Bekijk online

UNIVERSITEIT GENT
FACULTEIT DIERGENEESKUNDE
Academiejaar 2015 – 2016
Pre- en postprandiale adaptaties bij Python molurus
in vergelijking met zoogdieren
door
Jill DERIX
Promotoren:
Prof. Dr. F. Pasmans
G. Stegen
Literatuurstudie in het
kader van de Masterproef
© 2016 Jill Derix
Universiteit Gent, haar werknemers of studenten bieden geen enkele garantie met betrekking tot
de juistheid of volledigheid van de gegevens vervat in deze masterproef, noch dat de inhoud van
deze masterproef geen inbreuk uitmaakt op of aanleiding kan geven tot inbreuken op de rechten
van derden.
Universiteit Gent, haar werknemers of studenten aanvaarden geen aansprakelijkheid of
verantwoordelijkheid voor enig gebruik dat door iemand anders wordt gemaakt van de inhoud van
de masterproef, noch voor enig vertrouwen dat wordt gesteld in een advies of informatie vervat in
de masterproef.
UNIVERSITEIT GENT
FACULTEIT DIERGENEESKUNDE
Academiejaar 2015 – 2016
Pre- en postprandiale adaptaties bij Python molurus
in vergelijking met zoogdieren
door
Jill DERIX
Promotoren:
Prof. Dr. F. Pasmans
G. Stegen
Literatuurstudie in het
kader van de Masterproef
© 2016 Jill Derix
VOORWOORD
Ik ben blij dat de opleiding Diergeneeskunde aan de UGent niet louter gericht is op
praktijkdiergeneeskunde, maar ook aandacht besteedt aan het academische aspect. Ik vond
het heel interessant en leerzaam om me te verdiepen in de manier waarop Python molurus
zich optimaal kan handhaven in de omgeving, ondanks dat haar levenswijze volledig verschilt
van dat van zoogdieren.
Graag maak ik van deze gelegenheid gebruik om mijn dank te betuigen aan iedereen die
geholpen heeft bij het tot stand komen van deze literatuurstudie. In de eerste plaats zijn dit
uiteraard mijn promotoren: Professor Dr. Frank Pasmans en Dhr. Gwij Stegen. Ik ben erg blij
dat zij beiden promotor voor mijn onderwerp wilden zijn. Dankzij hun duidelijke tips en
correcties heb ik een goed beeld gekregen van wat van mij werd verwacht en hoe ik mijn
eerste versie van de literatuurstudie kon optimaliseren tot een goed wetenschappelijk verslag.
Bovendien kreeg ik bij elke vraag die ik had, heel snel een hulpvolle reactie.
Op de tweede plaats wil ik mijn ouders bedanken. Niet enkel voor het nalezen van mijn
literatuurstudie en het geven van tips, maar met name voor het feit dat ze mij altijd steunen in
deze opleiding; zowel mentaal als financieel. Dit is iets wat ik altijd blijf waarderen en nooit
voor lief zal nemen.
Ten derde en laatste zijn er meerdere vrienden die mij op de een of andere manier geholpen
hebben: Nicole voor het nakijken van mijn eerste versie, haar broer Ryan voor hulp bij het
leed dat paginanummering heet, Kim voor de keiharde high five toen ik zei dat mijn
masterproef af was en natuurlijk Daphne voor haar enthousiasme over de masterproef in het
algemeen.
INHOUDSOPGAVE
SAMENVATTING ........................................................................................................ 1
INLEIDING ................................................................................................................... 2
LITERATUURSTUDIE ................................................................................................. 3
1.
PYTHON MOLURUS ............................................................................................ 3
1.1.
TAXONOMIE
3
1.2.
FYLOGENIE
3
1.3.
PYTHON MOLURUS BIVITTATUS ALS STUDIEMODEL
3
2.
FYSIOLOGIE VAN DE SPIJSVERTERING ......................................................... 4
3.
ENERGIEMETABOLISME ................................................................................... 7
4.
3.1.
SPECIFIEKE DYNAMISCHE ACTIE
8
3.2.
ZUURSTOFCONSUMPTIE
9
ADAPTATIES IN VERGELIJKING MET ZOOGDIEREN .................................. 11
4.1.
11
4.1.1.
Maag
11
4.1.2.
Darm
12
4.1.3.
Lever
13
4.1.4.
Pancreas
14
4.2.
5.
GASTRO-INTESTINALE ADAPTATIES
CARDIOVASCULAIR
14
4.2.1.
Hart
14
4.2.2.
Cardiac output
15
4.3.
RESPIRATOIRE ADAPTATIES
16
4.4.
NIER
16
EFFECT VAN VOEDSEL OP ADAPTIEVE PROCESSEN ................................ 17
5.1.
NUTRITIONELE SAMENSTELLING VAN DE MAALTIJD
17
5.2.
GROOTTE VAN DE MAALTIJD
19
DISCUSSIE................................................................................................................ 19
LITERATUUR ............................................................................................................ 22
BIJLAGEN ................................................................................................................. 28
BIJLAGE I: FYLOGENIE VAN SERPENTES (Lee en Scanlon, 2002)
28
SAMENVATTING
In deze literatuurstudie zal dieper worden ingegaan op de belangrijkste postprandiale
adaptaties in het lichaam van de Python molurus bivittatus (tijgerpython). Deze adaptaties
worden vergeleken met de verteringsprocessen die plaatsvinden in de organen van
zoogdieren. Bij de bespreking hiervan wordt ingegaan op zowel het verteringsstelsel als het
metabolisme en haar bijbehorende organen.
Postprandiale adaptaties vormen voor Python molurus een groot evolutionair voordeel, met
oog op het energetisch verbruik. Slangen die net als de python binnen de groep van zit-enwacht roofdieren behoren, moeten hun beschikbare energie namelijk zo efficiënt mogelijk
hanteren, zodat zij slechts een paar keer per jaar daadwerkelijk een prooi hoeven te vangen
en verteren. Wanneer dit gebeurt, moet het lichaam sterke aanpassingen ondergaan om van
een langdurige rustfase over te gaan in een fase van actieve vertering die bovendien zo
optimaal mogelijk verloopt op energetisch vlak. Uit de bestudeerde literatuur blijkt dat de
belangrijkste adaptieve processen die dit bewerkstelligen, niet louter voorkomen op het
niveau van verteringsorganen en het metabolisme: vrijwel alle vitale organen nemen
postprandiaal toe in massa. Deze massatoename wordt met name bereikt door hypertrofie;
hyperplasie blijkt hier een ondergeschikte rol in te spelen. Daarnaast is er een significante
toename van de cardiac output en specifieke dynamische actie en wordt de expressie van
enzymen sterk gereguleerd in functie van de vertering. Verschillende wetenschappers
hebben geconcludeerd dat deze adaptaties niet alleen worden uitgelokt door de
aanwezigheid van voedsel, maar dat ook de samenstelling en grootte van de maaltijd
bepalend zijn in de mate waarin deze processen tot uiting komen. Er zijn echter nog veel
onduidelijkheden en tegenstrijdigheden binnen dit onderwerp, wat vraagt om bijkomend
onderzoek.
TREFWOORDEN
Adaptatie – Energiemetabolisme – Fysiologie – Python molurus – Spijsvertering
1
INLEIDING
Terwijl de meeste diersoorten een leefwijze aanhouden waarbij zij frequent kleine maaltijden
tot zich nemen, bestaan er ook species die telkens een zeer grote maaltijd consumeren met
daar tussen ruime tijdsintervallen (Secor en Diamond, 1995; Andrade et al., 1997). Python
molurus is een dergelijke diersoort. Deze alternatieve voedingsgewoonte wordt gezien als
een van de belangrijkste redenen voor het evolutionair succes van deze groep dieren
(Greene, 1983). Evolutie veronderstelt namelijk dat orgaanfuncties gelinkt zijn aan hun
natuurlijke belasting, zodat energie zo optimaal mogelijk wordt benut (Weibel et al., 1998).
Immers, hoe beter het dier is aangepast aan haar omgeving en levensomstandigheden, hoe
beter de overlevingskansen zullen zijn. Daarom is het belangrijk dat in fluctuerende
omstandigheden de orgaansystemen reversibele, herhaalbare en snelle adaptaties
ondergaan. De capaciteit en effectiviteit van de opname en het verbruik van nutriënten is dus
bepalend voor overleving, groei en reproductie van het dier en staat daarom onder sterke
selectieve druk (Cox en Secor, 2007). Ook de jachtmethode speelt hierbij een rol. Deze wordt
de “zit-en-wacht”-methode genoemd, omdat ze bewegingsloos blijven liggen tot er een prooi
binnen hun bereik komt. Op deze manier wordt er geen energie verspild tijdens de jacht
(Mushinsky, 1987; Greene, 1992; 1997; Secor en Diamond, 1997; 1998).
Voor slangen die dit intermitterende voedingspatroon hebben, leidt de voedselconsumptie tot
een snelle en drastische verhoging in zowel de functionele als morfologische aspecten van
het gastro-intestinaal stelsel (Secor en Diamond, 1998; Cox en Secor, 2008). Door secretie
van verschillende substanties die een rol spelen bij de vertering worden intestinale brushborder enzymen en verschillende transportsystemen geactiveerd en nemen zij toe in aantal.
Dit geldt niet louter voor enzymen in het gastro-intestinaal stelsel, maar voor enzymen in
vrijwel alle orgaansystemen in het lichaam die in relatie staan tot het metabolisme van het
dier. Zo heeft men waargenomen dat naast de adaptaties in de maag en darm, niet alleen de
massa, maar ook de functie van het hart, de pancreas, lever en nieren toenemen (Starck et
al., 2004; Starck en Wimmer, 2005; Ott en Secor, 2007; Secor, 2008). De veranderingen zijn
dus volledig reversibel (Starck en Beese, 2001).
In deze literatuurstudie worden pre- en postprandiale adaptaties in het lichaam van Python
molurus bestudeerd per orgaansysteem en worden de belangrijkste verschillen met
zoogdieren uitgelicht. Ook wordt er nagegaan in hoeverre de eigenschappen van de maaltijd
een invloed hierop hebben. Castoe et al. (2011, 2013) benadrukken dat onderzoek naar de
moleculaire genetische basis van deze adaptaties van groot wetenschappelijk belang is,
omdat het nieuwe inzichten kan geven met betrekking tot het functioneren van genetische
systemen in vertebraten. Deze informatie kan bijdragen aan de ontwikkeling van therapieën
tegen verschillende ziekten binnen de humane geneeskunde. Welke ziekten dit zouden zijn,
wordt echter niet gespecificeerd.
2
LITERATUURSTUDIE
1.
PYTHON MOLURUS
1.1.
TAXONOMIE
Klasse: Reptilia
Orde: Squamata (hagedissen en slangen)
Suborde: Serpentes
Familie: Boidae
Subfamilie: Pythonidae
Genus: Python
Species: molurus
Subspecies: bivittatus
1.2.
FYLOGENIE
De evolutionaire ontwikkeling van slangen bevat sterke morfologische en fysiologische
adaptaties. Voorbeelden van morfologische adaptaties zijn het verlies van ledematen,
reductie van longvolume en verlenging van de romp en organen (Secor en Diamond, 1995;
1998; Castoe et al., 2013). Binnen het kader van deze literatuurstudie, wordt met name
ingegaan op fysiologische adaptaties die ertoe dienen om grote prooien op een zeer
efficiënte wijze te verteren.
Er bestaan ongeveer 3100 verschillende species binnen de groep van slangen, met grote
fenotypische diversiteit. Deze diversiteit is te verklaren doordat de slang een relatief oude
diergroep is binnen de vertebraten (ongeveer 150 miljoen jaar), vergeleken met zoogdieren.
De diversiteit is duidelijk zichtbaar wanneer men Serpentes visualiseert in een fylogenetische
boom (bijlage 1) (Lee et al., 2002).
Pythons komen voor in vrijwel heel sub-Sahara Afrika en in de tropische regenwouden van
Zuid-Oost Azië (Rawlings et al., 2008). De meeste onderzoeken met betrekking tot
postprandiale adaptaties zijn uitgevoerd op een specifieke groep binnen de pythons, namelijk
de Python molurus bivittatus. Dit is een slangenspecies afkomstig uit Zuid-Oost Azië (Secor,
2008).
1.3.
PYTHON MOLURUS BIVITTATUS ALS STUDIEMODEL
Python molurus bivittatus wordt in veel studies gebruikt, omdat zij relatief gemakkelijk te
handhaven is (Secor, 2008). Deze slangenspecies heeft als studiemodel veel voordelen ten
opzichte van andere vertebraten of reptielen: (1) ze produceert relatief veel nakomelingen
3
(Pope, 1961: aangehaald in Secor en Diamond, 1995), (2) ze kan een grote variatie aan
maaltijdgrootte consumeren (Secor en Diamond, 1997) en (3) dankzij haar lineaire anatomie
is chirurgie (zoals pancreatectomie of resectie van de darm) relatief gemakkelijk uit te voeren
(Secor en Diamond, 1998). Met andere woorden: er zijn veel mogelijkheden voor comparatief
onderzoek. Een ander interessant voordeel aan pythons is dat zij hun feces en urine
gescheiden excreteren, in tegenstelling tot andere slangen. Dit maakt het gemakkelijker om
de excreties te onderzoeken (Secor en Diamond, 1995). Vergeleken met vertebraten van
gelijkaardige grootte is de tijgerpython goedkoper en gemakkelijker te handhaven. Ze
defeceren ongeveer twee keer per maand. (Secor en Diamond, 1998).
Naast de regulatie van verteringsprocessen zijn de pythons ook een interessant studieobject
binnen onderzoek naar het metabolisme. Omdat zij een significante stijging in metabole
snelheid ervaren tijdens zowel digestie als arbeid, kunnen ze dienen voor onderzoek waarbij
men mogelijke beperkingen van het verhoogde metabolisme in deze twee situaties test en
vergelijkt (Secor et al., 2000). Zowel arbeid en vertering volgen namelijk dezelfde respiratoire
en cardiovasculaire pathways van zuurstofopname en –transport, maar verschillen in
zuurstofverbruik (skeletspieren versus gastro-intestinale weefsels).
2.
FYSIOLOGIE VAN DE SPIJSVERTERING
In het wild kan Python molurus tot 18 maanden vasten. Wanneer deze slang actief is, voedt
zij zich ongeveer eenmaal per één tot twee maanden (Pope, 1961: aangehaald in Secor en
Diamond, 1995). In een ander artikel van Secor en Diamond (1998) wordt uitgelegd dat
regulatiemechanismen van verteringsprocessen moeilijk te bestuderen zijn in zoogdieren,
aangezien de fysiologische processen in hun lichaam sterk zijn aangepast aan een situatie
waarbij de dieren frequent kleine maaltijden consumeren. Hun darmen zijn dus zelden leeg,
waardoor onderzoek naar de regulatie verstoord wordt. Met andere woorden; er is een lage
signaal-ruis ratio van de digestieve responsen, waardoor het moeilijk is om de onderliggende
regulatoire processen te identificeren (Fuller en Shulkes, 1994). Na de lange periode van
vasten neemt Python molurus ter compensatie een grote maaltijd die tot 160% van zijn eigen
lichaamsgewicht kan benaderen. De vertering van deze maaltijd duurt vervolgens één tot
twee weken (Greene, 1992; 1997). Doordat pythons dusdanig geadapteerd zijn aan het
consumeren van grote maaltijden met infrequente intervallen, tonen hun digestieve
regulatoire responsen veel grotere veranderingen (tabel 1) en is de signaal-ruis ratio dus veel
hoger dan bij zoogdieren. Hierdoor zijn de responsen binnen digestieve processen
gemakkelijker te detecteren.
Uit onderzoek van Secor en Diamond (1995) blijkt dat de morfologische adaptatie in gevoede
pythons snelle groei van de verschillende organen vereist, die tijdens de periode van vasten
in atrofie gingen door de periode van lage metabole activiteit. Voedsel vormt een trigger voor
de gastro-intestinale werking. Niet enkel door direct contact met voedingsnutriënten, maar
ook door neuro-humorale stimulatie, snelle toename van de maag- en darmfunctie en
hypertrofie van de darmmucosa (Secor en Diamond, 1995; Secor et al., 2000; Secor et al.,
4
2001; Lignot et al., 2005). Binnen twee tot drie dagen na opname van de maaltijd ondergaat
de Burmese python sterke fysiologische veranderingen: (1) een 44-voudige toename van de
metabole snelheid, (2) 30-100% toename van de massa’s van het hart, de lever, pancreas,
dunne darm en nieren (figuur 1), (3) een 160-voudige toename aan vetzuurconcentratie in het
plasma en (4) een verdikking van het epitheel van de dunne darm (Secor en Diamond, 1998;
Cox en Secor, 2008; Castoe et al., 2011). Omdat Python molurus een ectotherme diersoort
is, is de lichaamstemperatuur sterk variabel. Ook dit heeft een invloed op de digestieve
processen
(Regal,
1966:
aangehaald
in
Wang
et
al.,
2002a).
De
optimale
lichaamstemperatuur is volgens Vinegar et al. (1970) 27° Celsius (C). Deze temperatuur zorgt
voor
een
efficiëntere
en/of
snellere
vertering.
Bovendien
beïnvloedt
de
omgevingstemperatuur eetlust; bij een omgevingstemperatuur van 20°C is de consumptie
niet vrijwillig (Wang et al., 2002a).
Figuur 1. Procentuele postprandiale toename van de maag, longen, hart, pancreas, lever,
nieren en darmmucosa in de Burmese python, één of drie dagen na het consumeren van
maaltijden die 25-65% van de lichaamsmassa van de slang bedragen. Uit deze figuur blijkt
dat de massa’s van alle organen met minimaal 40% toenemen (Secor en Diamond, 1998).
De eerste organen die reageren op voedselinname zijn de maag en dunne darm. Deze
respons vindt binnen zes uur na het consumeren van de maaltijd plaats en is niet enkel een
vergroting van de massa, maar bestaat ook uit een toename in lengte van de mucosae en
grootte van enterocyten. Pas daarna is er een toename in massa van de longen, hart, lever
en nieren. Deze organen helpen namelijk enerzijds bij het verhogen van de efficiëntie bij
gasuitwisseling, anderzijds bij het verwerken en transporteren van de geabsorbeerde
voedingsstoffen en de excretie ervan.
Vanaf het moment dat de slang de prooi heeft ingeslikt zal hij oprollen en blijft vervolgens de
volledige periode van digestie stil liggen. Deze periode duurt vijf tot elf dagen. De
5
geïnduceerde veranderingen blijven bestaan tot de vertering voltooid is en zullen vervolgens
ongedaan gemaakt worden. De organen keren terug in hun oorspronkelijke toestand door
apoptose en door inhibitie van enzymen en transporters. Op die manier wordt energie
bespaard tot aanvang van de volgende maaltijd (Secor en Diamond, 2000; Ott en Secor,
2007; Secor, 2008). In tabel 1 worden factoriële grootheden van verschillende onderliggende
regulatoire responsen in pythons weergegeven en vergeleken met de regulatoire responsen
die voorkomen bij mensen en knaagdieren. Uit de tabel blijkt dat alle bestudeerde responsen
bij zoogdieren kleiner zijn dan bij pythons (Secor en Diamond, 1995).
Tabel 1. Factoriele toename van verschillende organen en substanties ten gevolge van
voedselinname. Deze postprandiale veranderingen worden vergeleken tussen pythons en
verschillende zoogdieren (m: muizen, ha: hamsters, r: rat, h: mensen) (Secor en Diamond,
1995).
Respons op consumptie van een maaltijd
Pythons
Zoogdieren
Niermassa
2.1
1.1 (m)
Massa darmmucosa
2.2
1.6 (m)
Glucose (plasma)
2.3
1.2 (h)
Vrije vetzuren (plasma)
2.5
1.5 (h)
Maltase activiteit (intestinaal)
3.0
1.3 (r)
Peptidase activiteit (intestinaal)
5.0
1.8 (r)
Microvillus lengte (intestinaal)
6.0
1.6 (ha)
Aminozuurtransport (intestinaal)
10
2.0 (m)
Glucosetransport (intestinaal)
41
1.7 (m)
Insuline (plasma)
41
5.0 (h)
Metabolisme
44
1.5 (h)
Colecystokinine (plasma)
52
6.5 (h)
Triglyceriden (plasma)
160
1.7 (h)
De opname van een maaltijd triggert het darmweefsel tot secretie van verteringsenzymen en
zuur (Starck, 1999). Door de relatief grote prooi, zijn er echter hogere fysiologische
inspanningen vereist. Een grotere maaltijd heeft namelijk een relatief laag oppervlak en
omdat verteringsenzymen enkel aan het oppervlak werkzaam zijn, is de werking van de
enzymen dus minder efficiënt. Dit leidt tot een langere duur van specifieke dynamische actie
(SDA) (Andrade et al., 1997; Gavira en Andrade, 2013). Een ander probleem is dat eenmaal
de prooi doorgeslikt is, deze moet worden verwerkt alvorens de intestinale commensale
bacteriën een rottingsproces starten (Pough et al., 2003). Ook dit is een reden waarom de
vertering zo snel mogelijk voltooid moet zijn.
Gemiddeld duurt de volledige verwerking van het geconsumeerde voedsel acht tot veertien
dagen. Deze verwerking bevat verschillende processen: vertering, absorptie, excretie en
defecatie. In figuur 2 is te zien hoe de massa van de maaltijd procentueel afneemt in functie
6
van de tijd (Secor et al., 1994). Binnen een paar dagen na opname van de maaltijd, verhogen
de enzymactiviteit en opname van nutriënten 6-26 keer ten opzichte van de situatie tijdens
het vasten. Daarnaast neemt het energiemetabolisme sterk toe. Over de mate van toename
van het metabolisme zijn nog veel zaken en bevindingen onduidelijk en/of tegenstrijding. Zo
rapporteren Secor et al. (1994) een verhoging van 17 keer de waarden ten opzichte van de
vastenperiode, terwijl Overgaard et al. (1999) slechts toename met een factor van 3,2
vermelden.
Figuur 2. Procentuele afname van de massa van de opgenomen maaltijd in de maag, dunne
darm en het volledige gastro-intestinale stelsel van de slang, in functie van dagen na opname
van de maaltijd (Secor et al., 1994).
Na voltooiing van de vertering zal de maagzuurproductie afnemen. Ook de secretie van
pancreasenzymen, opname van intestinale nutriënten, hydrolase-activiteit en secretie van
basen worden verlaagd (Secor en Diamond, 1995; Cox en Secor, 2008).
3.
ENERGIEMETABOLISME
De slang haalt energie uit haar omgeving onder vorm van warmte en voedsel en gebruikt dit
voor onderhoud, arbeid en groei. Doordat het verteringsstelsel pas actief wordt tijdens de
vertering, zijn de energetische kosten voor het dier relatief laag tijdens de maandenlange
perioden van vasten. De energie die met dit mechanisme bespaard wordt, is hoger dan de
energie die het kost om de verteringsprocessen in gang te zetten en ook hoger dan de
energie die het zou kosten om deze processen te behouden tijdens perioden van vasten. De
actieve darm vereist namelijk een hoge energetische kost voor onderhoud, omdat
enterocyten een relatief hoge turnoversnelheid hebben vergeleken met andere weefsels
(Secor et al., 2002; Cox en Secor, 2007). Voor dieren die frequent eten, zoals vogels en
zoogdieren, is het constante behoud van de verteringsprocessen energetisch voordeliger
omdat het telkens doen toenemen en afnemen hiervan, meer energie zou kosten dan dat het
7
zou opleveren (Secor, 2001: aangehaald in Grosell et al., 2011). Bovendien zijn zoogdieren
en vogels endotherme dieren, waardoor er continu een relatief hoog basaal metabolisme
noodzakelijk is (Starck en Beese, 2001). Secor en Diamond (2000) bewezen aan de hand
van diermodellen dat constante regulatie van de vertering energetisch voordelig is zolang het
dier minimaal één keer per twee weken eet. Als het dier slechts eenmaal per vier of meer
weken voedsel consumeert, blijkt het voordeliger te zijn om de verteringsprocessen te laten
fluctueren om zo aan te passen aan de momenten van voedselconsumptie (Starck en Beese,
2001). Nog extremer is de situatie tijdens de dracht. Dan blijkt het energetisch voordelig te
zijn om vier tot achttien maanden voor de partus een vastenperiode door te maken (Vosjoli,
1991; Martin, 1992).
Het dier moet tijdens het vasten op een zo efficiënt mogelijke wijze de opgeslagen energie
mobiliseren uit vetten en glycogeen. In een studie van Grosell et al. (2011) wordt aangetoond
dat significante afname van orgaanfuncties zorgen voor een verlaagd metabolisme en
hierdoor een mechanisme vormen voor een verlaagde standaard metabole snelheid.
3.1.
SPECIFIEKE DYNAMISCHE ACTIE
De toename in metabole snelheid die ontstaat door mechanische en fysiologische
verteringsprocessen wordt uitgedrukt in “Specifieke Dynamische Actie” en reflecteert de
energetische kosten voor de verwerking, vertering en absorptie van voedsel (Brody, 1945;
Kleiber, 1961: aangehaald in Gavira en Andrade, 2013). De energie voor SDA wordt voor
30% geleverd uit de desbetreffende maaltijd. De rest wordt geput uit energetische reserves
van het lichaam (Starck en Beese, 2001). Postprandiaal is er een duidelijke toename in SDA
bij alle species. Voedselopname leidt dus tot een verhoogde metabole snelheid (Gavira en
Andrade, 2013). Bij pythons hangt de SDA hoofdzakelijk af van de grootte en samenstelling
van de maaltijd (McCue et al., 2002; Toledo et al., 2003), geassocieerd met lichaamsgrootte
van de slang en omgevingstemperatuur (Luo en Xie, 2008). Van deze factoren is bekend dat
de grootte van de maaltijd de belangrijkste factor is voor vier zaken: (1) het beïnvloeden van
de maximale SDA, (2) de tijd om deze maximale SDA te bereiken, (3) de duur van de
vertering en (4) de energetische waarden van de vertering (Gavira en Andrade, 2013).
Uit onderzoek van Wang et al. (2002a) blijkt dat de omgevingstemperatuur vooral invloed
heeft
op
de
snelheid
waarmee
de
maximale
SDA
bereikt
wordt.
Bij
een
omgevingstemperatuur van 35°C wordt de SDA bereikt in slechts één dag, terwijl dit bij een
omgevingstemperatuur van 25°C drie dagen duurt.
De SDA is significant verschillend tussen dieren met verschillende voedingspatronen. In
zoogdieren neemt de SDA postprandiaal toe met 25-50% (Brody, 1945). Bij verschillende
reptielen die regelmatig kleine maaltijden consumeren neemt de SDA toe met 32-365%
(Benedict, 1932: aangehaald in Secor, 2008; Waldschmidt et al., 1986). Slangen die grotere
maaltijden met langere tijdsintervallen consumeren, kunnen echter een SDA bereiken van
680% (Secor et al., 1994). Deze sterke toename is mogelijk doordat de basale metabole
snelheid tijdens vasten relatief laag is. De SDA kan dus sterk variëren binnen verschillende
diergroepen.
8
3.2.
ZUURSTOFCONSUMPTIE
Men correleert de metabole respons ten gevolge van de vertering aan een significante
toename in zuurstofconsumptie (Brody, 1945). Gavira en Andrade (2013) onderzochten deze
correlatie bij Bothrops alternatus, die net als Python molurus een zit-en-wacht roofdier is
(Secor en Diamond, 1997). Hieruit blijkt dat de postprandiale metabole respons kan worden
ingeschat door de zuurstofconsumptie te meten. In figuur 3 is het verloop van de
zuurstofconsumptie weergegeven in functie van de tijd. De zuurstofconsumptie zal snel
stijgen na de opname van een maaltijd en bereikt een maximale waarde tussen 14 en 38 uur
na de maaltijd (Secor en Diamond, 1995; Overgaard et al., 1999). Hierbij wordt er geen
plateau gevormd. Na het bereiken van een maximum zal de zuurstofconsumptie langzaam
afnemen gedurende verschillende dagen tot ze de oorspronkelijke waarden bereikt. Dit
patroon van zuurstofconsumptiewaarden blijkt onafhankelijk te zijn van de grootte van de
maaltijd, in tegenstelling tot alle SDA parameters. Bij pythons die gevoed worden is de
zuurstofconsumptie significant hoger in de mucosae dan in glad spierweefsel en bindweefsel
van de serosae van de darm. Dit verschil wordt niet waargenomen bij vastende pythons
(Grosell et al., 2011). Bij slangen die niet van het zit-en-wacht type zijn, blijkt de
zuurstofconsumptie onafhankelijk van de vertering te zijn. In de python is er postprandiaal
een verdubbeling van de zuurstofconsumptie ter hoogte van de maagmucosa, terwijl de
toename in de maagserosa 35% is.
Zuurstof wordt geconsumeerd bij de productie van ATP voor activiteit van pompsystemen in
de maagmucosa. Tijdens de vertering moet er HCl geproduceerd worden, dus is er hogere
pompactiviteit vereist om voldoende waterstofionen te voorzien in de gastrische krypten. Dit
verklaart de toename in zuurstofconsumptie (Forte et al., 1980). Uit onderzoek van Andrade
et al. (2004) blijkt dat wanneer de protonenpomp wordt geïnhibeerd bij de Boa constrictor, de
normale postprandiale metabole respons vertraagt. Deze vertraging wordt waarschijnlijk
behouden tot er nieuwe pompen gevormd zijn.
In de darmmucosa van pythons neemt de postprandiale zuurstofconsumptie toe met 200%.
Bovendien is de zuurstofconsumptie in de darmmucosa op dat moment bij alle
slangensoorten verdubbeld ten opzichte van de zuurstofconsumptie in de darmserosa. Dit
suggereert een grotere activiteit door het epitheel. De verhoogde zuurstofconsumptie in de
darmmucosa
is
te
wijten
aan
verhoogde
eiwitsynthese,
verhoogde
activiteit
van
natrium/kalium-ATPase en een verhoogd natrium-gekoppeld nutriëntentransport (Mcbride en
Kelly, 1990: aangehaald in Secor et al., 1994; Cant et al., 1996: aangehaald in Secor et al.,
1994), en is maximaal op dag twee na opname van de maaltijd (figuur 3). De
zuurstofconsumptie is op dat moment zeven tot acht keer hoger dan preprandiaal (Secor et
al., 1994; Toledo et al., 2003; Wang et al., 2003).
9
Figuur 3. Zuurstofconsumptie bij slangen (ml O2 / gram lichaamsgewicht * uur) in functie van
de dagen voor en na opname van een muis. Enkele dagen na opname van de maaltijd, is er
een sterke stijging van de zuurstofconsumptie met een piek van 0,25 ml O2 / gram
lichaamsgewicht * uur. Hierop volgt een sterke daling (Secor et al., 1994).
De zuurstofaffiniteit van bloed moet ter hoogte van de weefsels laag zijn. In de longalveolen
moet ze daarentegen hoog zijn voor optimale gasuitwisseling (Willford et al., 1982; Brauner
en Wang, 1997). Binnen de groep van reptielen zijn aanpassingen van de zuurstofaffiniteit
van het bloed, enkel onderzocht in Alligator mississippiensis. Bij deze species bindt
bicarbonaat direct aan hemoglobine, zodat de zuurstofaffiniteit tijdens de vertering constant
gehouden wordt (Bauer et al., 1981; Weber en White, 1986; Busk et al., 2000). Dit systeem is
echter niet mogelijk bij de python, omdat hemoglobine van deze diersoort ongevoelig is voor
bicarbonaat (Overgaard en Wang, 2002). Hoe de zuurstofaffiniteit dan constant gehouden
wordt, is niet duidelijk beschreven in de huidige literatuur.
10
4.
ADAPTATIES IN VERGELIJKING MET ZOOGDIEREN
Figuur 4. Postprandiale toename van de massa’s van dunne darm (A), lever (B), hart (C) en
nier (D) in functie van tijd. De massatoenames van dunne darm, lever en nier houden aan tot
de vierde dag en beginnen daarna geleidelijk terug af te nemen. De massa van het hart
neemt in mindere mate toe, hoewel de toename langer aanhoudt en op dag tien nog altijd
significant verhoogd is (Castoe et al., 2013).
4.1.
GASTRO-INTESTINALE ADAPTATIES
4.1.1.
Maag
De productie van HCl in de maag gebeurt in zit-en-wacht-roofdieren net als bij de zoogdieren
om de pH in de maag voldoende laag te houden. Zoals uit onderzoek van Secor (2003) blijkt,
is er geen HCl-productie in de maag tussen de maaltijden. Tijdens het vasten is de maag-pH
hierdoor ongeveer neutraal. Dit is een belangrijk verschil met zoogdieren, vissen en
amfibieën, waar de maag-pH continu laag gehouden wordt (Youngberg et al., 1985; Savarino
et al., 1988; Papastamatiou en Lowe, 2004). Secor (2003) vermoedt dat de inhibitie op
zuurproductie tijdens het vasten bestaat als energiebesparende adaptatie. Elk waterstofion
11
kost één ATP-molecule en vormt daarmee een relatief hoge energetische kostenpost die
overbodig is bij dieren die gedurende lange tijden vasten (Reenstra en Forte, 1981).
Omdat pythons hun grote prooien volledig inslikken vereist de vertering gastrische hypertrofie
en hoge zuurproductie. In zoogdieren staan deze functies onder invloed van gastrine, maar
tijdens het onderzoek van Secor et al. (2001) werd er geen gastrine in de maag van de
python gedetecteerd. De oorzaak hiervan is vooralsnog onduidelijk. Het is mogelijk dat
pythons gastrine hebben dat structureel verschilt van gastrine dat in de maag van een
zoogdier wordt geproduceerd. Een andere mogelijke verklaring is dat er een ander peptide
verantwoordelijk is voor de gastrische responsen in de python.
4.1.2.
Darm
De adaptaties in de dunne darm beginnen binnen een paar uur na opname van de maaltijd,
nog voor de chymus de darm daadwerkelijk heeft bereikt. Deze adaptaties betreffen zowel de
functie van de darm als de morfologie (Secor en Diamond, 1995; Lignot et al., 2005; Cox en
Secor, 2008). De functionele regulatie is in zoogdieren moeilijk te onderzoeken omdat het
wordt overschaduwd door trofische regulatie zoals intestinale groei. Bij de python is het
onderzoeken hiervan veel gemakkelijker omdat de darm van een python veel sterkere
fluctuerende responses toont en er bovendien geen trofische responsen zijn (Ashley et al.,
2000). Castoe et al. (2013) hebben het verloop van de dikte van de darmmucosa uitgezet in
een staafdiagram (figuur 4a). Uit onderzoek van Starck en Beese (2001) blijkt dat de dikte
van de darmmucosa binnen twee tot drie dagen met 300% toeneemt na opname van de
maaltijd. Ashley et al. (2002) hebben het echter over een factoriele toename van 2,5 binnen
één tot twee dagen. De bevindingen van Starck en Beese (2001) komen overeen met die van
Secor en Diamond (1995) en Ott en Secor (2006). In figuren 5a en 5b zijn duidelijk de
veranderingen van de microvilli in de enterocyt te zien op histologisch beeld. Postprandiale
adaptaties leiden ertoe dat de glycocalyx veel sterker ontwikkeld is dan tijdens de periode van
vasten. Naast volumevergroting van de enterocyten verlengen de microvilli van de
borstelzone en is er vergroting van de absorptie-oppervlakte met membraangebonden
nutriëntentransporters. Er is geen sprake van celproliferatie.
Starck en Beese (2001) zagen op vergelijkende histologische preparaten dat het epitheel van
de darmmucosa pseudomeerlagig is tijdens het vasten. Op dat moment bevatten de
enterocyten geen lipidedruppels en de celmembranen van naburige cellen zijn geplooid.
Zodra het verteringsproces in gang wordt gezet, zal het epitheel hoogcilindrisch eenlagig
worden en worden er lipidedruppels in de enterocyten geïncorporeerd. De enterocyten zijn
hierdoor significant vergroot, waardoor de celmembranen niet meer geplooid zijn. Tussen de
enterocyten zijn de paracellulaire kanalen geopend. Deze histologische veranderingen zijn
sterk geassocieerd met de verlenging van de microvilli. De microvilli kunnen tot zesmaal zo
lang worden (Starck en Beese, 2001; Lignot et al., 2005). Met een verhoging van de
oppervlakte en toename van enzymen en transporters is er een compensatoire toename in
zuurstofconsumptie (Grosell et al., 2011).
12
Figuur 5. Histologisch beeld van darmmucosa epitheel. Deze opname geeft een high-power
elektronenmicroscopisch beeld weer van de microvilli van een enterocyt (A) tijdens vasten;
(B) twee dagen opname van een maaltijd. Na voedselconsumptie neemt de microvilluslengte
toe (*) en is de glycocalyx sterker ontwikkeld (pijlen) (Starck en Beese, 2001).
Na de vertering neemt de mucosadikte weer af. De afname verloopt echter veel trager dan
het proces van toename. Tien dagen na opname van de maaltijd is de mucosa namelijk nog
10% dikker dan tijdens een periode van vasten (figuur 4a). De duur van deze afname blijkt
overigens zeer variabel te zijn op individueel niveau. Wanneer deze adaptaties worden
vergeleken met zoogdieren en vogels, blijkt dat ook bij deze dieren de dunne darmmucosa
reageert op veranderingen in het dieet en de kwaliteit en hoeveelheid van het voedsel dat
geconsumeerd wordt (Starck, 1999). Bij deze endotherme dieren wordt de toename in grootte
echter niet hoger dan een factor van 2-2,5. Bovendien duurt deze toename veel langer.
Een belangrijke peptide in de dunne darm van zowel zoogdieren als pythons is
cholecystokinine (CCK). In pythons is de postprandiale toename van CCK in het plasma
echter veel hoger dan in zoogdieren (Wilson et al., 1992; Yamashita et al., 1997). Deze
toename is relatief, omdat CCK hogere basale waarden heeft bij dieren die regelmatig
voedsel consumeren. CCK stimuleert in zoogdieren de secretie van pancreasenzymen en
contractie van de galblaas. Daarnaast geeft het een belangrijke bijdrage in maaglediging en
zuursecretie en medieert CCK het gevoel van verzadigdheid (Walsh, 1994). In pythons lijkt
CCK een gelijkaardige functie te hebben, namelijk het verhogen van de activiteit van
pancreasenzymen en verlaging van het volume van de galblaas.
4.1.3.
Lever
Binnen 24 uur na opname van de maaltijd verdubbelt de levermassa (Secor et al., 1994).
Deze bevinding komt overeen met de resultaten van Starck en Beese (2002) en Castoe et al.
13
(2013) en is weergegeven in figuur 4b. Postprandiaal lijken de hepatocyten vergroot te zijn.
Aangezien er geen hyperplasie wordt waargenomen, wordt er aangenomen dat de toename
van de levermassa louter van hypertrofische aard is. Twee dagen na opname van de maaltijd
zijn de hepatocyten talrijk gevuld met lipidedruppels en bevatten relatief grote voorraden aan
glycogeen. De activatie van de leverenzymen verloopt relatief traag, in vergelijking met de
enzymen in de dunne darm. De maximale leverwaarden worden bereikt op drie tot vier dagen
na opname van de maaltijd. Dit is 24 uur later dan de maximale grootte van de enterocyten
(Secor et al., 1994; Starck en Beese, 2002).
4.1.4.
Pancreas
Een opmerkelijk verschil tussen zoogdieren en pythons is dat glucose-afhankelijk insulinotrofisch peptide (GIP) bij pythons in de pancreas wordt gesynthetiseerd, terwijl dit bij
zoogdieren in de dunne darm wordt gevormd. Het is hierdoor onduidelijk welke functie GIP in
pythons heeft. In zoogdieren functioneert het namelijk als een intestinaal signaal voor
insulinesecretie dat wordt getriggerd door koolhydraten in het darmlumen (Wilson et al., 1992;
Yamashita et al., 1997; Amland et al., 1984).
Glucagon wordt bij de python net als bij zoogdieren geproduceerd in de pancreas. Opvallend
is dat bij de pythons postprandiaal een zesvoudige stijging in glucagon wordt waargenomen,
terwijl glucagon juist daalt bij zoogdieren. Die daling bij zoogdieren is noodzakelijk omdat
energie na de maaltijd moet worden opgeslagen, terwijl de python deze energie onmiddellijk
moeten benutten. Een mogelijke verklaring voor de versterkte glucagon stijging is dat pythons
maaltijden consumeren die een veel hoger eiwitgehalte bevatten. Aminozuren stimuleren
namelijk de secretie van glucagon in zoogdieren (Guyton en Hall, 1996).
4.2.
CARDIOVASCULAIR
4.2.1.
Hart
Het hart van slangen bestaat uit twee afzonderlijke atria en een ventrikel. De atria ontvangen
bloed van de systemische en pulmonaire circulaties. Het ventrikel is opgedeeld in een cavum
dorsale en een cavum pulmonale via een goed ontwikkelde musculaire kam. Door deze kam
zijn de grote en kleine circulatie relatief goed van elkaar gescheiden. Bij andere reptielen is
die scheiding minder efficiënt. Door die relatief sterk gescheiden circulaties kan de python
hoge waarden van zuurstofconsumptie bereiken gedurende meerdere dagen. Dit is nodig
tijdens de vertering van grote maaltijden (Wang et al., 2002b).
Uit autopsie op wurgslangen blijkt dat er postprandiaal adaptatie van het hart plaatsvindt. De
adaptatie houdt in dat het hart in volume toeneemt, om op die manier de SDA te verhogen
(Andersen et al., 2003; Secor en Diamond, 1997; Zerbe et al., 2011). Deze toename wordt
met name veroorzaakt door hypertrofie van de myocyten; er wordt geen celproliferatie
waargenomen. Deze fysiologische cardiale hypertrofie wordt hoofdzakelijk gemedieerd door
insulin-like growth factor-1 (IGF-1) (Riquelme et al., 2011). Dit wordt op moleculair niveau
bevestigd door onderzoek van Castoe et al. (2013). Het blijkt namelijk dat de genen
14
geassocieerd met metabolisme, lipiden en mitochondriën niet versterkt gereguleerd worden,
in tegenstelling tot de genen die geassocieerd zijn met andere organen. Ook neemt de mate
van DNA replicatie niet toe. De veranderingen in hartmassa zijn weergegeven in figuur 4c
(Andersen et al., 2003; Riquelme et al., 2011; Castoe et al., 2013). Opvallend aan deze
veranderingen is dat de hartmassa na tien dagen nog altijd sterk verhoogd is. Dit staat in
contrast met de situatie bij maag, darm, lever en nieren. In deze organen is de massa
maximaal rond de vierde dag postprandiaal en neemt vervolgens af.
Sklansky et al. (2001) namen via echocardiografie pericardiale effusie waar. Het is echter
onduidelijk of deze effusie gelinkt is aan de postprandiale hypertrofie van het hart, of dat het
een pathologische oorzaak heeft.
4.2.2.
Cardiac output
De cardiac output neemt tijdens de vertering toe met 350%. Dit komt enerzijds door
verhoging van de polsfrequentie (140%) en anderzijds door een verhoging van het
slagvolume (200%). Secor et al. (2000) zagen in Python molurus een verhoogd slagvolume
tijdens vertering (190%) en tijdens arbeid (130%). Dit ondersteunt de hypothese van Zerbe et
al. (2011) en Slay et al. (2014). Zij veronderstellen dat vertering is geassocieerd met een
verhoogde vraag naar metabole activiteit. De sterke toename in cardiac output is namelijk
nodig om de verhoogde zuurstofopname te faciliteren (Secor et al., 2000; Secor en White,
2010; Slay et al., 2014). Dankzij deze adaptaties neemt het metabolisme toe met een factor
van 44 (Riquelme et al., 2011). Deze hemodynamische reactie wordt sterk afgezwakt door
een reductie van de cholinerge tonus en positieve chronotrope effecten van non-adrenerge
en non-cholinerge factoren. Een van deze factoren is een verhoging van de histaminerge
tonus (Wang et al., 2001; Skovgaard et al., 2009; Enok et al., 2012; Enok et al., 2013;
Burggren et al., 2014).
Postprandiale tachycardie wordt zowel bij zoogdieren (Ehrlich et al., 1972; Fronek en
Stahlgren, 1968) als bij slangen (Skovgaard et al., 2009; Starck, 2009) waargenomen. De
polsfrequentie bij de tijgerpython in rust is 25 per minuut en stijgt tijdens vertering tot 57 per
minuut (Wang et al., 2001). In het onderzoek van Skovgaard et al. (2009) werd postprandiaal
een verdubbelde polsfrequentie waargenomen binnen 24 uur na opname van de maaltijd.
Postprandiale tachycardie is essentieel voor verhoging van de cardiac output, zodat de
bloedvloei naar gastro-intestinale organen kan toenemen (Secor et al., 2000). Een verhoogde
bloedvloei is nodig omwille van drie redenen: (1) de organen die betrokken zijn bij de
vertering vereisen een verhoogde zuurstofconsumptie, (2) de metabole snelheid moet
toenemen en (3) er is meer opname van nutriënten dus er is een verhoogde intestinale
absorptie (Skovgaard et al., 2009; Starck, 2009).
De vergroting van het slagvolume is gelinkt aan 40% toename in ventriculaire massa binnen
48 uur na opname van de maaltijd (Andersen et al., 2003). Jensen et al. (2011) vonden
echter geen postprandiale hypertrofie van het myocard bij een zelfde experimentopzet. Deze
tegenstrijdige bevindingen leiden tot het vermoeden dat de hypertrofie een facultatieve
reactie op voedselopname is en dus geen vereiste. Ook Hansen et al. (2013) en Enok et al.
15
(2013) vonden geen significante hypertrofie van het myocard. Uit onderzoek van Slay et al.
(2014) blijkt dat louter de opname van een maaltijd inderdaad geen hypertrofie van het hart
uitlokt. Echter, wanneer de zuurstofnood verhoogd is door bijvoorbeeld verteringsprocessen,
of verlaagd door anemie, dan is er een postprandiale cardiale hypertrofie. Deze bevindingen
suggereren dat de hypertrofie pas getriggerd wordt wanneer de zuurstoftoevoer of –afvoer
onvoldoende is voor het verhoogde metabolisme.
Door vergroting van de cardiac output is er een verhoogde bloedtoevoer naar de organen die
betrokken zijn bij het verteringsproces (Secor et al., 2000; Starck en Wimmer, 2005;
Skovgaard et al., 2009; Enok et al., 2012). Door die verhoogde bloedtoevoer ontstaat er een
toename in aantal en grootte van de bloed- en lymfevaten in het bindweefsel van intestinale
villi (Starck en Beese, 2001).
4.3.
RESPIRATOIRE ADAPTATIES
Tijdens de vertering wordt er een postprandiale relatieve hypoventilatie waargenomen, wat
leidt tot een respiratoire acidose (Wang et al., 2001). Dit is een noodzakelijk compensatoir
mechanisme omdat de pH van het bloed tijdens het verteringsproces toeneemt door
zuursecretie in het maaglumen (Rune, 1965; Coulson en Hernandez, 1983; Overgaard et al.,
1999; Busk et al., 2000; Secor et al., 2000; Bovo et al., 2014). Andere mogelijke oorzaken
van de hypoventilatie zijn: (1) uitzetting van de maag, waardoor het longvolume bij inspiratie
niet voldoende kan toenemen of (2) de concentratie aan bicarbonaat in het plasma stijgt
tijdens de vertering (Secor en Diamond, 1995; Secor et al., 2000). De SDA in slangen gaat
dus gepaard met veranderde waarden in metabolisme, longventilatie en pH van het bloed
(Overgaard et al., 1999; Wang et al., 2001).
Het cardiorespiratoire systeem van reptielen heeft een veel lagere capaciteit van
zuurstoftransport dan dat van endotherme vertebraten. Het lage metabolisme van reptielen
kan echter significant verhogen na opname van een maaltijd, dankzij toename van de SDA
(Kleiber, 1961: aangehaald in Gavira en Andrade, 2013; Andrade et al., 2005). Bovo et al.
(2014) onderzochten welk effect voedselconsumptie heeft op bloedgassen, de zuur-base
balans, metabolieten en zuurstoftransport bij de Zuid-Amerikaanse ratelslang (Crotalus
durissus terrificus). Deze species is net als de tijgerpython een slang die infrequent grote
maaltijden nuttigt. Uit het onderzoek bleek dat de zuurstofaffiniteit in het bloed lager is tijdens
perioden van vasten. Het is echter nog niet duidelijk of dit gelinkt is aan een verlaagd
metabolisme. Een andere bevinding van Bovo et al. (2014) is een verhoging van de
bicarbonaatspiegels in het bloed. Dit wordt gecompenseerd door een gelijktijdige toename in
PaCO2 waardoor de pH van het bloed zo min mogelijk toeneemt. Het verteringsproces zorgt
niet voor veranderingen in de plasma-osmolaliteit. Dit komt overeen met bevindingen van
Busk et al. (2000) en Andersen et al. (2003).
4.4.
NIER
Tijdens de vertering neemt de niermassa toe. Dit is weergegeven in figuur 4d (Castoe et al.,
2013). Dit kan het gevolg zijn van een verlaagd hematocriet. Toename van de niermassa is in
16
dat geval hoofdzakelijk te wijten aan stimulatie van erythropoëtische functies. De droge
massa van de nieren verschilt namelijk niet van de situatie tijdens het vasten; enkel de natte
massa verschilt (Secor en Diamond, 1995; Jensen et al., 2011).
5.
EFFECT VAN VOEDSEL OP ADAPTIEVE PROCESSEN
De voeding heeft op verschillende manieren een invloed op de adaptieve processen die
postprandiaal plaatsvinden. Ashley et al. (2002) hebben dit uitvoerig onderzocht door de
veranderingen te vergelijken na het toedienen van verschillende typen van voedsel. Hieruit
blijkt dat niet enkel de nutriënten zelf het GI-systeem triggeren, maar dat dit ook gebeurt door
de organoleptische eigenschappen, slikbewegingen en uitzetting van de maag. Ook
paracriene
signalen
van
regulatorische
(neuro)peptiden
kunnen
dergelijke
triggers
veroorzaken.
Uit onderzoek van McCue et al. (2002) en Toledo et al. (2003) blijkt dat deze postprandiale
metabole respons hoofdzakelijk afhangt van de grootte en samenstelling van de maaltijd. Ook
is ze geassocieerd met verschillende factoren zoals lichaamsgewicht van de slang en
omgevingstemperatuur (Luo en Xie, 2008).
5.1.
NUTRITIONELE SAMENSTELLING VAN DE MAALTIJD
Ashley et al. (2002) hebben onderzocht welk effect de nutritionele samenstelling van de
maaltijd op de postprandiale verteringsprocessen heeft. Het blijkt dat bepaalde nutriënten in
het darmlumen een signaal vormen voor de eerder besproken intestinale adaptatie. Deze
adaptatie houdt in dat het nutriëntentransport wordt opgedreven en de intestinale massa
toeneemt. De trigger hiertoe ontstaat zowel op chemisch als op mechanisch vlak. Niet alle
stoffen blijken deze signalen in gelijke mate te veroorzaken. De darm vertoont bijvoorbeeld
geen reactie op fysiologische zoutoplossing, glucose, vet of gal wanneer deze componenten
afzonderlijk worden toegediend. Een intermediaire reactie wordt uitgelokt door aminozuren en
peptiden. Een volledige reactie wordt echter enkel uitgelokt bij complete maaltijden. Deze
complete maaltijden lokken ook de volledige reactie uit wanneer er geen gal- en/of
pancreassecreties aanwezig zijn. Hieruit blijkt dat een combinatie van voedingsstoffen
essentieel is voor intestinale respons en dat aminozuren en peptiden de belangrijkste van
deze voedingsstoffen zijn. Bovendien houdt dit in dat gal- en pancreassecreten niet
essentieel zijn voor de adaptieve processen. Het grote belang van aminozuren en peptiden
kan verklaard worden uit het feit dat pythons carnivoren zijn en daarom een hoogwaardig
eiwitdieet nodig hebben. De aanwezigheid van vetten in de voeding blijkt weinig invloed te
hebben op het metabolisme tijdens de vertering (Diamond en Secor, 1997; Ashley et al.,
2002).
Opname van een maaltijd triggert een cascade van regulatorische stappen die leiden tot
verschillende
gastro-intestinale
responses.
Deze
stappen
ontstaan
via
luminale,
secretorische, hormonale en neurale signalen en worden gemedieerd door de waarneming
van voedsel, het uitzetten van de maag en/of contact van de darmmucosa met nutriënten.
17
Figuur 6. Invloed van voedselsamenstelling op morfologische adaptaties van organen van
Python molurus. Massa (gram/kg lichaamsgewicht) van hartventrikel, maag, dunne darm,
dikke darm, pancreas, galblaas, lever en nieren in gevoede (vet, glucose of eiwit) en gevaste
Pythons. (Henriksen et al., 2015).
In figuur 6 (Henriksen et al., 2015) is zichtbaar dat een eiwitrijke maaltijd een significante
groei van de dunne darm en lever veroorzaakt, in vergelijking met dieren die gevast zijn.
Bovendien neemt de massa van de nier toe wanneer men de slangen een eiwitrijk dieet met
carbonaat geeft. Slangen die glucose, eiwit en/of eiwit met carbonaat verteren hebben een
significant verhoogde levermassa vergeleken met wanneer zij vet verteren of aan het vasten
18
zijn. Wanneer de slangen een vetrijke maaltijd krijgen, zijn er geen significante verschillen in
de massa’s van organen waar te nemen. Naast toename in orgaanmassa’s blijken bepaalde
voedselcomponenten een invloed te hebben op de cardiovasculaire respons. Uit onderzoek
van Enok et al. (2014) blijkt dat de polsfrequentie het meest toeneemt wanneer de voeding
veel eiwit bevat. Ook blijkt dat vet geen significante verhoging van de polsfrequentie
veroorzaakt, terwijl glucose en carbonaat dit wel doen, weliswaar in mindere mate dan eiwit.
Het is echter onbekend welk effect de nutritionele samenstelling van de voeding heeft op de
cardiovasculaire respons. Wel wordt in onderzoeken van Jensen et al. (2011) en Riquelme et
al. (2011) gesuggereerd dat vrije vetzuren de groei van het myocard stimuleren. De
postprandiale toename van polsfrequentie ontstaat voornamelijk door non-adrenerge en noncholinerge stimulatie, maar ook door verminderde activiteit van de nervus vagus.
5.2.
GROOTTE VAN DE MAALTIJD
De grootte van de maaltijd vormt een belangrijk signaal voor de vertering. Python molurus
bivittatus slikt prooien in die de diameter van haar eigen lichaam kunnen benaderen. Hierdoor
kan de relatieve uitrekking van de maag een intestinale reactie uitlokken via neurale en/of
hormonale pathways (Ashley et al., 2002; Secor en Diamond, 1995).
Gavira en Andrade (2013) deden een onderzoek naar het effect van de grootte van de
maaltijd op de postprandiale metabole respons in Bothrops alternatus. Uit de resultaten van
het onderzoek bleek dat de grootte van de maaltijd evenredig is aan de maximale
zuurstofconsumptie. Met andere woorden; de maximale zuurstofconsumptie neemt toe met
de grootte van de maaltijd. Deze stijgt met een factor van 2.8 tot 7.8 vergeleken met de
maximale zuurstofconsumptie tijdens vasten. Uit het onderzoek blijkt wel dat er een plateau
bereikt wordt. Men vermoedt dat vanaf een prooi van meer dan 20% lichaamsgewicht, de
maximale capaciteit van het respiratoir systeem van de slang wordt bereikt.
Ook is ondervonden dat de toename van de SDA veel langer aanhoudt tijdens de vertering
(54 tot 212 uur) bij de vertering van grotere prooien. De grootte van de maaltijd heeft effect op
alle SDA parameters in de Bothrops alternatus. Bovendien blijkt uit dit onderzoek dat de
energetische kost van de vertering proportioneel varieert, afhankelijk van de energie die de
voeding bevat. De opname van een grote of kleine prooi kost relatief gezien evenveel
investering van energie. Deze ondervinding staat echter lijnrecht tegenover de bevindingen
van Greene (1983); hij stelt dat een grotere prooi relatief minder energie kost. In absolute
waarden zal een grotere prooi uiteraard altijd meer energie opleveren dan een kleinere prooi.
DISCUSSIE
Aangezien gesteld wordt dat de variabiliteit aan gastro-intestinale regulatie een adaptief
systeem is voor dieren die lange perioden van vasten ondergaan, is er hoogstwaarschijnlijk
een selectieve drijfveer. De drijfveer is een inhibitie van het metabolisme dat ervoor zorgt dat
het dier kan overleven tijdens deze lange perioden van vasten. Door onderdrukking van het
metabolisme, wordt de beschikbare energie zo min mogelijk verbruikt, waardoor deze periode
19
tot achttien maanden kan aanhouden. Het blijkt dat er op deze manier meer energie wordt
bespaard dan het kost om de verteringsprocessen bij elke maaltijd op te drijven. Dit komt
doordat de actieve darm een relatief hoge energetische kost vormt voor onderhoud wegens
de hoge turnoversnelheid.
Op het moment dat de tijgerpython een prooi waarneemt wordt het gastro-intestinaal stelsel
al getriggerd door neuro-humorale stimulatie. De werkelijke adaptaties vinden echter kort na
opname van de prooi plaats en verlopen dan relatief snel en extreem. Zes uur na opname
van de maaltijd, vinden de eerste adaptaties plaats in de maag en de dunne darm. Dit wordt
met name geïnduceerd door uitrekking van de maag en contact met nutriënten. Bij deze
eerste adaptaties wordt hoofdzakelijk gestreefd naar een optimale vertering en nutritionele
resorptie. Om dit te realiseren neemt de massa van de darm toe en is er toename in lengte
van de mucosae en grootte van de enterocyten. Nadat de organen zijn aangepast op een
situatie van snelle en efficiënte vertering, ondergaan andere organen veranderingen. Het
betreffen op dat moment vooral veranderingen die zijn toegespitst op optimalisatie van het
metabolisme; zij veroorzaken een toename in de cardiac output, zuurstofconsumptie en SDA.
De mate waarin het energiemetabolisme wordt opgedreven, is echter vooralsnog onduidelijk
aangezien verschillende onderzoeksresultaten elkaar tegenspreken.
Wanneer er dieper wordt ingegaan op de adaptaties per orgaanstelsel, worden er belangrijke
verschillen met zoogdieren vastgesteld. Zo blijkt uit verschillende onderzoeken dat HCl
weliswaar dezelfde functie vervult in de tijgerpython, maar dat de productie hiervan stopt
tijdens het vasten. Dit is een erg interessant gegeven, omdat dit ertoe leidt dat de
maaginhoud een neutrale pH benadert. Blijkbaar weegt het energetisch voordeel hier op
tegen de beschermende werking van HCl. Of dit daadwerkelijk de reden is, is tot op heden
niet onderzocht.
Ook in de darm worden belangrijke verschillen met zoogdieren waargenomen. Deze
verschillen betreffen een sterke verdikking van de mucosa door zesvoudige verlenging van
de microvilli, opname van lipidedruppels en sterke ontwikkeling van de glycocalyx. Over deze
bevindingen zijn de verschillende wetenschappers het eens, maar de bevindingen met
betrekking tot de mate van verdikking blijken niet eenduidig te zijn. Wel is men het er over
eens dat dit voorkomt met een factor tussen de 2,5 en 3 en dat de darmmucosa in
endotherme dieren deze mate van verdikking niet kunnen benaderen. Er is bovendien niet
enkel een toename in mucosa-oppervlakte, maar ook toename van enzymen en transporters.
Een derde belangrijk verschil binnen de organen van het gastro-intestinaal stelsel is de sterke
postprandiale glucagon toename. Deze toename wordt gestimuleerd door aanwezigheid van
aminozuren in het darmlumen en zorgt ervoor dat de tijgerpython de opgenomen energie
onmiddellijk kunnen benutten. Bij zoogdieren wordt de vrijstelling van glucagon juist
geïnhibeerd omdat bij deze dieren de energie als vet wordt opgeslagen.
De python heeft in vergelijking met andere reptielen een efficiënte scheiding van de
bloedcirculaties. Hierdoor kan er een hogere zuurstofconsumptie bekomen worden, wat
20
voordelig is voor zowel het verteringsproces als het energiemetabolisme. Door volume- en
massatoename van het hart, kan namelijk een hogere SDA worden bereikt. Bovendien wordt
er een hoge cardiac output bereikt door toename van de polsfrequentie en verhoging van het
slagvolume; ook dit zorgt voor verhoogde zuurstofopname. Hypertrofie van het hart wordt
enkel door sommige wetenschappers beschreven. Het feit dat anderen deze bevindingen niet
delen, doet vermoeden dat hypertrofie van het hart louter een facultatieve reactie op
voedselopname is en enkel plaatsvindt wanneer de zuurstoftoevoer en/of –afvoer
onvoldoende bereik hebben voor het verhoogde metabolisme. Het respiratoire systeem is in
fysiologische omstandigheden laag vergeleken met endotherme dieren, maar kan dankzij
toename van de SDA postprandiaal significant verhogen.
Al deze postprandiale adaptaties worden veroorzaakt door waarneming en opname van de
maaltijd. De mate waarin deze veranderingen voorkomen, wordt echter grotendeels bepaald
door de samenstelling en grootte van de maaltijd. Afhankelijk van de aanwezige nutriënten in
de voeding, wordt de darm al dan niet getriggerd en als deze getriggerd wordt, is de reactie
matig, intermediair of volledig. Een volledige reactie wordt enkel bereikt wanneer het dier een
volledige maaltijd consumeert, met een grote variatie aan nutriënten. Een intermediaire
intestinale respons ontstaat wanneer er bijvoorbeeld enkel glucose of aminozuren worden
toegediend. Het blijkt dat binnen deze verschillende nutriënten, aminozuren de grootste rol
spelen, terwijl vetten slechts een matige invloed hebben op de darmrespons.
Na onderzoek naar de grootte van de maaltijd blijkt er tot op een bepaald niveau een
evenredig verband te zijn met de maximale zuurstofconsumptie.
Een derde aspect van de maaltijd is de hoeveelheid energie die het bevat en de manier
waarop dit de vertering beïnvloedt. De verschillende bevindingen hierover spreken elkaar
sterk tegen. Bepaalde wetenschappers menen dat de grootte van de maaltijd geen invloed
heeft op de investering van energie voor de vertering. Uit een ander onderzoek wordt juist
geconcludeerd dat een grotere prooi relatief minder energie kost.
Over het algemeen zijn er veel zaken bewezen binnen het onderzoek naar pre- en
postprandiale adaptaties in de Python molurus bivittatus. Het is duidelijk dat dit type roofdier
dankzij selectiedruk op een zeer efficiënte manier haar energie kan handhaven. Hierbij
komen processen voor die niet, of in veel mindere mate in zoogdieren bestaan. Er is echter
nog veel onderzoek nodig naar de manier waarop deze processen getriggerd worden en in
hoeverre dit species afhankelijk is. Meer onderzoek met betrekking tot dit onderwerp kan
namelijk helpen bij het bestuderen van intestinale adaptaties bij zoogdieren. Op die manier
kan er een belangrijke bijdrage worden geleverd aan onderzoek naar de invloed van
voedselsamenstelling op intestinale responsen en energiemetabolisme.
21
LITERATUUR
−
Amland, P.F., Jorde, R., Kildebo, S., Burhol, P.G. en Giercksky, K.E. (1984). Effects
of a gastric partitioning operation for morbid obesity on the secretion of gastric
inhibitory
polypeptide
and
pancreatic
polypeptide.
Scandinavian
Journal
of
Gastroenterology 19, 1095-1098.
−
Andersen, J.B., Rourke, B.C., Caiozzo, V.J., Bennett, A.F. en Hicks, J.W. (2003).
Physiology: postprandial cardiac hypertrophy in pythons. Nature 434, 37-38.
−
Andrade D.V., Cruz-Neto, A.P. en Abe, A.S. (1997). Meal size and specific dynamic
action in the rattlesnake Crotalus durissus (Serpentes: Viperidae). Herpetologica 53,
485-493.
−
Andrade, D.V., De Toledo, L.F., Abe, A.S. en Wang, T. (2004). Ventilatoy
compensation of the alkaline tide during diestion in the snake Boa constrictor 207,
1379-1385.
−
Andrade, D.V., Cruz-Net, A.P., Abe, A.S. en Wang, T. (2005). Specific dynamic
action in ectothermic vertebrates: a review of the determinants of postprandial
metabolic response in fishes, amphibians, and reptiles. Physiological and Ecological
Adaptations to Feeding Vertebrates, 205-324.
−
Bauer, C., Foster, M., Gros, G., Mosca, A., Perrella, H.S., Rollema, H.S. en Vogel, D.
(1981). Analysis of bicarbonate binding to crocodilian hemoglobin. Journal of
Biological chemistry 256, 8429-8435.
−
Bovo, R.P., Fuga, A., Micheli-Campbell, M.A., Carvalho, J.E. en Andrade, D.V.
(2015). Blood oxygen affinity increases during digesterion in the South American
rattlesnake, Crotalus durissus terrificus. Comperative Biochemistry and Physiology,
part A 186, 75-82.
−
Brauner, C.J. en Wang, T. (1997). He optimal oxygen equilibrium curve: a
comparison between environmental hypoxia and anemia. American Journal of
Zoologist 37, 101-108.
−
Brody, S. (1945). Bioenergetics and Growth. Reinhold Publications & Co, New York,
p. 34-70.
−
Burggren, W.W., Christoffels, V.M., Crossley, D.A., Enok, S., Farrell, A.P., Hedrick,
M.S.
et
al.
(2014).
Comparative
cardiovascular
physiology:
future
trends,
opportunities and challenges. Scandinavian Physiology Society 210, 257-276.
−
Busk, M., Jensen, F.B. en Wang, T. (2000). The effects of feeding on metabolism,
gas transponrt and acid-base balance in the bullfrog Rana catesbeiana. American
Journal of Physiology 200, 185-195.
−
Castoe, T.A., de Koning, A.P.J., Hall, K.T., Card, D.C., Schield, D.R., Fujita, M.K. et
al. (2013). The Burmese python genome reveals the molecular basis for extreme
22
adaptation in snakes. Proceedings of the National Academy of Sciences 110, 2064520650.
−
Castoe, T.A., de Koning, A.P.J., Hall, K.T., Yokoyama, K.D., Gu, W., Smith, E.N. et
al. (2011). Sequencing the genome of the Burmese python (Python molurus
bivittatus) as a model for studying extreme adaptations in snakes. Genome Biology
12, 1-8.
−
Coulson, R.A. en Hernandez, T. (1983). Alligator metabolism. Studies on chemical
reactions in vivo. Comparative Biochemical Physiology 74B, 1-182.
−
Cox, C.L. en Secor, S.M. (2007). Effects of meal size, clutch and, metabolism on the
energy efficiencies of juvenile Burmese pythons, Python molurus. Comparative
Biochemistry and Physiology, Part A 148, 861-868.
−
Cox, C.L. en Secor, S.M. (2008). Matched regulation of gastrointestinal performance
for the Burmese python, Pythons molurus. Journal of experimental Biology 211,
1131-1140.
−
Ehrlich, W., Tosheff, J.G., Caldini, P. en Brady, J.V. (1972). Adaptation of cardiac
output, coronary flow, and other circulatory functions in dogs to drinking. Archives
Internationales de Physiologie, de Biochimie et de Biophysique 80, 521-531.
−
Enok, S., Simonsen, L.S., Pedersen, S.V., Wang, T. en Skovgaard, N. (2012).
Humoral regulation of heart rate during digestion in pythons (Python molurus and
Python regius). American Journal of Physiology 302, 1176-1183.
−
Enok, S., Simonsen, L.S. en Wang, T. (2013). The contribution of gastric digestion
and ingestion of amino acids on the postprandial rise in oxygen consumption, heart
rate and growth of visceral organs in pythons. Comperativ Biochemy and Physiology
165A, 46-53.
−
Fronek, K. En Stahlgren, L.H. (1968). Systemic and regional hemodynamic changes
during food intake and digesterion in nonanesthetized dogs. Cirulation Research 23,
687-692.
−
Fuller, P. en Shulkes, A. (1994). The Gut as an Endocrine Organ. Baillière’s Clinical
Endocrinology and metabolism 8, 1-240.
−
Gavira, R.S.B. en Andrade, D.V. (2013). Meal size effects on the postprandial
metabolic response of Bothrops alternus (Serpentes: Viperidae). Sociedade
Brasileira de Zoologia 30, 291-295.
−
Greene, H.W. (1983). Dietary correlates of the origin and radiation of snakes.
American Zoologist 23, 431-441.
−
Greene, H.W. (1992). The ecological and behavioral context for pitvipers’ evolution.
Pitvipers’ evolution, 107-117.
−
Greene, H.W. (1997). Snakes: The Evolution of Mystery in Nature. Berkley:
University of California Press.
−
Guyton, A.C. en Hall, J.E. (1996). Textbook of Medical Physiology. 11e editie.
Elsevier Saunders Inc., Philadelphia, Pennsylvania, p. 852-857.
23
−
Hansen, K., Pedersen, P.B., Pedersen, M. en Wang, T. (2013). Magnetic resonance
imaging volumetry for noninvasive measures of phenotypic flexibility during digestion
in Burmese pythons. Physiological and Biochemical Zoology 86, 149-158.
−
Henriksen, P.S., Enok, S., Overgaard, J. En Wang, T. (2015). Food composition
influences metabolism, heart rate and organ growth during digestion in Python regius.
Comparative Biochemistry and Physiology, Part A 183, 36-44.
−
Jensen, B., Larsen, C.K., Nielsen, J.M., Simonsen, L.S. en Wang, T. (2011). Change
of cardiac function, but not form, in postprandial pythons. Comparative Biochemistry
and Physiology 160A, 35-42.
−
Lee, M.S. en Scanlon, J.D. (2002). Snake phylogeny based on osteology, soft
anatomy and ecology. Biological Review of the Cambridge Philosophical Society 77,
333-401.
−
Lignot, J.H., Helmstetter, C. en Secor, S.M. (2005). Postprandial morphological
response of the intestinal epithelium of the Burmese python (Python molurus).
Comparative Biochemical Physiology 141A, 280-291.
−
Luo, Y. en Xie, X. (2008). Effects of temperature on the specific dynamic action of the
southern catûsh, Silurus meridionalis. Comparative Biochemistry and Physiology 149,
150-156.
−
Martin, W.H. (1992). Phenology of the timber rattlesnake (Crotalus horridus) in an
unglaciated section of the Appalachian Mountains. Biology of the Pitviper, 259-278.
−
McCue, M.D., Bennett, A.F. en Hicks, J.W. (2002). Effects of meal type on
postprandial calorigenesis in Python molurus. Pysiologist 45, 345.
−
Mushinsky, H.R. (1987). Foraging ecology. In: Snakes: Ecology and Evolutionary
Biology, New York: Macmillan, 302-334.
−
Ott, B.D. en Secor, S.M. (2006). Implications of meal type effects on specific dynamic
action for optimal foraging. Integr. Comp. Biology 46, 106.
−
Ott, B.D. en Secor, S.M. (2007). Adaptive regulation of digestive performance in the
genus Python. The Journal of Experimental Biology 210, 340-356.
−
Overgaard, J., Busk, M., Hicks, J.W., Jensen, F.B. en Wang, T. (1999). Respiratory
consequences of feeding in the snake Python molurus. Comparative Biochemistry
and Physiology Part A: Molecular en Integrative Physiology 124, 359-365.
−
Papastamatiou, Y.P. en Lowe, C.G. (2004). Postprandial response of gastric pH in
leopard sharks (Triakis semifasciata) and its use to study foraging ecology. Journal of
Experimental Biology 207, 225-232.
−
Rawlings, L.R., Rabosky, D.L., Donnellan, S.C. en Hutchinson, M.N (2008). Python
phylogenetics: inference from morphology and mitochondrial DNA. Biological Journal
of the Linnean Society 93, 603-619.
−
+
+
+
Reenstra, W.W. en Forte, J.G. (1981). H /ATP stoichiometry for the gastric (K /H )ATPase. Journal of Membrane Biology 61, 55-60.
24
−
Riquelme, C.A., Magida, J.A., Harrison, B.C., Wall, C.E., Marr, T.G., Secor, S.M. et
al. (2011). Fatty acids identified in the Burmese python promote beneficial cardiac
growth. Science 334, 528-531.
−
Rune, S.J. (1965). The metabolic alkalosis following aspiration of gastric acid
secretion. Scandinavian Journal of Clinical Laboratory Investigation 17, 305-310.
−
Savarino, V., Mela, G.S., Scalabrini, P., Sumberaz, A., Fera, G. En Celle, G. (1988).
24-hour study of intragastric acidity in duodenal ulcer patients and normal subjects
using continuous intraluminal pH-metry. Digestive Diseases and Sciences 33, 10771080.
−
Secor, S.M. (2008). Digestive physiology of the Burmese python: broad regulation of
integrated performance. The Journal of Experimental Biology 211, 3767-3774.
−
Secor, S.M. en Diamond, J. (1995). Adaptive responses to feeding in Burmese
pythons: pay before pumping. The Journal of Experimental Biology 198, 1313-1325.
−
Secor, S.M. en Diamond, J. (1998). A vertebrate model of extreme physiological
regulation. Nature 395, 659-662.
−
Secor, S.M. en Diamond, J. ( (2000). Evolution of regulatory responses to feeding in
snakes. Physiolocal biochemical zoology 73, 123-141.
−
Secor, S.M., Fehsenfeld, D., Diamond, J. & Adrian, T.E. (2001). Responses of python
gastrointestinal regulatory peptides to feeding. Proceedings of the National Academy
of Sciences 98, 13637-13642.
−
Secor, S.M., Hicks, J.W. en Bennett, A.F. (2000). Ventilatory and cardiovascular
responses of a python (Python molurus) to exercise and digestion. The Journal of
Experimental Biology 203, 2447-2454.
−
Secor, S.M., Lane, J.S., Whang, E.E., Ashley, S.W. en Diamond, J. (2002). Luminal
nutrient signals for intestinal adaptation in pythons. American Journal of
Gastrointestinal Liver Physiology 283, G1298-G1309.
−
Secor, S.M., Stein, E.D. en Diamond, J. (1994). Rapid upregulation of snake intestine
in response to feeding: a new model of intestinal adaptation. The American
Physiological Society 29, G695-G705.
−
Secor, S.M., Taylor, J.R. en Grosell, M., (2011). Selected regulation of
gastrointestinal acid-base secretion and tissue metabolism for the diamondback
water snake and Burmese python. The Journal of Experimental Biology 215, 185196.
−
Secor, S.M. en White, S.E. (2010). Prioritizing blood flow: cardiovascular
performance in response to the competing demands of locomotion and digestion for
the Burmese python, Python molurus. Journal of experimental Biology 213, 78-88.
−
Sklansky, M.S., Levy, D.J, Elias, W.T., Morris, P. Grossfeld, P.D., Kashani, I.A. et al.
(2001). Reptilian echocardiography: insights into ontogeny and phylogeny?
Echocardiography 18, 531-533.
25
−
Skovgaard, N., Møller, K., Gesser, H. en Wang, T. (2009). Histamine induces
postprandial tachycardia through a direct effect on cardiac H2-receptors in pythons.
American Journal of Physiology 296, 774-785.
−
Slay, C.E., Enok, S., Hicks, J.W. en Wang, T. (2014). Reduction of blood oxygen
levels enhances postprandial cardiac hypertrophy in Burmese python (Python
bivittatus). The Journal of Experimental Biology 217, 1784-1789.
−
Starck, J.M. (1999). Phenotypic flexibility of the avian gizzard: rapid, reversible and
repeated changes of organ size in response to changes in dietary fibre content. The
Journal of Experimental Biology 202, 3171-3179.
−
Starck, J.M. (2009). Functional morphology and patterns of bloodflow in the heart of
Python regius. Journal of Morphology 270, 673-687.
−
Starck, J.M. en Beese, K. (2001). Structural flexibility of the intestine of Burmese
python in response to feeding. The Journal of Experimental Biology 204, 325-335.
−
Starck, J.M. en Beese, K. (2002). Structural flexibility of the small intestine and liver
of garter snakes in response to feeding and fasting. The Journal of Experimental
Biology 205, 1377-1388.
−
Starck, J.M., Moser, P., Werner, R.A. en Linke, P. (2004). Pythons metabolize prey to
fuel the response to feeding. Proceedings of the Royal Society B 271, 903-908.
−
Starck, J.M. en Wimmer, C. (2005). Patterns of blood flow during the postprandial
respons in ball python, Python regius. The Journal of Experimental Biology 208, 881889.
−
Toledo, L.F., Abe, A.S. en Andrade, D.V. (2003). Temperature and meal mass effects
on the postprandial metabolism and energetics in a Boid Snake. Phyiological and
Biochemical Zoology 76, 240-246.
−
Vinegar, A., Hutchinson, V.H. en Dowling, H.G. (1970). Metabolism, energetics and
thermoregulation during brooding of snakes of the genus Python (Reptilia, Boidae).
Zoologica 55, 19-48.
−
Vosjoli, P. (1991). The General Care and Maintenance of Burmese pythons. 1e
editie, Advanced Vivarium Systems, Lakeside, California.
−
Waldschmidt, S.R., Jones, S.M. en Porter, W.P. (1986). The effect of body
temperaturen d feeding regime on activity, passage time, and digestive coefficient in
the lizard Uta stansburiana. Physiological Zoology 59, 376-383.
−
Walsh, J.H. (1987). Gastrointestinal hormones. In: Physiology of the Gastrointestinal
Tract. 3e editie, Raven Press, New York, p. 181-254.
−
Wang, T., Taylor, E.W., Andrade, D. en Abe, A.S. (2001). Autonomic control of heart
rate during forced activity and digestion in the snake Boa constrictor. Journal of
Experimental Biology 204, 3553-3560.
−
Wang, T., Zaar, M., Arvedsen, S., Vedel-Smith, C. En Overgaard, J. (2002a). Effects
of temperature on the metabolic response to feeding in Python molurus. Comparative
26
Biochemistry and Physiology Part A: Molecular & Integrative Physiology 133, 519527.
−
Wang, T., Altimiras, J. en Axelsson, M. (2002b). Intracardiac flow separation in an in
situ perfused heart from Burmese python Python molurus. Journal of Experimental
Biology 205, 2715-2723.
−
Wang, T., Zaar, M., Arvedsen, S., Vedel-Smith, C en Overgaard, J. (2003). Effects of
temperature on the metabolic response to feeding in Python molurus. Comperative
Biochemistry and Physiology part A 133, 519-527.
−
Weber, R.E. en White, F.N. (1986). Functional adaptations in hemoglobin from
ectothermic vertebrates. Annual Reviews of Physiology 50, 161-179.
−
Weibel, E.R., Taylor, C.R. en Bolis, L. (1998). Principles of Animal Design: the
Optimalization and Symmorphosis Debate. 1e editie, Cambridge University Press,
Cambridge.
−
Willford, D.C., Hill, E.P. en Moores, W.Y. (1982). Theoretical analysis of optimal P50.
Journal of Applied Physiology 52, 1043-1048.
−
Wilson, P., Welch, N.T., Hinder, R.A., Anselmino, M., Herrington, M.K., DeMeester,
T.R. en Adrian, T.E. (1992). Abnormal plasma gut hormones in pathologic
duodenogastric reflux and their response to surgery. American Journal of Surgery
165, 169-177.
−
Yamashita, Y., Hirai, T., Toge, T. & Adrian, T.E. (1997). Adaptive Gastrointestinal
Hormone Changes after Gastric Resection. Digestive Surgery 14, 512-520.
−
Youngberg,
C.A.,
Wlodyga,
J.,
Schmaltz,
S.
en
Dressman,
J.B.
(1985).
Radiotelemetric detemination of gastrointestinal pH in four healthy beagles. American
Journal of Veterinary Research 46, 1516-1521.
−
Zerbe, P., Glaus, T., Clauss, M., Hatt, J.M. en Steinmetz, H.W. (2011).
Ultrasonographic evaluation of postprandial heart variation in juvenile Paraguay
anacondas (Eunectes notaeus). American Journal of Veterinary Research 72, 12531258.
27
BIJLAGEN
BIJLAGE I: FYLOGENIE VAN SERPENTES (Lee en Scanlon, 2002)
28