University of Groningen The adaptive value of migrations for the

University of Groningen
The adaptive value of migrations for the bivalve Macoma balthica
Hiddink, Johan Gerrit
IMPORTANT NOTE: You are advised to consult the publisher's version (publisher's PDF) if you wish to
cite from it. Please check the document version below.
Document Version
Publisher's PDF, also known as Version of record
Publication date:
2002
Link to publication in University of Groningen/UMCG research database
Citation for published version (APA):
Hiddink, J. G. (2002). The adaptive value of migrations for the bivalve Macoma balthica Groningen: s.n.
Copyright
Other than for strictly personal use, it is not permitted to download or to forward/distribute the text or part of it without the consent of the
author(s) and/or copyright holder(s), unless the work is under an open content license (like Creative Commons).
Take-down policy
If you believe that this document breaches copyright please contact us providing details, and we will remove access to the work immediately
and investigate your claim.
Downloaded from the University of Groningen/UMCG research database (Pure): http://www.rug.nl/research/portal. For technical reasons the
number of authors shown on this cover page is limited to 10 maximum.
Download date: 18-07-2017
SAMENVATTING
Migraties en kinderkamergebruik van het nonnetje (Macoma
balthica L.)
Dit proefschrift gaat over de migraties van het nonnetje (Macoma balthica), een
tweekleppig schelpdier dat leeft op wadplaten en in kustzeëen. Normaal leeft Macoma
ingegraven in het sediment, maar hij kan over grote afstanden (kilometers) migreren
door gebruik te maken van een byssusdraad. Dit is een dunne slijmdraad die tientallen
centimeters lang kan zijn. Deze draad verhoogt de weerstand in de stroming en zorgt
er zo voor dat een Macoma over grote afstanden meegevoerd kan worden door de
stroming.
In de Waddenzee leven jonge nonnetjes voornamelijk op het hoge, slikkige wad dat
gedurende een getijdencyclus maar kort onder water staat Volwassen dieren leven
meer verspreid over het wad en de kustzone van de Noordzee. Omdat de locaties
waar de jonge en volwassen dieren leven ruimtelijk van elkaar gescheiden zijn, moet
het nonnetje migreren. De larven, die in het water zweven, vestigen zich op het lage
wad. Tijdens de voorjaarsmigratie, in mei en juni, migreren de jonge nonnetjes van
minder dan één mm schelplengte naar het hoge wad. Ze gebruiken dit hoge wad als
kinderkamer en groeien hier uit tot ongeveer vijf mm grote nonnetjes. Hier blijven ze
tot de winter. Tijdens de wintermigratie, van december tot maart, migreren deze
nonnetjes naar het lage wad, de geulen en naar de kustzone van de Noordzee.
Migraties kosten tijd en energie en kunnen gevaarlijk zijn. Kwaliteitsverschillen tussen
locaties, zoals verschillen in voedselaanbod of predatiedruk, kunnen voor dieren een
goede reden zijn om toch te migreren. Een dier moet de voordelen van een migratie
afwegen tegen de nadelen, om te kunnen bepalen of een migratie zijn fitness (relatieve
bijdrage aan volgende generaties) verhoogt. De kwaliteit van een locatie voor een dier
is onder andere afhankelijk van het ontwikkelingsstadium van het dier zelf. Jonge
Samenvatting
166
dieren stellen vaak andere eisen aan hun leefomgeving dan volwassen dieren,
bijvoorbeeld omdat jongen kleiner en kwetsbaarder zijn of ander voedsel nodig hebben.
Door de ontwikkeling van een dier in de tijd, zoals groei, kan het voordelig zijn om
gedurende een bepaalde ontwikkelingsfase te migreren naar nieuwe locaties, die beter
geschikt zijn voor het ontwikkelingsstadium waarin een dier zich dan bevindt.
Het doel van het onderzoek in dit proefschrift was om te bepalen waarom het nonnetje
migreert in de Waddenzee. De centrale vraag was of deze migraties de fitness van het
nonnetje verhogen. Om deze vraag te kunnen beantwoorden heb ik geprobeerd te
bepalen wat de kosten en baten van de migratie voor het nonnetje zijn. De kosten van
de migratie zijn gezocht in verhoogde sterfte tijdens de migratie. De baten zijn gezocht
in verschillen in groei en predatiedruk tussen het lage en hoge wad. Deze onderwerpen
zijn onderzocht door bemonsteringen en experimenten op het wad en in het
laboratorium uit te voeren. Uiteindelijk zijn alle gegevens over de voor- en nadelen van
migraties tegen elkaar afgewogen in een model om te bepalen of migraties de fitness
van Macoma verhogen. In de volgende alinea’s worden de resultaten van de
verschillende onderzoeken besproken.
Allereerst beschrijf ik de resultaten van een onderzoek waarin ik de kosten van migratie
voor het nonnetje onderzocht heb. De kosten van migratie heb ik gezocht in verhoogde
sterfte tijdens de migratie. Migratie zou gevaarlijk kunnen zijn voor Macoma,
bijvoorbeeld omdat ze een groter risico lopen om opgegeten te worden door vissen
wanneer ze door de waterkolom migreren dan wanneer ze ingegraven leven. Verder
kunnen ze op slechte plekken, zoals snelstromende geulen of kwelders, terechtkomen.
Om te bepalen of migraties inderdaad gevaarlijk zijn, werd op het wad onderzocht of er
gedurende de migratieperioden een hogere sterfte onder de Macoma-populatie is dan
buiten deze perioden. Hiervoor werd de dichtheid van de 1998-jaarklasse (de
nonnetjes die in 1998 geboren zijn) regelmatig bemonsterd tussen mei 1998 en
augustus 2000, op 57 punten op het Groninger wad. Aanvullende gegevens werden
verzameld door te monsteren in een grote geul bij het onderzoeksgebied (Lauwers) en
door Macoma-dichtheden uit het stroomgebied van de Lauwers en de aangrenzende
Noordzee te verzamelen uit de literatuur en gegevensbestanden van anderen. Er bleek
inderdaad een veel groter aantal nonnetjes van de 1998-jaarklasse van het wad te
verdwijnen tijdens de voorjaars- en de wintermigratie dan buiten deze perioden. Een
klein deel van deze dieren migreerde naar de Noordzee en geulen, maar vergeleken
met de dichtheden op het wad en de aantallen verdwenen dieren, waren deze
aantallen laag. De rest van de verdwenen dieren is waarschijnlijk opgegeten door
predatoren tijdens de migratie of op ongeschikte plekken terechtgekomen en
doodgegaan.
Ik heb onderzocht of deze hoge sterfte gedurende de migratieperioden is te verklaren
door predatie (het vangen en opeten van prooi) door vis en krabben op migrerende
Macoma. In een rond aquarium met stroming kwamen de nonnetjes uit het zand en
gingen migreren, zonder stroming bleven de nonnetjes ingegraven in het zand. Deze
Samenvatting
167
opstelling werd gebruikt om predatie-experimenten te doen met en zonder stroming, in
licht en donker. In licht aten vissen en strandkrabben meer migrerende dan ingegraven
nonnetjes, in donker was er geen verschil. Vanwege dit verschil tussen licht en donker,
viel te verwachten dat er ‘s nachts meer nonnetjes migreren dan overdag, omdat
overdag de vissen veel nonnetjes eten of omdat de nonnetjes de vissen ontwijken door
‘s nachts te migreren. Op het wad bleken nonnetjes inderdaad vooral ‘s nachts en bij
lage temperaturen te migreren. Bovendien werden er geen nonnetjes gevonden in de
magen van vrijzwemmende vissen die overdag gevangen werden. Samenvattend kan
een hogere predatiedruk van vissen en krabben op migrerende dan op ingegraven
nonnetjes het mechanisme zijn dat het grote aantal verdwijnende nonnetjes gedurende
migratieperioden verklaard.
De volgende alinea’s gaan over de mogelijke voordelen van migratie. Ik heb hierbij
gekeken naar verschillen in predatiedruk in de kinderkamers en op de verblijfplaatsen
van de volwassen dieren, in tegenstelling tot het voorgaande stuk dat ging over
predatie tijdens migraties. De tijd die predatoren (roofdieren) op het wad kunnen
besteden aan voedsel zoeken wordt beperkt door het tij. Vogels kunnen alleen voedsel
zoeken op drooggevallen platen, daarom is de predatiedruk van vogels op het lang
droogvallende hoge wad waarschijnlijk hoger dan op het lage wad. Uit de literatuur is
bekend dat vogels bij voorkeur grote nonnetjes eten. Krabben en garnalen zijn alleen
actief zijn op het wad bij hoogwater. Garnalen (Crangon crangon) bleken groter en
talrijker te zijn op het lage dan op het hoge wad. Krabben (Carcinus maenas) waren
talrijker op het hoge wad, maar gemiddeld groter op het lage wad. Uit selectieexperimenten in het laboratorium en maaginhoudanalyses bleek dat krabben, garnalen
en kleine vis (samen het zogenaamde epibenthos, dieren die op de bodem leven)
alleen kleine nonnetjes (<5 mm) eten. Op grond van deze waarnemingen verwachtte ik
dat de predatiedruk op kleine nonnetjes hoger is op het lage wad, terwijl de
predatiedruk op de grote nonnetjes hoger zou zijn op het hoge wad. Hierdoor zou een
migratie naar en van het hoge wad voordelig kunnen zijn voor de nonnetjes. Deze
hypothese werd getest in een experiment waar selectief twee groepen predatoren
(vogels enerzijds en krabben, garnalen en vissen anderzijds) buitengesloten werden
met kooien, hoog en laag op het wad. De dichtheden van nonnetjes in deze kooien
werd na enkele maanden vergeleken met niet-gemanipuleerde controlegebieden, waar
de predatoren normaal toegang hadden. Predatie door vogels bleek zowel laag als
hoog op wad geen significant effect te hebben op de dichtheden van jonge en
volwassen nonnetjes. De dichtheden van jonge nonnetjes in kooien waar krabben,
garnalen en vissen waren buitengesloten, waren hoger dan in de controlegebieden
waar deze dieren vrije toegang hadden. Dit verschil was, zoals verwacht, veel groter op
het lage dan op het hoge wad. Jonge nonnetjes worden dus op het lage wad veel meer
gegeten dan op het hoge wad. Jonge nonnetjes kunnen daarom predatie door
epibenthos ontwijken door op het hoge wad leven.
Behalve predatie door vogels, krabben, garnalen en vissen, zou predatie door wormen
ook belangrijk kunnen zijn voor het kinderkamergebruik van het nonnetje. Deze alinea
Samenvatting
168
gaat over het effect van de predatie door de wadpier en de zeeduizendpoot op
nonnetjes. Wormen kunnen zeer hoge dichtheden bereiken op het wad en zouden
daarom, zelfs als één worm maar zeer weinig nonnetjes consumeert, de dichtheden
van nonnetjes negatief kunnen beïnvloeden. In de magen van de zeeduizendpoot
Nereis diversicolor en de wadpier Arenicola marina werden nonnetjes (<1,5 mm)
gevonden, een direct bewijs dat de nonnetjes door de wormen gegeten worden. Ook
laboratoriumexperimenten lieten zien dat deze wormen zeer kleine nonnetjes kunnen
eten. Om te zien of wadpier en zeeduizendpoot de dichtheden van jonge nonnetjes
beïnvloeden, werden de dichtheden van de wadpier (in gebieden van 0,25 tot 1m2) en
zeeduizendpoot (in 0.03 m2 kooien) experimenteel verhoogd. Na enkele weken werd
het effect op de dichtheden van Macoma bekeken. Beide wormensoorten bleken een
significant negatief effect te hebben op de dichtheden van zeer kleine nonnetjes. Op
grond van de analyse van de maaginhouden en veldexperimenten kon berekend
worden dat, gedurende een korte periode in het voorjaar, wadpieren tussen 45 en 102
Macoma per m2 per dag en zeeduizendpoten tussen 5 en 116 Macoma per m2 per dag
consumeren. Deze aantallen zijn meer als tienmaal zo hoog dan de consumptie door
garnalen en krabben. Desondanks kan de jaarlijkse variatie in aantallen nonnetjes op
het Groninger wad niet verklaard worden door verschillen in talrijkheid van deze
wormen tussen jaren. Omdat beide wormen relatief homogeen over het wad verspreid
zijn, vormen de wormen namelijk geen reden voor het nonnetje om op het hoge of lage
wad te leven.
Naast predatie zouden ook verschillen in groeisnelheid tussen het lage en hoge wad
een reden kunnen zijn voor de migratie van Macoma. Op het Groninger wad waren er
slechts kleine verschillen in schelplengte en lichaamsgewicht tussen het lage en hoge
wad. Ook in kooien, waar predatoren die delen van de sifon (voedselopname-orgaan)
van nonnetjes afbijten en het voedselzoeken remmen afwezig waren, waren de
verschillen in groeisnelheid tussen laag en hoog op het wad klein. Daarom zijn
verschillen in groeisnelheid waarschijnlijk geen reden voor het kinderkamergebruik van
het nonnetje.
Om vast te stellen in hoeverre de onderzochte factoren de sterfte van het nonnetje
kunnen verklaren, werd in een model het aandeel van consumptie door de bekende
predatoren in de sterfte van het nonnetje berekend. Een groot deel van de sterfte van
het nonnetje op het Groninger wad kan verklaard worden aan de hand van de uit de
empirische onderzoeken bekende predatie door garnalen, krabben, wormen en
scholeksters.
Alle voor- en nadelen van migraties en kinderkamergebruik voor het nonnetje werden
in hetzelfde model tegen elkaar afgewogen om te bepalen wat het effect van migraties
op de fitness van het nonnetje is. In dit model werd het aantal overlevende en zich
voortplantende nonnetjes over een periode van vijf jaar werd berekend als een functie
van predatie door garnalen, kleine en grote krabben, zeeduizendpoten en wadpieren
hoog en laag op het wad en extra sterfte tijdens migraties. Bovendien werden, op
Samenvatting
169
grond van literatuurgegevens, de predatie door de scholekster en infectie door de
parasitaire trematode Parvatrema affinis berekend. Parvatrema infecteert alleen grote
nonnetjes op het hoge wad. Een infectie leidt bij de gastheer tot parasitaire castratie,
waardoor de gastheer een fitness krijgt van nul. In het model werd ook de fitness van
nonnetjes die op verschillende momenten migreerden, en dus gedurende andere
perioden hoog en laag op het wad leefden, vergeleken. Het bleek dat de fitness het
hoogst was voor nonnetjes die zich na het larvale stadium direct vestigen op het hoge
wad, hier blijven tot hun eerste winter en dan naar het lage wad migreren. Voor dieren
die zich in tegenstelling tot deze beste strategie op het lage wad vestigen, zoals in de
Waddenzee gebeurt door de invloed van de stroming, is een snelle migratie naar het
hoge wad de beste strategie. De kosten van deze migratie worden hierbij ruim
gecompenseerd door het verschil in predatiedruk door garnalen tussen het lage en
hoge wad. De wintermigratie terug naar het lage wad is voordelig omdat Macoma
hierdoor de nadelige infectie door Parvatrema ontwijkt. Sommige andere predatoren,
zoals de zeeduizendpoot en de scholekster, hadden wel effect op de fitness van
Macoma, maar lijken geen invloed te hebben op de migratiestrategie die de hoogste
fitness voor Macoma oplevert, omdat de ruimtelijke verschillen in predatiedruk klein en
de migratiekosten hoog zijn.
Uit het bovenstaande kan de conclusie getrokken worden dat de migratie naar en van
kinderkamers op het hoge wad de fitness van Macoma balthica verhoogt. Dit komt
doordat zowel de garnaal Crangon crangon als de parasiet Parvatrema affinis een
groot verschil in talrijkheid tussen het lage en hoge wad laten zien en bovendien sterk
selecteren op de grootte van de nonnetjes die ze eten of infecteren.
Door de snelle lengtegroei van Macoma gedurende zijn eerste levensjaar verandert hij
binnen 9 maanden van een prooi voor garnalen, die ontweken kunnen worden op het
hoge wad, in een gastheer voor Parvatrema, die ontweken kan worden op het lage
wad. Hoewel de kosten van de migratie voor het nonnetje hoog zijn, is het netto-effect
van migraties en kinderkamergebruik op de fitness positief, omdat het verschil in
predatiedruk tussen het hoge en lage wad groot is.
Samenvatting
170