te veroorzaken dan laesies van specifiek de globus pallidus. Munchau, Mathen, Cox, Quinn, Marsden en Bhatia (2000) onderzochten de klinische kenmerken na een unilaterale laesie van de globus pallidus. n europ rax i s 4 | 2010 – www.neuropraxis.bsl.nl Hierbij blijken drie van de vier patiënten een contralaterale dystonie te hebben en één contralateraal hemiparkinsonisme. Volgens dit onderzoek lijkt vooral het interne segment van de globus pallidus belangrijk te zijn voor de pathofysiologie van dystonie. Laesies verstoren waarschijnlijk de werking van de globus pallidus waardoor de output onregelmatig is in plaats van afwezig zoals het geval zou zijn bij totale uitschakeling. Dit zou de dystonie veroorzaken en een verklaring bieden waarom GP-laesies bij gezonde mensen dystonie veroorzaken, terwijl verwijdering van het interne segment van de GP bij dystoniepatiënten juist symptomen verlicht. Alexander, Black, Patterson, Gao, Danells & McIlroy (2008) deden onderzoek naar symmetrische versus asymmetrische looppatronen na letsel in de basale ganglia. Uit de MRI gegevens bleek dat schade aan het posterolaterale putamen 60-80% vaker aanwezig was bij een asymmetrisch looppatroon dan bij een symmetrisch patroon. Met name het inferieure gedeelte van het posterolaterale putamen is gerelateerd aan een asymmetrisch looppatroon in de chronische fase na een CVA. Een stoornis die ook met letsel van de basale ganglia in verband wordt gebracht, is micrografie. Micrografie kenmerkt zich door verkleining van lettergrootte in combinatie met vertraging en verlies van precisie. De onderliggende oorzaak is niet duidelijk, maar een netwerk van de basale ganglia, thalamus en corticale gebieden speelt een cruciale rol bij het controleren van bewegingskracht, snelheid en amplitude bij onder andere het schrijven (Denes, Signorini & Volpato, 2005). Denes en collega’s beschrijven in hun artikel de casus van een patiënt met schade aan de nucleus caudatus en nucleus lentiformus evenals een breed gebied van corticale-subcorticale atrofie in de rechter frontaalkwab. Deze patiënt vertoont micrografie en een milde dystonie in de rechter hand. In tegenstelling tot micrografie bij de ziekte van Parkinson is het schrijven bij de tweede patiënt niet vervormd en is er geen sprake van progressieve reducering van schrijfgrootte. Micrografie is hier dus geen gevolg van oplopende verwerkingsbelasting. Spontaan tekenen en kopiëren van vormen en nietalfabetische grafische tekens (Japanse karakters) bleken onaangetast en bij een follow-up na zes maanden was er enkel sprake van micrografie bij het aan elkaar schrijven en niet bij schrijven in hoofdletters. Denes en collega’s verklaren dit door aandachtsprocessen. Alledaags schrijven (aan elkaar) is een geautomatiseerd proces, terwijl schrijven met hoofdletters meer bewuste aandacht vraagt, wat een positief effect kan hebben op het wijzigen van de schrijfgrootte. De basale ganglia vervullen in deze theorie een rol bij het proces van kiezen en realiseren van de geschikte grootte van letters op het moment dat het grafomotorische plan klaar is. Ook Troyer, Black, Armilio en Moscovitch (2004) beschrijven een casus van een man met micrografie, dit maal na een linkszijdige CVA die het putamen, de kop van de nucleus caudatus en de anterieure capsula interna trof. Deze micrografie uitte zich enkel als verbale uitdrukkingen betrokken waren. In deze casus lijkt er dus sprake van een interactie tussen micrografie en expressieve taalproblemen. Tot slot komt micrografie ook aan bod in het artikel van Munchau en collega’s (Munchau et al., 2000). Hier wordt de micrografie gevonden bij een patiënt met een laesie in de globus pallidus. Samengevat is er nog geen eenduidige oorzaak voor micrografie aanwijsbaar, maar delen van de basale ganglia spelen er zeker een rol bij. Tot slot een artikel van Miyai, Suzuki, Kang en Volpe (2000), die de functionele uitkomst onderzochten van late intensieve intramurale rehabilitatie voor patiënten met een CVA in de capsula interna, het putamen, de thalamus of in alle drie. Patiënten met schade in alle drie de gebieden bleken meer kans te hebben op weer zelfstandig lopen. Subcorticale laesies in het netwerk van de basale ganglia, de thalamus en motorische gebieden in de cortex, leidden tot beter motorisch herstel hoewel de behandeling voor alle groepen gelijk was. De regio’s voor potentiële reorganisatie waren bij dit onderzoek voor alle groepen gelijk, dus het lijkt erop dat de grotere subcorticale schade zorgt voor een grotere stimulatie van effectieve reorganisatie. Ook letsel in het putamen en de thalamus leidde tot grotere vooruitgang dan letstel in een van beide. Conclusie en discussie Ondanks veel onderzoeken is er nog altijd veel onduidelijkheid omtrent de specifieke functies van de basale ganglia bij het reguleren van motorisch gedrag. Onderzoek bij patiënten met letsels die niet het gevolg zijn van ouderdomsziekten zoals parkinson, heeft als voordeel dat de gevonden bevindingen met meer zekerheid aan de basale ganglia toegeschreven kunnen worden. Echter ook bij CVA’s, tumoren en mechanische letsels is de schade vaak niet beperkt tot de basale ganglia, wat interpretatie bemoeilijkt. Uit de besproken artikelen komen verschillende bevindingen naar voren. Zo lijken de basale ganglia verantwoordelijk voor het optimaliseren van motorische programma’s, waarna deze doorgespeeld worden naar cortex en cerebellum voor uitvoer en automatisering. Na laesies ontstaan met name motorische stoornissen, waarvan dystonie het meest voorkomt. De basale ganglia lijken daarnaast ook (mede)verantwoordelijk voor het procedurele leren, maar niet voor het declaratieve leerproces. Zo blijkt bij disfunctioneren van de basale ganglia eerder het ontwikkelen van vaardigheid voor de taak aangetast dan het leren van specifieke associaties tussen stimuli. Ook het efficiënt verwerken en uitvoeren van visuomotorische reeksen door middel van chuncken lijkt een taak van de basale ganglia. Tot slot hangt het functioneren van de basale ganglia sterk samen met het werkgeheugen waardoor ook dat beperkt kan zijn na een laesie in de basale ganglia. Wat de specifieke subkernen betreft, lijkt striatumletsel te leiden tot verandering in de motorische prikkelbaarheid en uitvoering door een verhoogde activiteit van inhiberende neuronen. Nucleus caudatus en putamen lijken (mede)verantwoordelijk voor de initiatie van het leren van sequentiële responsen door een mogelijke functie in vooruitplannen. Laesies aan de nucleus caudatus veroorzaken nauwelijks motorische stoornissen, maar wel gedragsstoornissen, terwijl voor de nucleus lentiformus juist het omgekeerde geldt. Laesies van het putamen veroorzaken dystonie in sterkere mate dan laesies in de globus pallidus. Onregelmatige output (ruis) na een laesie in de globus pallidus vormt misschien een verklaring voor het ontstaan van dystonie. Het putamen is behalve bij dystonie ook betrokken bij asymmetrische looppatronen. Ook lijken de basale ganglia een rol te spelen bij het kiezen en realiseren van de geschikte grootte van letters. Micrografie komt voor bij schade in de nucleus caudatus en nucleus lentiformus (vooral Motorische gevolgen van laesies in de basale ganglia en wat zij ons kunnen leren over het functioneren van deze hersenstructuur 87 globus pallidus wordt genoemd) en lijkt geen gevolg te zijn van oplopende verwerkingsbelasting. Het is mogelijk dat aandachtsprocessen een rol spelen bij het ontstaan van micrografie. Een noemenswaardig nadeel van een analyse van artikelen zoals in dit artikel, is dat in de literatuur alleen casussen met specifieke beperkingen genoemd worden. In de praktijk zijn er hoogstwaarschijnlijk ook basaleganglialaesies zonder deze gevolgen. Tevens zijn laesies niet altijd beperkt tot de basale ganglia, maar omvatten ze bijvoorbeeld ook de witte stof. Dit maakt dat de gevonden afwijkingen niet één op één aan de aangedane structuur gekoppeld kunnen worden (Bathia & Marsden, 1994; Boyd et al., 2009; Troyer et al., 2004; Münchau et al. 2000). Ook is er mogelijk sprake van een interfererende invloed van medicatie. Slechts vier van de dertien artikelen vermelden expliciet medicijngebruik, terwijl drie onderzoeken medicatievrij waren (Liepert et al., 2005, Vakil et al., 2000, Münchau et al., 2000). In de door Denes en collega’s omschreven casus wordt vermeld dat de patiënt een anti-epilepticum gebruikt (Fenobarbital). Het is echter Literatuur Alexander, L.D., Black, S.E., Patterson, K.K., Gao, F., Danells, C.J. & McIlroy, W.E. (2008). Association between gait asymmetry and brain lesion location in stroke patients. Stroke, 40,2, 537-544. Bhatia, K., & Marsden, C. (1994). The behavioural and motor consequences of focal lesions of the basal ganglia in man. Brain: A Journal of Neurology, 117,4, 859-876. Boyd, L.A., Edwards, J.D., Siengsukon, C.S., Vidoni, E.D., Wessel, B.D. & Linsdell, M.A. (2009). Motor sequence chunking is impaired by basal ganglia stroke. Neurobiology of Learning and Memory, 92, 35-44. Boyd, L. & Winstein, C. (2004). Providing Explicit Information Disrupts Implicit Motor Learning After Basal Ganglia Stroke. Learning & Memory, 11,4, 388-396. Brooks, D. (2000). Review: Imaging basal ganglia function. Journal of Anatomy, 196,4, 543-554. Denes, G., Signorini, M. & Volpato, C. (2005). Post graphemic impairments of writing: The case of micrographia. Neurocase, 11,3, 176-181. Exner, C., Koschack, J. & Irle, E. (2002). The differential role of premotor frontal cortex and basal ganglia in motor sequence learning: Evidence from focal basal ganglia lesions. Learning & Memory, 9,6, 376-386. Gazzaniga, M.S., Ivry, R.B. & Mangun, G.R. (2009). Cognitive neuroscience: The biology of the mind. New York: Norton. 88 View publication stats n europ ra x i s 4 | 2010 – www.neuropraxis.bsl.nl niet duidelijk of deze medicatie ook rond de periode van onderzoek werd gebruikt en wat de mogelijke gevolgen ervan waren voor de motorische prestaties. In de overige artikelen is geen duidelijkheid over medicatie, dus kunnen de bevindingen hierdoor vertroebeld zijn. Tot slot is het aantal artikelen wat zich richt op patiënten met basale-ganglialaesies door CVA’s, tumoren of trauma’s (ouderdomsziekten uitgesloten) nog beperkt. Nader onderzoek zou de huidige inzichten kunnen versterken en verder specificeren. Liepert, J., Restemeyer, C., Kucinski, T., Zittel, S. & Weiller, C. (2005) Motor strokes: the lesion location determines motor excitability changes. Stroke, 36, 2648-2653. Miyai, I., Suzuki, T., Kang, J. & Volpe, B.T. (2000). Improved functional outcome in patients with hemorrhagic stroke in putamen and thalamus compared with those with stroke restricted to the putamen or thalamus. Stroke, 31,6, 1365-1369. Münchau, A., Mathen, D., Cox, T., Quinn, N., Marsden, C. & Bhatia, K. (2000). Unilateral lesions of the globus pallidus: Report of four patients presenting with focal or segmental dystonia. Journal of Neurology, Neurosurgery & Psychiatry, 69,4, 494-498. Troyer, A., Black, S., Armilio, M. & Moscovitch, M. (2004). Cognitive and motor functioning in a patient with selective infarction of the left basal ganglia: Evidence for decreased non-routine response selection and performance. Neuropsychologia, 42,7, 902-911. Vakil, E., Kahan, S., Huberman, M. & Osimani, A. (2000). Motor and non-motor sequence learning in patients with basal ganglia lesions: The case of serial reaction time (SRT). Neuropsychologia, 38,1, 1-10. Wilde, E., Bigler, E., Hunter, J., Fearing, M., Scheibel, R., Newsome, M., et al. (2007). Hippocampus, amygdala, and basal ganglia morphometrics in children after moderate-to-severe traumatic brain injury. Developmental Medicine & Child Neurology, 49,4, 294-299.
